不同建群蜂數(shù)對腫腿蜂子代性比的影響*

唐艷龍 王麗娜 王艷芹 張彥龍 王小藝 魏 可

(1.遵義師范學(xué)院生物與農(nóng)業(yè)科技學(xué)院 貴州省赤水河流域動物資源保護與應(yīng)用研究重點實驗室 遵義 563002；2.中國林業(yè)科學(xué)研究院森林生態(tài)環(huán)境與自然保護研究所 國家林業(yè)和草原局森林保護學(xué)重點實驗室 北京 100091)

對性比可調(diào)節(jié)的動物而言，性別分配行為是母代對產(chǎn)雄或產(chǎn)雌生殖權(quán)衡的結(jié)果，是決定種群兩性數(shù)量結(jié)構(gòu)的基礎(chǔ)。關(guān)于動物的性比結(jié)構(gòu)，F(xiàn)isher最早提出兩性數(shù)量均等是一種進(jìn)化穩(wěn)定策略(Fisher, 1930)。然而在寄生蜂類群中，自然界中滿足雌雄等比結(jié)構(gòu)的種類往往缺乏充足的證據(jù)(Odeetal., 2008)，因為Fisher提出的這一理論需要建立在個體交配行為隨機發(fā)生的基礎(chǔ)上。事實上，多種寄生蜂的雌雄數(shù)量并非等比關(guān)系，特別是針對群居型寄生蜂(gregarious parasitic wasps)，偏雌性比是它們更常見的生物學(xué)特征(King, 1987; Tangetal., 2014; Boultonetal., 2015; Kapranasetal., 2016; Sreenivasetal., 2016)。Hamilton在20世紀(jì)中后期提出了在空間受限時寄生蜂偏雌性比的自然選擇和遺傳基礎(chǔ)。Hamilton(1967)認(rèn)為在受限的空間中，雄性個體間存在競爭交配對象的情況，且這種競爭往往還發(fā)生在具有親緣性的雄性間(兄弟間)，即產(chǎn)生局部配偶競爭(local mate competition, LMC)。若雄性個體過多，且沒有足夠的雌性對象，未完成交配的雄性子代對親代來說便是一種適合度損耗。因此，為了避免局部配偶競爭而引起親代適合度降低，母蜂往往僅產(chǎn)出數(shù)量上可滿足雌蜂交配的雄蜂即可。另一方面，空間限制也容易造成近交行為頻發(fā)，這導(dǎo)致了母蜂與子代雌蜂親緣性更強，故母蜂偏向于越來越多地產(chǎn)出雌性后代(Hamilton, 1967)。

群居型寄生蜂偏雌性比是較常見的生物學(xué)特征，但它們的性比并非是一個穩(wěn)定不變的常量。例如，當(dāng)在同一寄主上產(chǎn)卵母蜂(建群蜂)數(shù)量變化時，子代性比通常會發(fā)生變化。Hamilton(1967, 1979)基于寄生蜂的局部配偶競爭和近交行為提出了2個數(shù)學(xué)模型,分析了當(dāng)建群蜂數(shù)量發(fā)生改變時寄生蜂子代的性別分配規(guī)律。在這2個模型中，建群蜂數(shù)量少時會得到更偏雌的子代性比，當(dāng)建群蜂數(shù)量增加時子代性比偏雌程度會被削弱，即總體上認(rèn)為子代雄性比與建群蜂數(shù)量正相關(guān)。Hamilton提出的LMC理論及其性比預(yù)測模型是寄生蜂性比特征研究的經(jīng)典理論。LMC理論提出建群蜂數(shù)量變化時，子代性比會隨之改變，體現(xiàn)了親代母蜂對子代性比結(jié)構(gòu)的調(diào)節(jié)能力。LMC模型在很多寄生蜂中得到了驗證(Shukeretal., 2005; Shuker, 2006; Marteletal., 2010; Boultonetal., 2019)，但其高度適用性的證據(jù)大多來源于無社會習(xí)性的膜翅目昆蟲。

膜翅目昆蟲中性別決定的祖先模式是產(chǎn)雄孤雌生殖，在此模式中二倍體雌性由受精卵發(fā)育而來，單倍體雄性由未受精的卵發(fā)育而來(Heimpeletal., 2008)。單雙倍型的性別決定方式使得親代可以僅通過控制卵是否受精就能實現(xiàn)子代性比調(diào)節(jié)。調(diào)節(jié)子代性比是親代為了實現(xiàn)適合度最大化的一種生殖策略，是親代對生存環(huán)境權(quán)衡結(jié)果的體現(xiàn)。研究寄生蜂的性比結(jié)構(gòu)，以及其在不同建群蜂密度下性比的調(diào)整規(guī)律是評價寄生蜂適合度的重要方式。另外，在規(guī)模化繁育寄生蜂時，研究人員往往想繁育出更多的具有控害作用的雌蜂，因此性比也是評價繁育效率的重要依據(jù)(Wuetal., 2003; Odeetal., 2008; 唐艷龍等, 2020a)。盡管想要通過增加建群蜂的數(shù)量來獲得更多的子代，然而建群蜂增加時可能會出現(xiàn)如局部配偶競爭模型所預(yù)測的雄性子代數(shù)量過度增多。上述這一現(xiàn)象在一些寄生蜂的工廠化繁育中常有發(fā)生(Heimpeletal., 2000; Pandeyetal., 2005)。因此，評價建群蜂數(shù)量與子代性比的關(guān)系對寄生蜂繁育也十分必要。

本研究選擇了在我國天牛和吉丁蟲類林木蛀干害蟲防治中廣泛應(yīng)用的管氏腫腿蜂(Sclerodermusguani)、白蠟吉丁腫腿蜂(S.pupariae)和松墨天牛腫腿蜂(S.alternatusi)為研究對象，這一類寄生蜂具有典型的產(chǎn)雄孤雌生殖特征(楊忠岐等, 2014; 陳然等, 2019; Weietal., 2017)，即親代母蜂產(chǎn)雄或者產(chǎn)雌是通過控制卵是否受精而完成，親代母蜂具備調(diào)節(jié)子代性比的能力。在眾多可能影響寄生蜂子代性比的因素中，建群蜂數(shù)量是重要的因素之一(Lietal., 2014; Tangetal., 2014)。不同建群蜂數(shù)代表了親代單個母蜂在固定寄主中可獲得凈資源的差異，由此可能會形成差異巨大的子代性比。本研究中，筆者系統(tǒng)地研究了3種硬皮腫腿蜂的性比特征，記述了當(dāng)建群蜂數(shù)量變化時它們的子代性比的變化規(guī)律。同時，因Hamilton提出的LMC模型概括了寄生蜂性比隨建群蜂數(shù)量變化的總體關(guān)系，但該模型是否能準(zhǔn)確地表達(dá)不同建群蜂數(shù)量下腫腿蜂的子代性比變化規(guī)律尚且未知。因此，本研究將3種腫腿蜂在不同建群蜂數(shù)量下的性比實測值與LMC性比模型進(jìn)行了對比研究，評價了該模型在預(yù)測腫腿蜂性比結(jié)構(gòu)中的適用性和精度。研究結(jié)果對明確腫腿蜂的性別分配和性比調(diào)節(jié)規(guī)律，以及擴展局部配偶競爭理論具有理論意義，對腫腿蜂人工繁育亦有參考價值。

1 材料與方法

1.1 供試寄主和腫腿蜂接種 管氏腫腿蜂、白蠟吉丁腫腿蜂和松墨天牛腫腿蜂實驗室種群均已連續(xù)繁殖10代，繁蜂寄主為麻豎毛天牛(Thyestilla gebleri)。選用5日齡已充分交配的雌性腫腿蜂和體質(zhì)量在0.25～0.30 g的麻豎毛天牛幼蟲供試，各處理間寄主體質(zhì)量經(jīng)檢驗無顯著差異。將寄主單頭裝入玻璃指形管中(φ=1.0 cm，H=5.0 cm)，隨后在指形管內(nèi)接入腫腿蜂雌蜂。前期研究發(fā)現(xiàn)腫腿蜂需補充營養(yǎng)(常為吸食寄主血淋巴)后才會產(chǎn)卵。補充營養(yǎng)后的腫腿蜂腹部可見明顯膨大，腹部分節(jié)清晰可見。本研究分別在單頭寄主上接種腫腿蜂1～8頭，觀察到所有母蜂腹部有明顯膨大的樣本才記入重復(fù)數(shù)，保證接蜂數(shù)即建群蜂數(shù)。每個建群蜂密度重復(fù)20次，即每種腫腿蜂計160次重復(fù)，3種腫腿蜂共計480次重復(fù)。在25 ℃，RH=50%～60%，L∶D=8 h∶16 h的人工氣候箱內(nèi)繁殖腫腿蜂。

1.2 不同建群蜂數(shù)量下子代性比及變化規(guī)律 接蜂約30天后子代蜂開始羽化，待羽化完成后分別統(tǒng)計不同建群蜂數(shù)量下3種腫腿蜂的子代雌蜂和雄蜂的數(shù)量。用雄性比(雄性子代數(shù)量占子代總數(shù)的百分比)計作子代性比，分析不同建群蜂數(shù)量下3種腫腿蜂性比的變化規(guī)律。同時，進(jìn)一步統(tǒng)計在不同建群蜂數(shù)量下3種腫腿蜂的單雌子代數(shù)，并擬合單雌子代數(shù)與性比的數(shù)量關(guān)系。

1.3 LMC模型對腫腿蜂性比的預(yù)測精度 Hamilton以建群蜂數(shù)量變化會對子代性比產(chǎn)生影響為基礎(chǔ)提出的2個LMC理論性比模型分別為：

(I)x= (n-1)/2n；

(II)x= [(c-1)×(n-1)]/2nc。

其中x為雄性比，n為建群蜂數(shù)量。模型I為未考慮近交時雄性比隨建群蜂數(shù)量的變化規(guī)律； 模型II考慮了近交，c為近交系數(shù)，c= 4N-1，N為自然種群建群蜂數(shù)量。筆者首先用模型I預(yù)測不考慮近交發(fā)生時在不同建群蜂數(shù)量下腫腿蜂子代性比； 隨后設(shè)定腫腿蜂的自然種群建群蜂數(shù)量分別為1頭、2頭和3頭(即N=1, 2, 3)的情形，用模型II來預(yù)測當(dāng)近交發(fā)生時的腫腿蜂性比。通過擬合在不同建群蜂數(shù)量下腫腿蜂實測性比的變化趨勢，并同時比較實測性比與基于LMC模型的性比預(yù)測值的差異，評估LMC模型在腫腿蜂性比預(yù)測中的精確度和適用性。

1.4 數(shù)據(jù)分析 廣義線性模型用于比較不同建群蜂數(shù)量和不同蜂種類間性比和單雌子代數(shù)的差異。S曲線模型[ln (y)=β0+β1/x] 被用于擬合建群蜂數(shù)量與性比的回歸關(guān)系。數(shù)據(jù)統(tǒng)計用SPSS 20完成，柱形圖和回歸模型由GraphPad Prism 7繪制。

2 結(jié)果與分析

2.1 建群蜂種類和數(shù)量對子代性比的影響 3種腫腿蜂均為顯著的偏雌性比。性比與腫腿蜂種類無顯著相關(guān)性(χ2=1.76，df=2，P=0.414)，但子代性比與建群蜂數(shù)量顯著相關(guān)(χ2=55.25，df=7，P<0.001)?？傮w上，3種腫腿蜂子代性比隨建群蜂數(shù)量的增加而增大(Sg： χ2=16.07，df=7，P=0.024; Sp： χ2=42.89，df=7，P<0.001； Sa： χ2=29.02，df=7，P<0.001)(圖1)。當(dāng)建群蜂數(shù)量為7頭時，松墨天牛腫腿蜂子代性比顯著高于管氏腫腿蜂和白蠟吉丁腫腿蜂(χ2=14.98，df=2，P=0.001)，在其余相同建群蜂數(shù)量條件下3種腫腿蜂子代性比均無顯著差異(圖1)。

2.2 單雌子代數(shù)與性比的關(guān)系 3種腫腿蜂每窩平均單雌子代數(shù)與蜂種顯著相關(guān)，管氏腫腿蜂和白蠟吉丁腫腿蜂單雌子代數(shù)顯著高于松墨天牛腫腿蜂(χ2=382.03，df=2，P<0.001)。隨建群蜂數(shù)量增加，3種腫腿蜂單雌子代數(shù)顯著減少(χ2=1 468.65，df=7，P<0.001)(圖2)。管氏腫腿蜂建群蜂數(shù)量為1頭時其單雌所得子代數(shù)量顯著高于其他處理，當(dāng)建群蜂數(shù)量增加到3頭之后單雌子代數(shù)趨于穩(wěn)定(χ2=619.22，df=7，P<0.001)(圖2)。白蠟吉丁腫腿蜂和松墨天牛腫腿蜂建群蜂數(shù)量為1頭時其單雌所得子代數(shù)量顯著高于其他處理，當(dāng)建群蜂數(shù)量增加到6頭之后單雌子代數(shù)趨于穩(wěn)定(Sp： χ2=1 038.71，df=7，P<0.001； Sa： χ2=123.08，df=7，P<0.001)(圖2)。擬合性比與單雌子代數(shù)量關(guān)系發(fā)現(xiàn)，3種腫腿蜂子代性比與單雌子代數(shù)均呈顯著的負(fù)相關(guān)(圖3)。

2.3 腫腿蜂性比實測值與LMC模型預(yù)測值差異 3種腫腿蜂子代雄性比雖隨建群蜂數(shù)量增加呈小幅增加，但LMC模型并不能準(zhǔn)確地描述腫腿蜂的真實性比。基于LMC模型(I、II)的性比預(yù)測值在建群蜂數(shù)量為1頭時可達(dá)極小值(趨于0)，3種腫腿蜂在建群蜂數(shù)量為1頭時子代性比實測值介于2.00%～5.00%(圖4)。未考慮近交發(fā)生時(模型I)，建群蜂數(shù)量為2頭時的預(yù)測性比為25.00%，且隨著建群蜂數(shù)量增加性比預(yù)測值仍進(jìn)一步增大，當(dāng)建群蜂數(shù)量為8頭時的預(yù)測性比為43.75%，但3種腫腿蜂在建群蜂數(shù)量介于2～8頭之間的實測性比均小于LMC模型I的預(yù)測值(圖4)。加入近交系數(shù)后(模型II)，LMC模型的預(yù)測值仍極大地偏離了腫腿蜂的實測性比(圖4)。依據(jù)3種腫腿蜂的實測性比與建群蜂數(shù)量關(guān)系的模型擬合發(fā)現(xiàn)，腫腿蜂性比隨建群蜂數(shù)量增加表現(xiàn)為先增加后趨于穩(wěn)定(圖4)。

圖1 不同建群蜂數(shù)量下腫腿蜂的性比Fig. 1 Sex ratio of the bethylid wasps under different foundress densitiesSg：管氏腫腿蜂S. guani; Sp： 白蠟吉丁腫腿蜂S. pupariae; Sa： 松墨天牛腫腿蜂S. alternatusi。同一顏色柱內(nèi)字母表示同種腫腿蜂在不同建群蜂數(shù)量下子代性比差異，不同字母表示處理間顯著差異 (α = 0.05), 同一建群蜂數(shù)量下3種腫腿蜂性比差異在柱頂標(biāo)注，ns為無顯著差異，**為差異極顯著 (α = 0.01)； 誤差線為標(biāo)準(zhǔn)誤。下同 。 Different letters in the same colored bars show significant difference of sex ratios among different foundress densities in a bethylid wasp, while the ‘ns’ and ‘**’ above the bars mean no significance and significant difference of sex ratios of three bethylid wasps under the same foundress density at α = 0.01, respectively; Error bars are presented as SEM. The same below.

圖2 不同建群蜂數(shù)量下腫腿蜂單雌子代數(shù)Fig. 2 Brood size per female under different foundress densities

圖3 腫腿蜂單雌子代數(shù)與性比的關(guān)系Fig. 3 The relationships between brood size per bethylid wasp and offspring sex ratio

圖4 不同建群蜂數(shù)量下腫腿蜂性比與基于LMC模型的性比預(yù)測值 Fig. 4 Measured and LMC predicated sex ratios of bethylid wasps under different foundress densitiesPv： 基于LMC理論的性比預(yù)測模型，其中黑色虛線所示為未考慮近交發(fā)生(模型I)，彩色虛線所示為考慮近交發(fā)生，且分別設(shè)定自然種群建群蜂數(shù)為1、2和3頭(模型II，N=1, 2, 3)。Ov： 性比實測值，以黑色圓圈表示，實線為實測性比與建群蜂數(shù)的擬合模型。Pv： Predicted sex ratio based on LMC model, the black dot line indicates the values without inbreeding (model I) and the colored dot lines indicate the vaules with inbreeding along with N=1, 2, 3 (model II); Ov: Observed values of offspring sex ratio, the black circles and full lines indicate the measured sex ratios and regressions on foundress number.

3 討論

大多數(shù)膜翅目昆蟲的性別由胚胎倍型決定，即未受精的卵發(fā)育成單倍體雄蜂，受精卵發(fā)育成二倍體雌蜂(王子龍等, 2019)。在膜翅目昆蟲單雙倍型的性別決定模式中，互補性性別決定機制(complementary sex determination，CSD)是被普遍認(rèn)可的，即任意2個性別相關(guān)的不同等位基因結(jié)合(雜合子)誘導(dǎo)雌性發(fā)育，任意2個相同等位基因(純合子)或單個等位基因結(jié)合(半合子)誘導(dǎo)雄性發(fā)育(van Wilgenburgetal., 2006)。意大利蜜蜂(Apismellifera)的csd基因首先被發(fā)現(xiàn)和克隆，功能性csd僅存在于雜合子中，作為初始信號參與了complementarysexdeterminer(csd)→feminizer(fem)→doublesex(dsx)調(diào)控級聯(lián)，進(jìn)而誘導(dǎo)雌性發(fā)育(Beyeetal., 2003; Hasselmannetal., 2008)。在這一通路中，fem是黑腹果蠅(Drosophilamelanogaster)transformer(tra)基因的直系同源基因，而tra→dsx通路在很多昆蟲性別決定中高度保守(Paneetal., 2002; Halletal., 2015; Meccarielloetal., 2019)。有的膜翅目昆蟲性別雖然仍是基于tra→dsx通路的調(diào)控，但tra上游卻不存在csd基因。近期在麗蠅蛹集金小蜂(Nasoniavitripennis)基因組中鑒定到的waspoverrulerofmasculinization(wom)基因，它作為一個全新的上游指示基因激活tra→dsx通路介導(dǎo)雌性發(fā)育，并且wom在母本基因組中是沉默的，其僅轉(zhuǎn)錄自受精卵中父方提供的基因組(Zouetal., 2020)。csd和wom這些性別決定通路指示基因的相繼發(fā)現(xiàn)，表明在膜翅目昆蟲tra(或fem)的上游可能還進(jìn)化出了其他功能類似的基因，它們可以使父本能夠介導(dǎo)雌性子代的發(fā)育。

寄生蜂是膜翅目昆蟲中的重要類群。單雙倍型的性別決定方式使得寄生蜂可以通過受精作用來調(diào)整子代的性比，這一生殖機制決定了母蜂調(diào)節(jié)子代性比的便捷性。本研究發(fā)現(xiàn)，管氏腫腿蜂、白蠟吉丁腫腿蜂和松墨天牛腫腿蜂的性比均是偏雌性，這一特征符合局部配偶競爭(LMC)理論對群居型寄生蜂性比偏雌特征的描述。本研究中當(dāng)建群蜂為1頭時，3種腫腿蜂子代雄性比均在5%左右(Sg=5.07%； Sp=2.83%； Sa=4.46%)。筆者原始數(shù)據(jù)記錄的在1頭建群蜂時，3種腫腿蜂子代雄蜂僅有非常少的數(shù)量(平均值： Sg=3.53，♀=76.58； Sp=2.8，♀=94.80； Sa=1.85，♀=41.85)，表明當(dāng)1頭建群蜂時，僅需很少數(shù)量的雄蜂就能與子代雌蜂完成交配。LMC模型預(yù)測建群蜂數(shù)量為1頭時的子代雄性比為0，這實際是代表了雄性數(shù)量趨于無限小的可能。因此推測3種腫腿蜂在建群蜂為1頭時子代性比的特征是符合LMC性比預(yù)測模型的。然而，當(dāng)建群蜂數(shù)量增加時，3種腫腿蜂實測性比卻較大地偏離了LMC模型的預(yù)測值。3種柄翅小蜂(Gonatocerusfasciatus、G.ashmeadi、G.triguttatus)的性比隨建群蜂數(shù)量變化的關(guān)系就完全符合LMC模型的預(yù)測趨勢，當(dāng)建群蜂數(shù)量為1頭時子代雄性比均低于10%，而建群蜂數(shù)量為5頭時子代雄性比則超過40%(Irvinetal., 2006)。棱角腫腿蜂(Goniozusnephantidis)性比特征也基本符合LMC模型(Abdietal., 2020)，LMC模型還在其他一些寄生蜂中得到了一定程度的驗證(Marteletal., 2010; Boultonetal., 2019)?；诒狙芯康慕Y(jié)果，認(rèn)為LMC模型對硬皮腫腿蜂(Sclerodermusspp.)的性比結(jié)構(gòu)預(yù)測精度低。

實驗?zāi)Ｐ团c理論模型的差異是源于多方面的。LMC模型對性比的預(yù)測是基于種群的第一性比(或稱原始性比，primary sex ratio)，而本研究觀測的試驗數(shù)據(jù)則是種群的第二性比(secondary sex ratio)。幼蜂在發(fā)育過程中的死亡會造成兩類性比不對等。單寄生蜂在每頭寄主上僅產(chǎn)出1粒卵，依據(jù)觀測產(chǎn)卵時母蜂產(chǎn)卵器的動作并聯(lián)系卵最終發(fā)育成熟時的性別，研究人員總結(jié)出一些經(jīng)驗性的依據(jù)母蜂產(chǎn)卵行為評價初級性比的方法，在姬蜂(Itoplectismaculator)(Cole, 1981)和螯蜂(Haplogonatopusatratus)(Yamadaetal., 1999)中得到應(yīng)用。但這些經(jīng)驗性的估測方法不具備廣泛的適用性，特別是對于群居型寄生蜂，它們在1頭寄主上產(chǎn)多粒卵，產(chǎn)卵行為與卵性別間難以建立聯(lián)系。一些分子標(biāo)記手段被用于測定群居型寄生蜂卵的性別(Burton-Chellewetal., 2008; Khidretal., 2013)，但一旦這些卵被用于遺傳測定，它們勢必不能再發(fā)育至成熟。所以在這種情況下獲得了真實的第一性比(這里指具體某一窩卵)，第二性比又僅能通過相同發(fā)育條件下其他窩的平均值來估測，其真實值難以獲得。對寄生蜂初級性比的準(zhǔn)確測定直到今天仍是一個較難的問題。本研究所測得的3種腫腿蜂的性比均是第二性比，源于第一性比和第二性比的差異可能是它們性比實測值與LMC模型理論值差異較大的原因之一。

另外，LMC理論模型在多種較為低等的膜翅目昆蟲中得到證實，但在典型的社會性膜翅目昆蟲中，其子代性別分配就與LMC理論模型相差甚遠(yuǎn)。Alexander等(1977)認(rèn)為蜜蜂性別分配受多種因素影響因而用模型難以預(yù)測。社會性膜翅目昆蟲母蜂不僅可以調(diào)節(jié)子代雄性的數(shù)量，還可以控制雄性出現(xiàn)的時間。腫腿蜂類寄生蜂是介于非社會性和社會性昆蟲之間的類社會性昆蟲(伍紹龍等, 2013)，從試驗結(jié)果來看，腫腿蜂這類寄生蜂的性比也不能用LMC理論模型進(jìn)行預(yù)測，說明其比非社會性昆蟲要進(jìn)化。有證據(jù)表明，腫腿蜂這類群居型寄生蜂可能是社會性膜翅目昆蟲進(jìn)化的關(guān)鍵類群，其在生物學(xué)上表現(xiàn)的諸多現(xiàn)象(例如撫幼)與社會性昆蟲相似，值得深入研究。

本研究發(fā)現(xiàn)建群蜂數(shù)量增加時，3種腫腿蜂子代雄性比均有一定程度的增加。母代對子代性比結(jié)構(gòu)的調(diào)節(jié)，無一例外均是要實現(xiàn)適合度最大化(Westetal., 2002)。雌雄子代從胚胎發(fā)育至成蜂對寄主資源的需求差異促成了母蜂會通過選擇產(chǎn)雌或者產(chǎn)雄來實現(xiàn)適合度最大化。一般認(rèn)為，雄性發(fā)育至成蜂所需的寄主資源較雌性更少(Harveyetal., 2002; Weietal., 2014)。本研究發(fā)現(xiàn)隨著建群蜂數(shù)量增加腫腿蜂平均單雌子代數(shù)減少。平均單雌子代數(shù)減少反映了建群蜂對寄主資源競爭的評估結(jié)果。當(dāng)僅有1頭產(chǎn)卵母蜂時，子代幼蜂之間的資源競爭更弱，這時雄性的數(shù)量僅用于滿足交配即可，母蜂可以更多地產(chǎn)出雌性子代，這樣即可在子一代就增加親代的適合度。當(dāng)有多頭產(chǎn)卵母蜂時，寄主資源受到限制，若繼續(xù)產(chǎn)出更多的雌性子代，勢必會造成一部分雌子代不能發(fā)育至成熟。因此母蜂在這種情況下則選擇增加雄性后代比例，這些雄性后代可與其他母蜂的雌性后代交配，如此親代適合度可在子二代實現(xiàn)最大化。因此，當(dāng)建群蜂數(shù)量從1頭增加為多頭時，腫腿蜂會感知到周圍其他腫腿蜂也在產(chǎn)卵，判斷寄主資源可能出現(xiàn)競爭，進(jìn)而親代產(chǎn)出更多的雄子代來保證自身繁殖適合度最大化。

本研究雖然明確了母蜂是通過控制產(chǎn)出的卵是否受精來調(diào)節(jié)子代的性比結(jié)構(gòu)，但在這一過程中具體的行為模式仍然不明晰。對金小蜂(Pachycrepoideusvindemiae)的產(chǎn)卵行為和性別分配研究表明，當(dāng)其卵子通過輸卵管時，輸卵管有25%的時間扭轉(zhuǎn)方向，使得卵的受精孔遭到遮敝，這樣卵便不能受精，從而導(dǎo)致了其子代偏雌性比降低(van Alphenetal., 1982)。另外，控制某一性別被產(chǎn)出的時間也可能是母蜂實現(xiàn)性比調(diào)節(jié)的途徑之一。前期研究證實松墨天牛腫腿蜂在一次寄生產(chǎn)卵過程中會偏向于優(yōu)先產(chǎn)出未受精的卵(即雄性子代)(唐艷龍等, 2020b)。推測在多建群蜂時，腫腿蜂面臨著單雌產(chǎn)卵量減少，而雄子代又被優(yōu)先產(chǎn)出(即總有雄蜂被產(chǎn)出)的情況，故其子代雄性比增加，實現(xiàn)性比調(diào)節(jié)。由于雄性先產(chǎn)而導(dǎo)致在建群蜂數(shù)量增加時子代雄性比同步增加在一些傳粉榕小蜂中已經(jīng)得到了證實(Chungetal., 2019; Greeffetal., 2020; Zhangetal., 2020)。

4 結(jié)論

1) 管氏腫腿蜂、白蠟吉丁腫腿蜂和松墨天牛腫腿蜂這3種腫腿蜂均為顯著的偏雌性比。

2) 性比與腫腿蜂種類無顯著相關(guān)性，但子代性比與建群蜂數(shù)量顯著相關(guān)。3種腫腿蜂子代性比與單雌子代數(shù)均呈顯著的負(fù)相關(guān)。

3) 3種腫腿蜂子代性比雖隨建群蜂數(shù)量增加呈小幅增加，但與LMC模型的預(yù)測值差異較大。高度偏雌的子代性比不會因建群蜂數(shù)量的增加而被均衡化，LMC模型并不適用于對腫腿蜂這類亞社會性寄生蜂性比結(jié)構(gòu)的預(yù)測。

4) 由于偏雌性比高度穩(wěn)定，腫腿蜂繁殖中不用擔(dān)心增加接蜂數(shù)量會導(dǎo)致過多的于生物防治不利的雄蜂被產(chǎn)出。