大杜鵑寄生白鹡鸰巢的實際案例

柳希竹 鐘 國 張瑜唅 何剛彬 王龍舞* 梁 偉

(1.貴州師范大學生命科學學院，貴陽，550025；2.熱帶島嶼生態(tài)學教育部重點實驗室，海南師范大學生命科學學院，?？?，571158)

鳥類巢寄生是生物的社會性寄生行為之一，指在自然界中一些鳥類本身不筑巢，卻將卵產(chǎn)到其他鳥類(宿主)巢中，由宿主代為孵化和養(yǎng)育的一種特殊繁殖行為[1-2]。為了適應寄生生活，寄生者會采用一些寄生手段來獲取寄生成功的機會，如卵色模擬、增加產(chǎn)卵數(shù)量及雛鳥模擬等[1，3-4]。宿主因被迫為寄生者撫養(yǎng)后代而付出巨大的繁殖代價，為此，許多宿主進化出諸如拒絕寄生卵或雛鳥等反寄生機制來提升自己的適合度[2，5-6]。這種相互關系展示了適應與反適應之間的角逐，是研究寄生性鳥類及其宿主之間進化競賽的經(jīng)典模式系統(tǒng)[2，7-8]。

在以往的研究中，已記錄到種間專性寄生鳥類共有6個科，包括鴨科(Anatidae)、杜鵑科(Cuculidae)和響蜜鴷科(Indicatoridae)等，其中，杜鵑科類群共有65種，包括大杜鵑(Cuculuscanorus)、中杜鵑(C.saturatus)、小杜鵑(C.poliocephalus)和噪鵑(Eudynamysscolopaceus)等[1]。大杜鵑分布范圍相對較廣，其宿主種類達到276種之多，是目前杜鵑科中記錄到宿主最多的寄生者[9]，在中國記錄有24種，白鹡鸰(Motacillaalba)便是其中1種[10]。

白鹡鸰屬于雀形目(Passeriformes)，鹡鸰科(Motacillidae)，鹡鸰屬的一類鳴禽，形態(tài)學特征為前額和臉頰白色，頭頂和后頸黑色，體羽上體灰色，下體白色，兩翼及尾黑白相間，雌鳥似雄鳥但色較暗[11]。白鹡鸰分布在歐洲、亞洲和北非的大部分地區(qū)，可以長距離遷徙[12-13]，在中國分布較廣，貴州境內為留鳥[14]。以貴州六枝地區(qū)為研究區(qū)域，在2019—2021年調查并記錄白鹡鸰巢相關數(shù)據(jù)，于2020年6月16日首次發(fā)現(xiàn)大杜鵑寄生卵，寄生巢最終被捕食。通過對宿主卵與寄生卵的卵表型比較，初步了解白鹡鸰—大杜鵑寄生系統(tǒng)中大杜鵑卵的模擬程度。大杜鵑卵表型對宿主表現(xiàn)出中度模擬，這對研究寄生者及其宿主協(xié)同進化進程有著重要意義。

1 研究區(qū)概況

研究區(qū)為貴州省六枝地區(qū)(26°10′—26°14′ N，105°13′—105°24′ E)，海拔1 287～1 657 m，是亞熱帶季風氣候區(qū)，年均氣溫13.9 ℃(夏季21 ℃)，全年總降水量1 515.5 mm，無霜期270～320 d，全年日照時間1 262.3 h。研究區(qū)為喀斯特山地景觀類型，由村莊、耕地、河流、灌木叢和荒坡等組成[15]。

研究區(qū)域是以苗族為主的村落，以傳統(tǒng)農耕的方式種植玉米等農作物，鳥類資源相對較豐富，繁殖季為3月上旬至8月下旬。當?shù)爻Ｒ姷镍B類有白鹡鸰、灰林(Saxicolaferreus)、北紅尾鴝(Phoenicurusauroreus)、戈氏巖鹀(Emberizagodlewskii)、白頰躁鹛(Garrulaxsannio)、山斑鳩(Streptopeliaorientalis)和大杜鵑等[15]。

2 研究方法

在2019—2021年白鹡鸰的繁殖季(3—8月)，對貴州六枝地區(qū)白鹡鸰及大杜鵑寄生情況進行野外調查，系統(tǒng)搜尋白鹡鸰的巢。對發(fā)現(xiàn)的巢編號命名，并用GPS記錄鳥巢的位置，后續(xù)每3 d查巢1次，檢查巢狀態(tài)是否正常以及是否被寄生。

2.1 繁殖參數(shù)測量

對白鹡鸰繁殖參數(shù)測量，所有巢、卵參數(shù)測量均在滿窩卵數(shù)后進行。用紅外線測距儀測量巢征的距離參數(shù)；用英衡牌電子珠寶秤(量程500 g，精確度0.01 g)稱量卵重；用數(shù)顯卡尺(GB/T 1214.2—1996，精確度0.02 mm)測量巢外徑、內徑、巢高、巢深、卵長徑和短徑；用相機收集巢生境的圖片，以灰色板為背景拍攝寄生巢卵圖片。

巢外徑與巢高：巢口平面上的外徑和該平面中心到巢底外部的距離(mm)。

巢內徑和巢深：巢口平面上的內徑和該平面中心到巢底內部的距離(mm)。

窩卵數(shù)：雌性產(chǎn)完所有卵后巢中所有卵的數(shù)量(枚)。

卵重：胚胎未開始發(fā)育時的鮮卵重(g)。

卵體積：用公式V(cm3)=0.51LB2計算，式中L為卵長徑(卵鈍端到尖端的距離，mm)，B為卵短徑(卵赤道面的直徑，mm)[16]。

2.2 模型卵識別實驗

使用藍色模型卵(圖1B)檢測白鹡鸰對外來卵的識別能力。模型卵由陶塑泥捏制而成，其大小及形狀(白鹡鸰卵參數(shù)mean±SD)與白鹡鸰卵相似。實驗過程：在白鹡鸰滿窩卵數(shù)或孵卵早期將1枚模型卵放入其巢內，并未移除白鹡鸰卵，同時盡量避免其他因素影響[15]。每天檢查所有實驗巢，以確定模型卵是否被接受、拒絕或實驗巢是否被遺棄，持續(xù)6 d記錄結果并結束實驗。

圖1 白鹡鸰識別模型卵實驗

3 研究結果

3.1 繁殖參數(shù)

研究期間(2019—2021年3—8月)，在研究區(qū)發(fā)現(xiàn)白鹡鸰巢17個，包括被大杜鵑寄生的1巢和處于育雛期的1巢。最早繁殖的巢發(fā)現(xiàn)于3月22日，最晚是6月16日。

白鹡鸰巢常在靠近農耕地和荒坡附近被發(fā)現(xiàn)，多為洞穴或半洞穴巢，筑于坎上、墻上或者荒坡。共記錄了16巢白鹡鸰的巢址，可分為3種類型(圖2)，即石洞中(n=11)、草叢根部(n=2)和巖蓋下(n=3)。巢距地面平均高度(1.23±0.48)m，巢外徑(139.50±29.12)mm，巢內徑(75.48±5.33)mm，巢高(76.43±6.88)mm，巢深(61.38±4.04)mm。巢材有苔蘚、干草、樹枝、細草絲、秸稈、玉米稈、玉米須和動物毛(牛毛、狗毛等)。

白鹡鸰窩卵數(shù)通常4～5枚(n=14)，在發(fā)現(xiàn)的寄生巢中，白鹡鸰卵2枚，大杜鵑卵1枚。白鹡鸰卵表面光滑，底色為白色，附著形狀和深淺不一的深褐色斑點，鈍端斑點較密集(圖2D)。卵重(2.21±0.21)g，卵長徑(20.46±0.52)mm，卵短徑(15.19±0.44)mm，卵體積(2.40±0.18)cm3。

圖2 白鹡鸰巢位置及巢和卵

3.2 大杜鵑卵參數(shù)

2020年6月16日，在視野較開闊的荒坡草叢根部發(fā)現(xiàn)寄生巢(圖3A)。由圖3B可明顯看出，大杜鵑卵底色淺藍色，附著棕色斑塊，卵斑較白鹡鸰卵偏大，顏色偏淺，分布較稀疏，且大小均比寄生巢中另外2枚白鹡鸰卵大。大杜鵑卵表型及大小都與白鹡鸰卵有明顯區(qū)別，大杜鵑卵重3.89 g，卵長徑23.40 mm，卵短徑17.46 mm，卵體積3.65 cm3，各項都比白鹡鸰卵參數(shù)平均值大。

圖3 大杜鵑對白鹡鸰的寄生巢

3.3 模型卵實驗

對研究區(qū)的9巢白鹡鸰做了模型卵識別實驗，模型卵拒絕率為77.8%(7/9)，接受率為22.2%(2/9)，說明白鹡鸰對外來模型卵有較高的識別和拒絕能力。

4 討論

大杜鵑對白鹡鸰的寄生系統(tǒng)中，目前僅報道過白鹡鸰喂養(yǎng)大杜鵑的照片[10]。本研究首次報道大杜鵑寄生白鹡鸰的巢址和卵特征，對寄生卵測量記錄，將白鹡鸰卵與大杜鵑寄生卵顏色、斑點及斑點密集度相比較，根據(jù)Moksnes等[17]的劃分標準，發(fā)現(xiàn)寄生卵表型對宿主表現(xiàn)出中度模擬。

在大杜鵑及其宿主協(xié)同進化進程中，寄生壓力致使大多數(shù)宿主進化出辨別及排斥外來卵的適應性防御行為，寄生者也產(chǎn)生相應反適應變化，包括卵模擬[18]。隨著寄生和反寄生適應性對抗的進行，大杜鵑對宿主卵在大小、顏色及斑點等方面的模擬程度會趨于與宿主匹配[1，19]。

白鹡鸰是我國分布較廣的鳥類，在中國目前僅發(fā)現(xiàn)其被大杜鵑寄生，但沒有寄生率相關的統(tǒng)計和報道。在野外的觀察記錄中，僅有1巢被大杜鵑寄生，相對于白鹡鸰在當?shù)氐姆N群數(shù)量，發(fā)現(xiàn)寄生巢的概率較低(5.88%，1/17)。基于本研究記錄的白鹡鸰相關數(shù)據(jù)，有以下推測：

(1)在當?shù)匕n鸰的種群密度過小，可能不適宜作為大杜鵑的宿主，致使發(fā)現(xiàn)寄生巢的概率較低。

(2)宿主通過與人類近距離繁殖的方式來尋求保護，以抵御大杜鵑的巢寄生，潛在宿主可通過適應人類接近來躲避大杜鵑，降低被寄生的風險，以往在家燕(Hirundorustica)的研究中就發(fā)現(xiàn)類似情況[20]。白鹡鸰巢大多筑于房屋墻洞、公路和耕地地坎等人類相對較活躍區(qū)域，寄生巢則是位于遠離人類活動的荒坡生境，故在該區(qū)域大杜鵑的寄生率可能與白鹡鸰選址有關。

(3)據(jù)研究表明，宿主會采取一些反寄生策略來避免被大杜鵑寄生，例如選擇半洞穴或洞穴地方筑巢，筑長管狀入口巢等，因大杜鵑體型較大難以入巢，阻礙大杜鵑寄生[21-23]。本研究中，筑于石洞中的白鹡鸰巢占68.75%，大多數(shù)是不適合被寄生的洞穴巢，而野外發(fā)現(xiàn)的寄生巢，是位于視野較開闊的半洞穴巢，推測白鹡鸰巢較低的寄生率與其筑巢類型有一定的關系。

(4)宿主通常會對寄生者有一定的防御策略，否則宿主可能失去部分甚至全部后代，其繁殖適合度會降低[5]。宿主巢被寄生后，它們會通過識別和拒絕寄生卵來抵御巢寄生[1，24-25]。本研究初步測試了白鹡鸰對外來卵(模型卵)的拒絕反應，拒絕率偏高，已具備辨別并拒絕異卵能力。如果寄生卵很快被白鹡鸰拒絕，會導致實際記錄的寄生巢數(shù)量偏低，這可能是該研究區(qū)域寄生率較低的原因之一。

綜上，首次記錄了大杜鵑寄生白鹡鸰巢的實際案例，詳細報道了巢址和卵特征等基礎信息，補充和進一步證實了大杜鵑與白鹡鸰的寄生關系，并通過模型卵實驗初步測試了白鹡鸰對外來卵有較高的識別和拒絕能力，這對進一步研究大杜鵑—白鹡鸰協(xié)同進化過程中兩者的寄生與反寄生機制有著重要作用。