山東近海三種底層魚類的攝食生態(tài)與食物競爭

韓方成 李凡 馮媛 劉利軍 鈕春香 許葉鵬 任一平, 薛瑩,

(1.中國海洋大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院,青島 266003;2.山東省海洋資源與環(huán)境研究院,山東省海洋生態(tài)修復(fù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,煙臺(tái) 264006;3.青島海洋科學(xué)與技術(shù)試點(diǎn)國家實(shí)驗(yàn)室,海洋漁業(yè)科學(xué)與食物產(chǎn)出過程功能實(shí)驗(yàn)室,青島 266237;4.海州灣漁業(yè)生態(tài)系統(tǒng)教育部野外科學(xué)觀測研究站,青島 266003)

魚類攝食生態(tài)研究是現(xiàn)代魚類生態(tài)學(xué)的基礎(chǔ)理論之一,同時(shí)也是解析海洋生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的基礎(chǔ)。開展魚類攝食生態(tài)與食物競爭的研究,是深入理解魚類捕食行為和餌料選擇性的關(guān)鍵所在,也是了解魚類群落結(jié)構(gòu)和生態(tài)系統(tǒng)功能的重要途徑[1]。

得益于獨(dú)特的地理環(huán)境和水文因素,山東半島近岸海域是黃海多種漁業(yè)生物的產(chǎn)卵場、索餌場和傳統(tǒng)漁場[2]。近年來,由于高強(qiáng)度的捕撈壓力,導(dǎo)致漁業(yè)資源嚴(yán)重衰退,漁獲物中傳統(tǒng)經(jīng)濟(jì)種類比例也明顯下降,群落結(jié)構(gòu)發(fā)生了較大的變化[3]。根據(jù)本課題組2016—2017年在山東近海進(jìn)行的季節(jié)性漁業(yè)資源底拖網(wǎng)調(diào)查,小眼綠鰭魚(Chelidonichthys spinosus)、黃鮟鱇(Lophius litulon)高眼鰈(Cleisthenes herzensteini)是山東近海重要的優(yōu)勢底層魚類,它們的生態(tài)位相近,分布區(qū)域有所重疊,因而有可能存在激烈的種間競爭。國內(nèi)學(xué)者對(duì)這3種魚類的研究主要集中在資源密度、生長和攝食等方面[4—7],而有關(guān)其種間食物競爭的研究較少,亟待開展相關(guān)研究。

為此,本研究應(yīng)用分類樹和生態(tài)位重疊指數(shù)法等,研究了山東近海3種主要底層魚類的攝食生態(tài)及其營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位的重疊情況,通過典范對(duì)應(yīng)分析研究環(huán)境因素對(duì)其攝食的影響,旨在深入了解種間競爭對(duì)魚類時(shí)空分布、種群數(shù)量變動(dòng)以及海洋生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的影響[5],并為該海域漁業(yè)資源的可持續(xù)利用和科學(xué)管理提供基礎(chǔ)資料[6]。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

樣品采自2016—2017年在山東近海進(jìn)行的四個(gè)季節(jié)的底拖網(wǎng)調(diào)查(圖1)。利用功率為220 kW的單拖網(wǎng)漁船以2 kn的拖速開展調(diào)查,每站拖網(wǎng)時(shí)間不少于1h,拖網(wǎng)時(shí)網(wǎng)口寬度約為25 m,囊網(wǎng)網(wǎng)目尺寸為17 mm[7]。嚴(yán)格按照《海洋調(diào)查規(guī)范》[8]進(jìn)行樣品的采集與分析。本調(diào)查共采集3種魚類樣品1630尾,其中440尾為空胃,樣品數(shù)、平均體長及攝食率如表 1所示。

表1 山東近海3種魚類的胃含物樣品數(shù)、攝食率和平均體長Tab.1 Sample number,feeding rate and mean size of three fish species in the coastal waters of Shandong Province (mm)

圖1 山東近海調(diào)查站位圖Fig.1 Sampling stations in the coastal waters of Shandong Province

1.2 胃含物分析

魚類樣品經(jīng)生物學(xué)測定后,取出消化道并立即速凍保存[9]。將胃含物樣品解凍后,用吸水紙吸去水分后,再在雙筒解剖鏡下鑒定出餌料生物的最低分類單元,并分別計(jì)數(shù)和稱重,稱量所用天平精確到0.001 g[10]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

通過繪制累積餌料生物曲線(Cumulative prey curves)來確定胃含物樣品數(shù)量是否充足[11]。隨著樣品量的增加,餌料生物種類數(shù)的變化會(huì)變小,當(dāng)累積餌料生物曲線接近一條漸近線時(shí),表明已分析足夠數(shù)量的樣品來反映其攝食狀況[7]。

相對(duì)重要性指數(shù)(IRI)[12]綜合了質(zhì)量百分比(W%)、個(gè)數(shù)百分比(N%)和出現(xiàn)頻率(F%)3方面的信息,是描述特定餌料種類重要性的綜合性指標(biāo),本研究采用相對(duì)重要性指數(shù)百分比(IRI%)評(píng)價(jià)各餌料生物的重要性。計(jì)算公式如下:

應(yīng)用分類樹和相似性分析(ANOSIM)比較攝食的種間差異。分類樹是一種遞歸算法,每次只評(píng)估一個(gè)解釋變量。此過程在變量中設(shè)置閾值,該閾值解釋每個(gè)實(shí)例中方差的最大比例。重復(fù)這一過程,直到所解釋的方差沒有進(jìn)一步增加,或者剩下的子組是同質(zhì)的[13]。我們將物種種類作為響應(yīng)變量,將餌料生物的百分比作為解釋變量,通過分析,評(píng)估其食物組成是否存在差異。ANOSIM是一種多元統(tǒng)計(jì)分析方法[14],它通過評(píng)估距離矩陣中的組間差異是否大于組內(nèi)差異,來評(píng)估組間(即物種之間)的差異[15]。

典范對(duì)應(yīng)分析(CCA)是一種非線性多元直接梯度分析方法,可以結(jié)合多個(gè)環(huán)境因子一起分析,信息量大且結(jié)果直觀明顯[16],可以更好地反映魚類攝食與環(huán)境因子的關(guān)系。應(yīng)用典范對(duì)應(yīng)分析研究影響攝食的主要因素,利用Bray-Curtis相似性指數(shù)作為矩陣計(jì)算的基礎(chǔ),通過從相同的輸入數(shù)據(jù)確定食物組成數(shù)據(jù)和響應(yīng)變量之間的關(guān)聯(lián)度。選取體長、體重、季節(jié)和地理位置(緯度、經(jīng)度)作為解釋變量。按個(gè)數(shù)百分比(N%)進(jìn)行計(jì)算。通過排列(9999次模擬)確定了整個(gè)模型、每個(gè)坐標(biāo)軸和每個(gè)相應(yīng)變量的重要性,并沿著前兩個(gè)坐標(biāo)軸構(gòu)建了相應(yīng)變量和餌料組成的雙線圖。

在生態(tài)學(xué)研究中,用于描述生態(tài)位寬度的指數(shù)較多,但Shannon-Wiener指數(shù)憑借其對(duì)稀有餌料生物比較敏感[17]的特性,而被廣泛地應(yīng)用于魚類生態(tài)位寬度的研究。因此本研究采用Shannon-Wiener指數(shù)(H′)來計(jì)算3種魚類的營養(yǎng)和空間生態(tài)位寬度,應(yīng)用Pianka生態(tài)位重疊指數(shù)(Ojk)來研究其生態(tài)位重疊[7]。由于不同種類及同種類個(gè)體之間差異較大,使用質(zhì)量百分比更能表示種類間能量的分布[7]。

式中,Pij在計(jì)算營養(yǎng)生態(tài)位時(shí),為在捕食者j食物組成中餌料生物i所占的質(zhì)量百分比;在計(jì)算空間生態(tài)位時(shí),捕食者i在第j個(gè)站位總生物量中所占的比例。Ojk的變化范圍為0—1,值越大,說明重疊程度越高,Oij＞0.3視為有重疊,Oij＞0.6視為重疊顯著[18]。各個(gè)站位的魚類生物量以拖速2 kn和拖網(wǎng)時(shí)間1h為基準(zhǔn)進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化處理。

由于營養(yǎng)和空間資源相互獨(dú)立,因此可以使用魚類營養(yǎng)、空間生態(tài)位重疊指數(shù)的乘積來表示魚類之間的營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊指數(shù),作為評(píng)價(jià)魚類種間競爭程度的指標(biāo)[19]。

2 結(jié)果

2.1 食物組成

本研究發(fā)現(xiàn),山東近海3種魚類的累積餌料生物曲線都達(dá)到或接近一條漸近線(圖2),說明胃含物樣品數(shù)量足以反映其攝食情況。

圖2 山東近海3種魚類的累積餌料生物曲線Fig.2 Cumulative prey curves of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

根據(jù)IRI%的值(表2),高眼鰈主要以蝦類(91.41%)為食,此外也攝食一定數(shù)量的端足類(1.52%)、棘皮動(dòng)物(2.67%)和魚類(3.06%),而對(duì)蟹類、糠蝦等攝食較少。脊腹褐蝦(Crangon affinis;60.95%)和中華安樂蝦(Eualus sinensis;23.69%)為其主要的餌料生物(表2)。

小眼綠鰭魚主要以蝦類(94.59%)為食,同時(shí)也攝食一定量的端足類(1.61%)、魚類(2.28%)和蟹類(1.03%)。在蝦類中,細(xì)螯蝦(L.gracilis;43.37%)、脊腹褐蝦(18.55%)和戴氏赤蝦(M.dalei;20.11%)所占比例較大,為優(yōu)勢餌料(表2)。

黃鮟鱇主要以魚類(85.91%)和蝦類(12.83%)為食,其他餌料則攝食的比較少。脊腹褐蝦(30.70%)和方氏云鳚(Enedrias fangi;34.10%)為其優(yōu)勢餌料(表2)。

表2 山東近海3種底層魚類的食物組成Tab.2 Food composition of three demersal fish species in the coastal waters of Shandong Province

續(xù)表 2

續(xù)表 2

續(xù)表 2

分類樹表明,這3種魚類的食物組成存在較大差異(圖3),黃鮟鱇攝食魚類的比例最高,小眼綠鰭魚則攝食比較多的蝦類,而高眼鰈則主要以軟體動(dòng)物為食。ANOSIM分析也表明,這3種魚類的攝食存在極顯著差異(R=0.356,P＜0.01)。

圖3 山東近海3種魚類食物組成的分類樹Fig.3 Classification tree of the diet composition of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

2.2 影響攝食的因素

CCA分析表明,高眼鰈的攝食習(xí)性主要與體長有關(guān)。在模型中,CCA1(45.49%)和CCA2(32.66%)解釋了最大的攝食差異(圖4)。隨著體長的增加,高眼鰈會(huì)攝食更多的魚類和蝦類,而攝食其他甲殼類的比例有所減少;隨著經(jīng)度的增加,高眼鰈攝食更多的軟體動(dòng)物和棘皮動(dòng)物。

圖4 高眼鰈攝食習(xí)性與影響因素之間關(guān)系的CCA分析圖Fig.4 CCA biplot of the relationships between response variables and feeding habits

CCA分析表明,小眼綠鰭魚的攝食習(xí)性主要與季節(jié)變化有關(guān)(圖5)。在模型中,CCA1(61.1%)和CCA2(20.43%)中解釋了最大的攝食變異性,并且CCA1解釋的程度要明顯高于CCA2。在CCA2中,小眼綠鰭魚攝食魚類、蝦類的比例與季節(jié)變化有關(guān)。

圖5 小眼綠鰭魚攝食習(xí)性與影響因素之間關(guān)系的CCA分析圖Fig.5 CCA biplot of the relationships between response variables and feeding habits

CCA分析表示,黃鮟鱇的攝食主要受空間分布的影響(圖6)。在模型中,CCA1(63.23%)和CCA2(29.76%)中解釋了最大的攝食變異性。CCA1表示黃鮟鱇攝食蝦類和魚類的比例隨著空間位置的變化而變化。模型顯示,高緯度的黃鮟鱇攝食更多的蝦類,而隨著經(jīng)度的增加,黃鮟鱇會(huì)攝食更多的魚類。

圖6 黃鮟鱇攝食習(xí)性與影響因素之間關(guān)系的CCA分析圖Fig.6 CCA biplot of the relationships between response variables and feeding habits

2.3 營養(yǎng)和空間生態(tài)位競爭

如表 3所示,高眼鰈的營養(yǎng)生態(tài)位寬度最低(1.65),黃鮟鱇的營養(yǎng)生態(tài)位寬度最高(3.10)。對(duì)于空間生態(tài)位,小眼綠鰭魚和黃鮟鱇的空間生態(tài)位都較大,均大于3.5,而高眼鰈的空間生態(tài)位都較低(2.95)。

表3 山東近海3種魚類的營養(yǎng)和空間生態(tài)位寬度Tab.3 Trophic and spatial niche breadth of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

對(duì)于營養(yǎng)生態(tài)位重疊指數(shù)(表4),高眼鰈與小眼綠鰭魚(0.858)具有最高的營養(yǎng)生態(tài)位重疊(0.858),而小眼綠鰭魚與黃鮟鱇的營養(yǎng)生態(tài)位重疊最小(0.399)。相較于營養(yǎng)生態(tài)位重疊,3種魚類的空間生態(tài)位重疊并不明顯(表4),高眼鰈與黃鮟鱇具有最高的空間生態(tài)位重疊(0.478),而小眼綠鰭魚與黃鮟鱇的空間生態(tài)位重疊則很小(0.115)。

而對(duì)于營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊(表4),雖然高眼鰈與小眼綠鰭魚具有最高的營養(yǎng)生態(tài)重疊,但由于其空間生態(tài)位重疊較小,所以導(dǎo)致其營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊較小;相反,雖然高眼鰈和黃鮟鱇的營養(yǎng)生態(tài)位重疊不是很高,但是其較大空間生態(tài)位重疊導(dǎo)致其營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊最大(表4)。

表4 山東近海3種魚類的營養(yǎng)和空間生態(tài)位重疊Tab.4 Trophic and spatial niche overlap index of three fish species in the coastal waters of Shandong Province

3 討論

3.1 攝食習(xí)性

本研究發(fā)現(xiàn),山東近海高眼鰈屬于底棲動(dòng)物食性,主要攝食蝦類,以脊腹褐蝦和中華安樂蝦為優(yōu)勢餌料。竇碩增等[20]研究表明,渤海的高眼鰈主要以鮮明鼓蝦(Alpheus distinguendus)、口蝦蛄(Oratosquilla oratoria)、日本鼓蝦(Alpheus japonicus)及火槍烏賊(Loligo beka)為食,說明不同海域高眼鰈的食物組成存在差異。山東近海小眼綠鰭魚攝食的餌料生物達(dá)60余種,屬于底棲動(dòng)物食性。根據(jù)以往的研究,渤海小眼綠鰭魚以脊腹褐蝦、鷹爪蝦(Trachypenaeus curvirostris)、口蝦蛄、細(xì)螯蝦及六絲鈍尾蝦虎魚(Chaeturichthys hexanema)為優(yōu)勢餌料[21];海州灣的小眼綠鰭魚主要攝食細(xì)螯蝦、戴氏赤蝦、疣背寬額蝦(Latreutes planirostris)等[22]。綜合看來,小眼綠鰭魚在不同海區(qū)都主要以蝦類為食。山東近海黃鮟鱇攝食的餌料生物達(dá)70余種,主要以魚類為主,但不同季節(jié)的優(yōu)勢餌料卻有差異。薛瑩等[23]的研究表明,北黃海秋季黃鮟鱇的優(yōu)勢餌料生物是矛尾蝦虎魚(Chaemrichthys stigmatias)和脊腹褐蝦,與本研究的優(yōu)勢餌料(方氏云鳚和脊腹褐蝦)存在差異,這表明魚類攝食的優(yōu)勢餌料生物會(huì)隨自然海域中餌料生物組成或者數(shù)量的變化而發(fā)生變化[24]。本研究發(fā)現(xiàn),山東近海這3種魚類雖然都屬于底棲動(dòng)物食性,但是其優(yōu)勢餌料的種類和所占比例不同,在一定程度上減緩了對(duì)餌料生物的競爭,有利于種間共存。

3.2 影響攝食的因素

本研究表明,高眼鰈的攝食與體長有顯著的關(guān)系,隨著體長的增加,高眼鰈會(huì)攝食更多的魚類和蝦類,而攝食其他甲殼類的比例有所減少。張波等[25]發(fā)現(xiàn),不同體長組高眼鰈攝食的食物種類有一定差異,體長＜119 mm的主要以磷蝦類和底層蝦類為食;當(dāng)體長增大時(shí),主要攝食底層蝦類和魚類,蝦類所占比例減小,與本研究的結(jié)論相吻合。魚類的生長發(fā)育往往伴隨著口裂大小的增加,游泳速度的加快,從而導(dǎo)致其捕食大型餌料生物的能力也在不斷地增加,因此個(gè)體較大的魚類捕食餌料魚類的比例也較高[26]。本研究還發(fā)現(xiàn),山東近海高眼鰈攝食的餌料生物達(dá)30余種,但是每個(gè)季節(jié)攝食的餌料生物種類只有10余種,說明高眼鰈的攝食習(xí)性會(huì)隨著季節(jié)變化而發(fā)生較大的變化,這可能與山東近海餌料生物的季節(jié)變化有關(guān)[27—28]。此外,高眼鰈的體長組成存在顯著的季節(jié)差異(P＜0.05),這也是導(dǎo)致其攝食習(xí)性存在季節(jié)變化的原因之一。

本研究還發(fā)現(xiàn),黃鮟鱇的攝食與其空間分布有著密切的聯(lián)系。以往的研究表明[23],體長、性別和性腺成熟度對(duì)北黃海黃鮟鱇的食物組成沒有顯著影響,水深、經(jīng)度和緯度是影響北黃海黃鮟鱇食物組成的關(guān)鍵因素,與本研究的結(jié)論相吻合。餌料生物受到棲息環(huán)境和生活習(xí)性等因素的影響,其分布存在較大的空間異質(zhì)性。魚類總是傾向于攝食該海域可獲得性較高的餌料生物,因此就導(dǎo)致了同種魚類攝食的空間差異[29]。

3.3 營養(yǎng)和空間生態(tài)位重疊

生物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)能力和耐受程度主要通過生態(tài)位寬度來衡量[30]。在本研究的3種魚中,高眼鰈的營養(yǎng)生態(tài)位寬度最低,說明高眼鰈所攝食的餌料種類數(shù)最少,對(duì)餌料的利用范圍最小,其對(duì)餌料資源的利用能力相對(duì)較弱?？臻g生態(tài)位寬度是對(duì)物種空間分布范圍的反映[31]。本研究發(fā)現(xiàn),黃鮟鱇的空間生態(tài)位寬度最高,說明其適應(yīng)環(huán)境的能力相對(duì)較高,這也與其在山東近海的分布范圍較廣相吻合。而其余兩種魚出現(xiàn)的站位相對(duì)較少,因此它們的空間生態(tài)位寬度也較小。

生態(tài)位重疊指數(shù)通過反映物種間對(duì)資源利用的相似程度,來反映物種間潛在的競爭關(guān)系[32]。其中,營養(yǎng)生態(tài)位重疊指數(shù)反映了物種間食物組成的相似程度[7]。在本研究中,高眼鰈和小眼綠鰭魚的營養(yǎng)生態(tài)位重疊最高,說明二者的食物組成較為相似?？臻g生態(tài)位重疊指數(shù)反映的是不同物種在空間分布上的重疊程度[9]。本研究發(fā)現(xiàn),山東近海這3種魚類的空間生態(tài)位重疊較低,在一定程度上能夠緩和因營養(yǎng)生態(tài)位重疊過高而導(dǎo)致的種間競爭。

營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊指數(shù)結(jié)合了營養(yǎng)生態(tài)位和空間生態(tài)位重疊指數(shù)的特征,反映了物種之間對(duì)食物和空間資源利用的相似程度。物種之間,高的營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊指數(shù)一般對(duì)應(yīng)著高的空間生態(tài)位重疊指數(shù)和高的營養(yǎng)生態(tài)位重疊指數(shù),任一維度的重疊指數(shù)偏低都會(huì)導(dǎo)致營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊指數(shù)降低[7]。在資源有限的環(huán)境中,魚類需要通過對(duì)營養(yǎng)和空間等生態(tài)位利用的平衡來實(shí)現(xiàn)共存[33]。本研究表明,山東近海這3種魚類都沒有較為明顯的營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊,雖然3種魚類的營養(yǎng)生態(tài)位重疊都較為顯著,但是空間生態(tài)位重疊較小,導(dǎo)致它們的營養(yǎng)-空間二維生態(tài)位重疊也較小。這說明3種魚類通過不同程度的空間生態(tài)位分化,在一定程度上緩解了因選擇相似的餌料生物而產(chǎn)生的種間競爭。