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    克氏原螯蝦(Procambarus clarkii)對新鮮和不同分解腐爛程度的沉水植物攝食選擇性研究*

    2022-06-30 07:06:56羅藝涓張澤慧焦一瀅王和云廖明軍
    湖泊科學(xué) 2022年4期
    關(guān)鍵詞:金魚藻黑藻沉水植物

    羅藝涓,張澤慧,高 健,焦一瀅,王和云,廖明軍

    (湖北工業(yè)大學(xué)河湖生態(tài)修復(fù)與藻類利用湖北省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,生態(tài)環(huán)境巖土與河湖生態(tài)修復(fù)學(xué)科引智創(chuàng)新示范基地,土木建筑與環(huán)境學(xué)院,武漢 430068)

    恢復(fù)和保護(hù)以沉水植物為初級生產(chǎn)力的草型生態(tài)系統(tǒng)是目前淺水富營養(yǎng)化湖泊控源截污后的主要治理對策[1-4].然而,本土草食性水生動物如魚類的牧食對沉水植物的存在和重建威脅很大[5-7],導(dǎo)致其難于重建或現(xiàn)存的也快速消亡.但是,目前已不僅只有草食性魚類等對沉水植物的現(xiàn)存量或恢復(fù)重建產(chǎn)生威脅,一些外來雜食性入侵者如克氏原螯蝦(Procambarusclarkii),已經(jīng)在非原生棲息地成功入侵并導(dǎo)致沉水植物生物量急劇下降或沉水植物重建失敗[8-10].

    克氏原螯蝦是全球入侵最廣的小龍蝦,也是對淡水生態(tài)系統(tǒng)最具破壞性的物種之一[11].克氏原螯蝦入侵淺水湖泊后,喜棲息在岸邊的水草叢中,在許多湖泊沿岸帶形成優(yōu)勢類群[9-10],它能夠攝食碎屑、植物、藻類、其他底棲動物和腐肉等[12-13],在湖泊沿岸帶底棲食物網(wǎng)中發(fā)揮著重要作用[13-14].克氏原螯蝦對水生植物、碎屑、附著生物的消耗,使它們在調(diào)節(jié)湖泊生產(chǎn)力方面發(fā)揮著重要作用[15].然而,長期以來,水生生態(tài)學(xué)家一直在研究克氏原螯蝦攝食選擇性及其對水生植物的破壞機(jī)制,Gutiérrez-Yurrita等[16]在西班牙多尼亞納國家公園通過腸道內(nèi)含物分析表明成年蝦和幼蝦均主要攝食植物和有機(jī)碎屑,幼蝦攝取的動物食物與成年蝦相比相對更高,棲息地的水生植物豐度顯著下降,優(yōu)勢種也發(fā)生改變,植物的生物量減少的原因可能是被克氏原螯蝦選擇性攝食.van der Wal等[17]在荷蘭特拉諾瓦湖通過腸道內(nèi)含物分析卻發(fā)現(xiàn)克氏原螯蝦的主要食物是無脊椎動物等,也牧食沉水植物.Rodríguez等[18]在西班牙Chozas湖研究發(fā)現(xiàn)克氏原螯蝦主要通過螯鉗切割導(dǎo)致水生植物大量漂浮,其對植物的損害大多是非消費(fèi)性的.運(yùn)用穩(wěn)定同位素技術(shù),Alcorlo等[19]在西班牙瓜達(dá)爾基維爾河下游的3條支流研究時發(fā)現(xiàn)克氏原螯蝦以動物食物為主.不同棲息地研究結(jié)果的差異性表明克氏原螯蝦的食物主要來源以及對水生植物的損害可能會因食物可得性而存在區(qū)別[20-23].此外,不同種的沉水植物的形態(tài)、韌性、表面特征以及總酚類化感物質(zhì)也會影響克氏原螯蝦對其的牧食和機(jī)械破壞[24].但是,由于已開展的研究結(jié)果之間難于對比[25],所以對克氏原螯蝦對沉水植物攝食選擇尚了解不足.

    克氏原螯蝦是我國最重要的經(jīng)濟(jì)外來引種水生動物,但其作為世界上最具威脅的外來入侵物種之一的風(fēng)險被忽視.克氏原螯蝦原產(chǎn)于美國南部和墨西哥東北部,1920s被引入中國[26].克氏原螯蝦憑借其入侵生物學(xué)特性和水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)的發(fā)展在引入我國后迅速在長江中下游地區(qū)擴(kuò)散[27],又因其溫度適應(yīng)性廣[28],目前除了青藏高原,其他各省均有分布[29].克氏原螯蝦在歐洲、北美洲等地成功入侵后導(dǎo)致沉水植物生物量急劇下降或沉水植物重建失敗[9,17],導(dǎo)致湖泊從草型清水態(tài)向藻型渾水態(tài)轉(zhuǎn)變.而與歐、美、非等針對入侵的生態(tài)負(fù)面效應(yīng)研究相比,在中國僅少量研究關(guān)注克氏原螯蝦從養(yǎng)殖擴(kuò)散到自然水體中對生態(tài)系統(tǒng)可能帶來的危害[30].江舒等[31]曾在毛里湖區(qū)調(diào)查發(fā)現(xiàn),克氏原螯蝦在自然水域大量繁殖,而苦草、菹草和黑藻等沉水植物大量減少.張燕萍等[32]調(diào)查發(fā)現(xiàn)克氏原螯蝦已成為鄱陽湖底棲動物優(yōu)勢種.曾珍英等[33]認(rèn)為大量出現(xiàn)的克氏原螯蝦可能是導(dǎo)致鄱陽湖沉水植物面積減少、優(yōu)勢種發(fā)生改變的原因之一.然而,對于克氏原螯蝦尤其是成年蝦,人們對其是否主要攝食新鮮沉水植物還存在爭議,而且一些研究者認(rèn)為其主要還是以肉食性為主,僅當(dāng)肉食性食物缺乏時,克氏原螯蝦才轉(zhuǎn)食植物或植物碎屑[14,34],但也有研究者認(rèn)為成年克氏原螯蝦以攝食植物為主[21-22].

    目前,克氏原螯蝦入侵草型湖泊后會降低棲息地水生植物的現(xiàn)存量[15,22,34],然而對克氏原螯蝦是直接取食新鮮植物還是優(yōu)先吃腐爛后的植物?這些攝食選擇還知之甚少.事實(shí)上,不同的攝食行為對沉水植物的影響不同,如克氏原螯蝦直接取食沉水植物,其將會直接破壞沉水植物,導(dǎo)致棲息地生態(tài)系統(tǒng)可能快速從草型清水態(tài)向藻型渾水態(tài)轉(zhuǎn)變,而如果是主要取食植物碎屑其對植物的破壞可能源自機(jī)械切割或挖掘行為.鑒于此,本研究通過設(shè)置6種沉水植物的新鮮植株和分解腐爛后的植株,擬通過受控模擬實(shí)驗(yàn)分析克氏原螯蝦對不同沉水植物的攝食選擇性行為,以及對新鮮植株和分解腐爛后的植株的攝食偏好,并結(jié)合植物總酚類含量變化分析其攝食決策原因.在本課題組已經(jīng)開展的研究中[35],通過受控模擬實(shí)驗(yàn)我們已經(jīng)觀察到克氏原螯蝦能夠降低苦草的生物量,但主要是導(dǎo)致苦草葉片折斷,但具體是機(jī)械折斷還是攝食殘留尚不清楚.針對克氏原螯蝦的攝食生態(tài)學(xué)模擬研究,將能為合理評估克氏原螯蝦在自然草型湖泊的生態(tài)效應(yīng)提供基礎(chǔ)依據(jù).

    1 材料與方法

    1.1 實(shí)驗(yàn)材料

    克氏原螯蝦采集孝感農(nóng)戶自然養(yǎng)殖的魚塘,挑選均勻大小個體用于實(shí)驗(yàn)(克氏原螯蝦重(26.0±6)g),全長(9.00±0.75)cm.在各個實(shí)驗(yàn)開始前,將克氏原螯蝦饑餓處理24 h.

    穗花狐尾藻(Myriophyllumspicatum)、密刺苦草(Vallisneriadenseserrulata)、輪葉黑藻(Hydrillaverticillata)、菹草(PotamogetoncrispusL.)、馬來眼子菜(Potamogetonmalaianus)和金魚藻(Ceratophyllumdemersum)均采集于湖北省武漢市內(nèi)沙湖.實(shí)驗(yàn)中,輪葉黑藻、菹草、穗花狐尾藻、馬來眼子菜和金魚藻均選擇植株頂部約20 cm的莖葉,苦草選擇葉片.在攝食實(shí)驗(yàn)開始前的12、8、4 d,取等量密刺苦草、輪葉黑藻、穗花狐尾藻、馬來眼子菜、金魚藻和菹草分別進(jìn)行腐爛處理,然后取腐爛后的植物用吸水紙吸干水分,與稱量等重的新鮮植物碎屑直接開始進(jìn)行投喂試驗(yàn).

    1.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計

    選擇攝食實(shí)驗(yàn)在圓形塑料盆(直徑:50 cm)中進(jìn)行,用隔板將其等分,將新鮮和分解腐爛后的植物分別放置在圓形塑料盆的邊界附近,使用掛鉤將植物固定在邊界.實(shí)驗(yàn)時,將克氏原螯蝦放置在塑料盆的中心,確保其遇到每種食物的機(jī)會都相同.實(shí)驗(yàn)中沒有區(qū)分雄性和雌性,因?yàn)镚herardi & Barbaresi研究表明克氏原螯蝦的食性無性別差異[36].

    實(shí)驗(yàn)一:克氏原螯蝦對6種沉水植物新鮮植株的攝食偏好——選擇6個圓形塑料盆,盆內(nèi)進(jìn)行6等分,將6種新鮮沉水植物在盆內(nèi)特定位置固定,加水至5 cm深,選擇3個塑料盆分別加入1只克氏原螯蝦為實(shí)驗(yàn)組,另外3個無蝦盆作為對照組.考慮克氏原螯蝦喜暗習(xí)性,每個塑料盆均用紙盒蓋住盆口,保持相對暗環(huán)境.

    實(shí)驗(yàn)二:克氏原螯蝦對6種不同分解程度的沉水植物的攝食偏好——選擇36個圓形塑料盆,每種植物準(zhǔn)備6個圓形塑料盆,盆內(nèi)進(jìn)行4等分,放置新鮮植物和不同分解腐爛程度的植物,加水至5 cm深,每種植物選擇3個塑料盆分別加入1只克氏原螯蝦為實(shí)驗(yàn)組,另外3個無蝦盆作為對照組.以上2組實(shí)驗(yàn)同時進(jìn)行,新鮮植株和分解腐爛后的植株初始濕重為(2.0±0.2)g.考慮克氏原螯蝦喜暗習(xí)性,每個塑料盆均用紙盒蓋住盆口,保持相對暗環(huán)境.

    實(shí)驗(yàn)在室溫(20±2)℃進(jìn)行,持續(xù)觀察5 d.

    1.3 采樣與分析方法

    1)克氏原螯蝦在不同沉水植物區(qū)逗留偏好統(tǒng)計:實(shí)驗(yàn)期間每天9:00、12:00、15:00、18:00、21:00觀察并統(tǒng)計克氏原螯蝦所在位置.觀察克氏原螯蝦在哪種沉水植物區(qū)逗留,計算實(shí)驗(yàn)期間的逗留頻率.本研究通過記載克氏原螯蝦的逗留偏好,擬作為指示克氏原螯蝦的攝食偏好的指標(biāo)之一.

    2)攝食量的測試:實(shí)驗(yàn)結(jié)束將未食用的植物和被破壞的植物收集好,稱量每種食物濕重.克氏原螯蝦的消費(fèi)植物量的衡量用Cronin等[24]計算公式估計:H0(Cf/C0)-Hf;H0和Hf分別為取食前和取食后實(shí)驗(yàn)植物植株濕重,C0和Cf分別為實(shí)驗(yàn)前和實(shí)驗(yàn)后對照組植物植株的濕重.

    3)沉水植物總酚含量測量:植物的濕重采用紙巾仔細(xì)擦干后迅速秤量,將采集的植物洗凈后在80℃條件下分別烘干至恒重后磨成粉末,測量植物的總酚含量.植物總酚含量采用Folin-Ciocalteu比色法測定,在含有酚類物質(zhì)的待測試樣中加入一定量的FC試劑和一定量的10%碳酸鈉溶液,定容至25 mL,在一定溫度下避光反應(yīng)一定時間,以蒸餾水為空白,測定試樣液體的吸光度值,依據(jù)沒食子酸標(biāo)準(zhǔn)工作曲線的擬合方程,計算試樣中的總酚類含量[37].

    1.4 數(shù)據(jù)處理及分析

    所有統(tǒng)計分析均采用SPSS 19.0軟件進(jìn)行分析.數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差表示.不同處理間的比較采用單因素方差分析,如果存在顯著差異則采用Tukey’s Test進(jìn)行多重比較.

    2 結(jié)果與分析

    2.1 克氏原螯蝦對6種新鮮沉水植物植株的攝食偏好

    單因素方差分析結(jié)果表明克氏原螯蝦對6種新鮮沉水植物植區(qū)的逗留偏好和對植株的攝食偏好均具有顯著差異(P<0.01).克氏原螯蝦在輪葉黑藻區(qū)逗留比例顯著高于其他5種植物區(qū)(P<0.01),在菹草區(qū)逗留比例顯著低于在馬來眼子菜區(qū)(P<0.05),而在金魚藻區(qū)逗留比例最低且顯著低于其他5種植物(P<0.01)(圖1a),在穗花狐尾藻、密刺苦草和馬來眼子菜3種植物區(qū)逗留比例無區(qū)別.6種植物濕重減少量與逗留偏好趨勢相似,在放入克氏原螯蝦后輪葉黑藻濕重減少量顯著高于其他5種植物(P<0.01),穗花狐尾藻、密刺苦草、菹草和馬來眼子菜4種植物濕重減少量無顯著區(qū)別,而金魚藻減少量顯著低于其他5種植物(P<0.01)(圖1b).

    實(shí)驗(yàn)結(jié)束時,輪葉黑藻僅莖殘留;穗花狐尾藻葉片盡管從莖上脫落,但被攝食的很少,與無蝦對照組無顯著區(qū)別;而金魚藻的生物量幾乎無減少,有蝦組和無蝦組無顯著區(qū)別(圖1b).

    圖1 克氏原螯蝦在6種沉水植物植區(qū)的逗留偏好(a)和對新鮮植株的攝食偏好(b)(數(shù)據(jù)棒上不同小寫字母表示顯著性差異,P<0.05)

    2.2 克氏原螯蝦對不同分解程度沉水植物植株的攝食偏好

    相對各新鮮植株,單因素方差分析結(jié)果表明克氏原螯蝦在不同分解程度的植物間逗留偏好和植物濕重降低值均存在顯著差異(P<0.01)(圖2),且均更偏愛逗留分解腐爛后植物區(qū)域.其中,不同分解腐爛天數(shù)之間相較而言,穗花狐尾藻組克氏原螯蝦最喜逗留在分解腐爛8 d的植物區(qū),密刺苦草組最喜逗留在分解腐爛12 d的植物區(qū),輪葉黑藻和菹草組最喜逗留在分解腐爛8 d的植物區(qū),馬來眼子菜組最喜逗留在8 d和12 d的植物區(qū),而金魚藻組最喜逗留在分解腐爛12 d的植物區(qū)(圖2a).

    相對新鮮植株,穗花狐尾藻、輪葉黑藻、馬來眼子菜和金魚藻分解腐爛8 d和12 d的植物減少量顯著更高(P<0.05),8 d和12 d之間無顯著區(qū)別.密刺苦草和菹草分解腐爛12 d的植物減少量顯著高于其他分解程度的植物(圖2b).不同植物之間,分解腐爛12 d后的金魚藻的減少量與其他植物相比減少最少(P<0.05)(圖2b).

    圖2 克氏原螯蝦在不同分解程度的6種沉水植物的逗留偏好(a)和攝食偏好(b)(數(shù)據(jù)棒上不同小寫字母表示顯著性差異,P<0.05)

    2.3 不同分解時間6種沉水植物的總酚類含量變化

    比較新鮮的6種植物,穗花狐尾藻總酚類含量最高,均值為(46.37±6.64)mg/g,顯著高于其他5種植物(P<0.01),而其他5組之間總酚類含量無顯著差別(圖3).每種植物分解腐爛后的總酚類含量均顯著低于新鮮植株(P<0.05),但除黑藻外不同分解時間(4、8、12 d)各植物總酚類含量無顯著區(qū)別.穗花狐尾藻總酚類含量始終最高,而其他5種植物間分解腐爛時間相同時總酚類含量無顯著區(qū)別(圖3).

    圖3 不同分解程度的6種沉水植物總酚類含量(數(shù)據(jù)棒上不同小寫字母的表示顯著性差異,P<0.05)

    3 討論

    本研究中克氏原螯蝦對6種沉水植物存在攝食偏愛,克氏原螯蝦最偏愛攝食柔軟一些的輪葉黑藻,而最不喜攝食堅硬的金魚藻;相對新鮮植株,均偏愛攝食分解腐爛后的植株.克氏原螯蝦攝食植物的決定可能取決于多種植物特征,如形態(tài)、結(jié)構(gòu)、化學(xué)防御和營養(yǎng)價值等[24],而本研究中克氏原螯蝦的攝食偏愛可能與沉水植物物理形態(tài)結(jié)構(gòu)有關(guān),偏愛攝食分解腐爛后的和細(xì)分枝或柔軟一些的植株或碎屑.

    克氏原螯蝦對沉水植物新鮮植株的攝食具有偏好性,多個研究結(jié)果已表明輪葉黑藻是其最偏愛攝食的沉水植物之一[34,38-39].在西班牙的一個濕地中,盡管在研究區(qū)域中毛刺輪藻(Charahispida)和細(xì)金魚藻(Ceratophyllumsubmersum)豐度相似,但克氏原螯蝦更偏愛攝食毛刺輪藻而不是細(xì)金魚藻[15].Carreira等[22]也通過原位圍隔研究發(fā)現(xiàn)克氏原螯蝦偏愛攝食燈芯草(Juncusheterophyllus),而不喜以水毛茛(Ranunculuspeltatus)和苔草(Carexdivisa)為食,燈芯草由于被偏愛攝食其生物量減少最多,表明克氏原螯蝦能夠根據(jù)攝食偏愛性依次從水生植物群落中移除最偏愛種和最不喜歡的植物物種,最終影響水生植物的群落結(jié)構(gòu)和功能.雖然,牧食性動物攝食偏好通常取決于植物化感防御、營養(yǎng)價值和消化率等[40-41],但是克氏原螯蝦攝食偏好卻可能主要取決于營養(yǎng)價值和化學(xué)防御以外的因素,如植物物理結(jié)構(gòu)的韌性[24].本研究中,盡管克氏原螯蝦偏好攝食分解腐爛后的植物且分解腐爛后植物總酚類含量降低,但穗花狐尾藻總酚類含量顯著高于其他5種沉水植物,但其被攝食量與密刺苦草、菹草、馬來眼子菜類似,表明穗花狐尾藻體內(nèi)高的總酚類含量也不能阻止克氏原螯蝦對其攝食.已有研究表明克氏原螯蝦在攝食時往往優(yōu)先選擇一些韌性低的植物,但當(dāng)植物韌性被破壞后,可能會改變選擇,如金魚藻(Ceratophyllumdemersum)和狹葉香蒲(Typhaangustifolia),克氏原螯蝦會優(yōu)先攝食金魚藻,但當(dāng)兩種植物被冷凍干燥或磨碎后,克氏原螯蝦轉(zhuǎn)而優(yōu)先攝食狹葉香蒲[42].可見,植物特定的形態(tài)可以使植物更容易被處理和食用,從而也會在攝食決定中起到主要作用.克氏原螯蝦的攝食選擇也受食物可得性影響[43],當(dāng)偏愛攝食的食物難以獲得時,也會轉(zhuǎn)而攝食次偏愛的食物.金魚藻、茨藻等具有堅硬、木質(zhì)化的表面以及刺狀的葉對一些大型牧食者來說勢必是不適口的組織[44],而狐尾藻和眼子菜又比輪葉黑藻具備較強(qiáng)的機(jī)械方面的優(yōu)勢[45],因此本研究中克氏原螯蝦最喜攝食輪葉黑藻而最不喜攝食金魚藻可能與植物的物理結(jié)構(gòu)相關(guān).Bolser等[42]研究表明,在通過凍干、細(xì)磨等方法去除植物堅韌組織后,克氏原螯蝦對香蒲的攝食顯著增加.

    相對于新鮮沉水植物植株,本研究結(jié)果表明克氏原螯蝦更偏愛攝食分解腐爛后的植物碎屑.盡管一些研究描述克氏原螯蝦以新鮮植物為食[46-47],但分解腐爛后的碎屑在腸道內(nèi)更為常見,Gherardi等[43]通過腸道內(nèi)含物分析表明,無論性別、季節(jié)和地點(diǎn),克氏原螯蝦都消耗相對大量的有機(jī)碎屑,特別是大型植物分解腐爛后的碎屑.這些研究指出,雖然在螯蝦的內(nèi)臟中發(fā)現(xiàn)了新鮮的大型植物,但是這些新鮮植物不太可能是提供營養(yǎng)和能量需求的主要組成部分[43].此外,與新鮮的大型植物相比,克氏原螯蝦進(jìn)食分解腐爛15 d后的植株時同化效率更高[48],年幼克氏原螯蝦在單獨(dú)進(jìn)食腐爛的植物時也能夠存活[49].事實(shí)上,由于“微生物調(diào)節(jié)”或“化學(xué)防御物質(zhì)浸出或分解”[50],碎屑相對于新鮮植物植株來說,富含微生物蛋白質(zhì),對克氏原螯蝦可能是一種高營養(yǎng)的食物,從而更容易被利用[24,51].James等[52]也認(rèn)為活著的大型水生植物可能不會直接促進(jìn)碳流向更高的營養(yǎng)層,但來自腐爛的大型植物的有機(jī)物質(zhì)可以為碎屑性大型無脊椎動物提供重要的碳源.

    克氏原螯蝦對棲息地大型水生植物的生物量有顯著負(fù)面影響,而攝食選擇性會影響其在不同的大型植物中直接消費(fèi)和非消費(fèi)的破壞方向,如自然湖泊中,克氏原螯蝦優(yōu)先攝食輪葉黑藻,最終會引起這些大型植物物種相對豐度發(fā)生顯著變化.本研究發(fā)現(xiàn)克氏原螯蝦更偏愛以分解腐爛的碎屑為食,在一定程度上可以了解克氏原螯蝦食性選擇策略.作為多營養(yǎng)策略的雜食性消費(fèi)者,克氏原螯蝦通常會根據(jù)食物的可獲得性,在食腐動物和食草動物攝食方式上轉(zhuǎn)換[36,53].更多的研究需要去探討克氏原螯蝦攝食偏好及策略,有助于科學(xué)的防治克氏原螯蝦對淺水湖泊沉水植物的影響.

    4 結(jié)論

    1)克氏原螯蝦對沉水植物具有明顯的攝食偏好,6種植物其最偏愛攝食輪葉黑藻,對穗花狐尾藻、密刺苦草和馬來眼子菜攝食無區(qū)別,而對金魚藻的攝食量顯著最低.相對各新鮮植株,克氏原螯蝦均更偏愛攝食分解腐爛8 d或12 d后的沉水植物碎屑.

    2)結(jié)合植物化學(xué)指標(biāo)和攝食偏好結(jié)果,表明克氏原螯蝦對沉水植物的攝食具有選擇性,相對新鮮植物更喜攝食腐爛后的碎屑,但總酚類化學(xué)防御物質(zhì)不是影響其選擇的關(guān)鍵因子.

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