黃色的藍(lán)藻水華*

宋 挺，張軍毅，李旭文, 朱家民，胡 俊

(1:江蘇省無(wú)錫環(huán)境監(jiān)測(cè)中心，無(wú)錫 214121)(2:江蘇省環(huán)境監(jiān)測(cè)中心，南京 210008)(3：上海市青浦區(qū)環(huán)境監(jiān)測(cè)站，上海 201799)

藍(lán)藻水華(cyanobacterial blooms)通常被定義為，富含N、P等營(yíng)養(yǎng)鹽的水體，在適宜的溫度、光照和風(fēng)速等環(huán)境條件下，水體中的藍(lán)藻大量繁殖，往往形成肉眼可見(jiàn)的藍(lán)藻群體顆粒，使水柱的透明度發(fā)生明顯改變，從而對(duì)水體生態(tài)環(huán)境造成危害或潛在危害的一種現(xiàn)象[1].藻類細(xì)胞所呈現(xiàn)的顏色，是其所含光合色素的綜合表現(xiàn)，與其細(xì)胞所含光合色素的組成和含量直接相關(guān).藻類光合色素是指在光合作用過(guò)程中捕獲光能，并將光能轉(zhuǎn)化為化學(xué)能的一類化學(xué)物質(zhì).根據(jù)其分子結(jié)構(gòu)可以分成葉綠素(chlorophylls)、類胡蘿卜素(carotenoids)和藻膽蛋白三大類(phycobiliprotein).藍(lán)藻細(xì)胞內(nèi)色素主要包括葉綠素、藻藍(lán)素和藻紅素，故較少吸收藍(lán)綠光，因而主要呈現(xiàn)藍(lán)綠色[2].為此，藍(lán)藻也常被稱為藍(lán)綠藻(blue green algae)，藍(lán)藻水華也以藍(lán)綠色的水色為主.

隨著藍(lán)藻水華關(guān)注度的不斷提升，尤其是監(jiān)測(cè)和研究的不斷深入，經(jīng)常在水體中發(fā)現(xiàn)黃綠色和黃色的藍(lán)藻水華.Cai等于2014年10月發(fā)現(xiàn)，以微囊藻為優(yōu)勢(shì)種的太湖藍(lán)藻水華從7月的藍(lán)綠色變?yōu)辄S色[3].國(guó)外，關(guān)于黃色藍(lán)藻水華的文獻(xiàn)也較少.2000年，新西蘭一個(gè)富營(yíng)養(yǎng)湖泊Rotoehu湖，大量微囊藻變成了芥末黃色.有些人認(rèn)為這可能是另一種藻種導(dǎo)致的顏色變化，但調(diào)查發(fā)現(xiàn)微囊藻活體樣本呈黃色且占絕對(duì)主導(dǎo)地位.實(shí)際上，這種現(xiàn)象存在很長(zhǎng)時(shí)間，在西班牙也出現(xiàn)了這種現(xiàn)象，主要是由藍(lán)藻門的賴格烏龍?jiān)?Woronichinianaegliana)水華導(dǎo)致.此外，2002年Krienitz等觀察到了以魚(yú)腥藻(長(zhǎng)孢藻)為主的Victoria湖黃色藍(lán)藻水華[4]，以及2005年Santos等報(bào)道在葡萄牙亞速爾群島Sete-Cidades湖發(fā)現(xiàn)以微囊藻屬為優(yōu)勢(shì)種的黃色藍(lán)藻水華[5].目前，對(duì)于黃色藍(lán)藻水華的成因尚未有統(tǒng)一的結(jié)論.本文擬重點(diǎn)分析太湖黃色藍(lán)藻水華案例，并通過(guò)綜述國(guó)內(nèi)外其他湖泊水體黃色藍(lán)藻水華案例，探究黃色藍(lán)藻水華的成因.

1 案例分析

1.1 中國(guó)太湖

限于以往的觀測(cè)手段、范圍和頻次等，以及對(duì)于藍(lán)藻水華黃化這一現(xiàn)象的認(rèn)識(shí)還不足，目前記錄和開(kāi)展相關(guān)研究的資料不多.實(shí)際上，太湖的黃色藍(lán)藻水華是一種非常常見(jiàn)的水華現(xiàn)象.近年來(lái)，尤其是隨著無(wú)人機(jī)技術(shù)在藍(lán)藻水華監(jiān)測(cè)預(yù)警中的不斷發(fā)展和運(yùn)用，近地飛行后獲取大量的水華照片，逐步引起了科學(xué)家和政府管理部門的重視.

2022年2月26日，無(wú)錫市生態(tài)環(huán)境局在太湖梅梁灣沿岸及其周邊河道發(fā)現(xiàn)較大面積的黃色藍(lán)藻水華.隨后，2022年3月2日至4日江蘇省無(wú)錫環(huán)境監(jiān)測(cè)中心開(kāi)展深入調(diào)查和研究，發(fā)現(xiàn)引起本次水華的物種是太湖冬春季常見(jiàn)物種長(zhǎng)孢藻(Dolichospermum)，優(yōu)勢(shì)度大于99.9%.針對(duì)圖1在黃色藍(lán)藻水華出現(xiàn)的區(qū)域設(shè)置了5個(gè)點(diǎn)位，現(xiàn)場(chǎng)和理化數(shù)據(jù)詳見(jiàn)表1.

圖1 長(zhǎng)孢藻引起的黃色藍(lán)藻水華(A, 2022年2月26日無(wú)人機(jī)監(jiān)測(cè)圖；B, 2022年3月2日現(xiàn)場(chǎng)人工監(jiān)測(cè)；C, 2022年3月2日無(wú)人機(jī)監(jiān)測(cè)圖；D, 2022年3月2日黃色藍(lán)藻水華優(yōu)勢(shì)種，水華長(zhǎng)孢藻)

表1 2022年3月2日調(diào)查的現(xiàn)場(chǎng)和理化參數(shù)

由表1可知，調(diào)查期間黃色藍(lán)藻水華的聚集區(qū)域主要分布在太湖沿岸，且湖體中也有少量分布.因此岸邊聚集不是其分布特征，這主要與氣象條件有關(guān).同時(shí)，由于樣本采自太湖沿岸藍(lán)藻水華聚集區(qū)的表層，因此葉綠素a最低值也超過(guò)了100 μg/L，均值更是高達(dá)369 μg/L，可見(jiàn)水體中的生物量較大.同時(shí)，由于水體中較大的生物量，藻源性的N和P貢獻(xiàn)也較大，總氮和總磷的均值分別高達(dá)3.87和0.15 mg/L.水體溫度均值為14.6℃，藻類已經(jīng)逐步開(kāi)始繁殖，生物量達(dá)到一定程度后，加之適宜的氣象條件，極易形成藍(lán)藻水華.

2018年9月14日11時(shí)16分EOS/MODIS衛(wèi)星遙感影像顯示，全太湖藻類聚集面積約為475 km2.如圖2所示，在梅梁湖附近水域，發(fā)現(xiàn)同時(shí)出現(xiàn)藍(lán)綠色、橙黃色和暗黃色的藍(lán)藻水華聚集.現(xiàn)場(chǎng)水溫26.7℃，pH值9.30，溶解氧濃度為10.93 mg/L(飽和度136.3%)，可見(jiàn)藻類處于大量增殖階段.樣本采集后，經(jīng)顯微鏡鏡檢分析藍(lán)藻水華優(yōu)勢(shì)種主要為微囊藻(Microcystisspp.)，優(yōu)勢(shì)種類為水華微囊藻(M.flos-aquae)、魚(yú)害微囊藻(M.ichthyobabe)、片狀微囊藻(M.panniformis)和惠氏微囊藻(M.wesenbergii)，合計(jì)80.0%以上, 詳見(jiàn)圖3.

圖2 微囊藻引起的黃色藍(lán)藻水華(A, 藍(lán)綠色的藍(lán)藻水華；B, 橙黃色的藍(lán)藻水華；C, 暗黃色的藍(lán)藻水華；D, 太湖藍(lán)藻水華衛(wèi)星遙感監(jiān)測(cè)圖)

圖3 水華藍(lán)藻優(yōu)勢(shì)種顯微圖(A, 水華微囊藻；B, 魚(yú)害微囊藻；C, 惠氏微囊藻；D 片狀微囊藻)

在2018年9月14日太湖黃色微囊藻水華調(diào)查中，分別取5個(gè)點(diǎn)位的藻類樣品進(jìn)行了色素組成分析實(shí)驗(yàn).其中，1#、2#和3#為黃色水華樣本，4#和5#為藍(lán)綠色水華樣本.由圖4可知，5個(gè)點(diǎn)位的藻類在主要色素組成方面并無(wú)明顯的差異；但通過(guò)測(cè)定樣品中色素的相對(duì)含量可知，1#、2#和3#點(diǎn)位中藍(lán)藻的特征色素玉米黃素(Zeaxanthin)濃度明顯大于葉綠素a濃度(chlorophyll-a)，而4#和5#點(diǎn)位中藍(lán)藻的葉綠素a濃度明顯大于玉米黃素，這表明細(xì)胞中不同色素的含量有所差異.從樣品的外觀來(lái)看，1#、2#和3#點(diǎn)位樣品的顏色顯得偏黃，而4#和5#點(diǎn)位樣品顯得深綠.

圖4 反相高效液相色譜對(duì)混合標(biāo)準(zhǔn)光合色素的色譜分析(A～E, 色譜分析圖；F, 樣本)

綜上所述，在中國(guó)太湖經(jīng)常可以監(jiān)測(cè)到冬末春初的長(zhǎng)孢藻水華，以及夏秋季的微囊藻水華，這些藍(lán)藻水華均可以呈現(xiàn)黃色.實(shí)際上，太湖黃色的藍(lán)藻水華可在四季出現(xiàn)，只是限制于觀測(cè)手段、范圍和頻次等原因，不能及時(shí)觀測(cè)而已.值得注意的是，即使在相同時(shí)間相同水域，藍(lán)藻水華的顏色也會(huì)有很大的變化.對(duì)于形成藍(lán)藻水華的群體顆粒而言，不同的藻類群體顆粒顏色也有一定的差異，這些群體顆粒的色素組成是藻類對(duì)外界環(huán)境條件的響應(yīng).

1.2 國(guó)際水庫(kù)和湖泊

國(guó)際上關(guān)于黃色藍(lán)藻水華報(bào)道較少.2018年8月3日，Maria Verdugo Alth?fer在ResearchGate上提問(wèn)，關(guān)于西班牙某水庫(kù)黃色藍(lán)藻水華的問(wèn)題.她發(fā)現(xiàn)該水庫(kù)出現(xiàn)明顯黃色水華，采集水體中的混合樣本鏡檢后發(fā)現(xiàn)，賴格烏龍?jiān)鍍?yōu)勢(shì)度為87.9%，細(xì)胞密度1.4×109cells/L，為第一優(yōu)勢(shì)種(圖5).而在上述Maria Verdugo Alth?fere的提問(wèn)中提到也存在黃色藍(lán)藻水華的Rotoehu湖，是新西蘭羅托魯阿群湖(Lakes Rotorua)之一，這些湖泊大多是火山型湖泊，相對(duì)集中，不同程度上均面臨湖泊富營(yíng)養(yǎng)化問(wèn)題.而其中的Rotoehu湖水質(zhì)也在不斷惡化中，藍(lán)藻水華也時(shí)常暴發(fā).2020年，Thomson-Laing等針對(duì)Rotoehu湖開(kāi)展了為期12周的藍(lán)藻監(jiān)測(cè)，發(fā)現(xiàn)12月份至1月中旬以長(zhǎng)孢藻為優(yōu)勢(shì)種，1月下旬以后以微囊藻為優(yōu)勢(shì)種，存在長(zhǎng)孢藻和微囊藻交替的演替規(guī)律[6].2001年，Krienitz等在Victoria湖的調(diào)查中發(fā)現(xiàn)了以魚(yú)腥藻(長(zhǎng)孢藻)為主的黃色藍(lán)藻水華，其優(yōu)勢(shì)種主要是Anabaenaflos-aquae和Anabaenadiscoidea[4].2005年，Santos等在葡萄牙亞速爾群島的Sete-Cidades湖研究發(fā)現(xiàn)，藍(lán)藻水華暴發(fā)往往從4-5月份至10月份，期間以銅綠微囊藻為優(yōu)勢(shì)種常在水面形成黃綠色藍(lán)藻水華[5].因此，從上述Rotoehu湖、Victoria湖和Sete-Cidades來(lái)看，魚(yú)腥藻(長(zhǎng)孢藻)和微囊藻可形成黃色藍(lán)藻水華.

圖5 賴格烏龍?jiān)逅A(A～B, 呈現(xiàn)黃色的水華；C, 賴格烏龍?jiān)?×100倍；D, 賴格烏龍?jiān)濉?00倍)(https://www.researchgate.net/post/Why-this-year-are-my-cyanobacteria-blooms-yellow)

2 成因淺析

目前，對(duì)于黃色藍(lán)藻水華的成因尚未有統(tǒng)一的結(jié)論.主要爭(zhēng)論點(diǎn)在于藍(lán)藻藻體是否變黃.一部分觀點(diǎn)認(rèn)為藍(lán)藻水華是由大量的藻類群體顆粒組成[7]，實(shí)際上每一個(gè)群體顆粒的色素組成存在差異，因此每一個(gè)群體顆粒的顏色都不一樣.黃色藍(lán)藻水華所呈現(xiàn)的黃色主要原因是光的折射以及紅色伴生硅藻的存在，使得盡管水體中藍(lán)綠色的藍(lán)藻為優(yōu)勢(shì)種群，在觀測(cè)湖水時(shí)水色仍以黃色為主.另一部分認(rèn)為藍(lán)藻在周圍環(huán)境出現(xiàn)變化時(shí)，自身葉綠素、藻藍(lán)素合成減少，胡蘿卜素以及葉黃素占比增加，使得藻體呈現(xiàn)黃色，故而發(fā)生黃色藍(lán)藻水華.其中，主要的環(huán)境影響因子包括光照和營(yíng)養(yǎng)元素(特別是氮元素)[8-9].

2.1 光照

光照強(qiáng)度能夠顯著影響藍(lán)藻細(xì)胞的色素合成[10].當(dāng)光照較強(qiáng)時(shí)，比如在夏季強(qiáng)烈的陽(yáng)光下，尤其是陰雨天放晴后，藍(lán)藻暴露于較強(qiáng)的光合有效輻射很可能導(dǎo)致水分分解速度過(guò)快，并產(chǎn)生過(guò)多的活性氧，因此會(huì)通過(guò)合成光保護(hù)色素類胡蘿卜素以防止氧化損傷光系統(tǒng).類胡蘿素在色素組成中比例上升，導(dǎo)致藍(lán)藻在感官上呈現(xiàn)偏黃的狀態(tài).當(dāng)光照較弱時(shí)，缺乏陽(yáng)光或營(yíng)養(yǎng)可能會(huì)影響藍(lán)藻生長(zhǎng)甚至衰亡，孟澤婧等的模擬實(shí)驗(yàn)推斷，在自然條件下綠色的新鮮藍(lán)藻會(huì)逐步降解為黃綠色、淺黃色和白色，其中在衰亡3天后會(huì)釋放大量的藻藍(lán)色素[11]，這也解釋了藍(lán)藻衰亡過(guò)程中發(fā)黃的原因.

此外，Sidler研究表明，不同光質(zhì)下細(xì)胞藻膽體組分也會(huì)發(fā)生變化[12]，借此可將藍(lán)藻分為3大類：1)當(dāng)藍(lán)藻含有藻紅藍(lán)蛋白時(shí)，在不同光質(zhì)下，藍(lán)藻藻膽體的組分不變化[13]；2)在不同光質(zhì)下，藻膽體中色素蛋白種類發(fā)生變化.例如絲狀藍(lán)藻Calothrixsp.PCC 7601細(xì)胞在紅光培養(yǎng)下，其編碼紅色、吸收藍(lán)綠光的藍(lán)藻藻紅蛋白基因的表達(dá)被另一種編碼藍(lán)色、吸收紅光的藻藍(lán)蛋白的基因所替代[14].3)在不同光質(zhì)下，藻膽體的中色素蛋白相對(duì)豐度發(fā)生變化[15].例如席藻屬Phormidiumsp.C86細(xì)胞在綠光培養(yǎng)下藻膽體中藻紅蛋白、藻藍(lán)蛋白以及別藻藍(lán)蛋白的比例為7.3∶1∶1，而在紅光培養(yǎng)下，三者比例則變化為1.2∶3.3∶1[16].

2.2 水溫

水溫對(duì)藍(lán)藻水華顏色的影響，往往通過(guò)影響光合作用和色素類型來(lái)實(shí)現(xiàn).Takamura等，1981-1982年在霞浦湖原位研究了光照和水溫對(duì)銅綠微囊藻光合作用的影響.研究發(fā)現(xiàn)，最大光合有效速率在水溫較高的8月至9月初反而較低.同時(shí)，值得關(guān)注的是微囊藻增殖在不同湖庫(kù)的水溫也有較大差異，總體來(lái)說(shuō)是水溫和其他環(huán)境條件綜合影響野外條件下微囊藻的光合作用和增殖[17].1999年，Tang等以席藻屬(Phormidium)為對(duì)象，研究了細(xì)胞中葉綠素a、類胡蘿卜素、藻藍(lán)蛋白和別藻藍(lán)蛋白等含量隨溫度變化的規(guī)律，發(fā)現(xiàn)屬內(nèi)種間存在一定的差異.例如Phormidiumtenue的葉綠素a含量隨水溫升高至30℃達(dá)到峰值，隨后快速下降.但是類胡蘿卜素含量隨水溫變化不明顯，尤其是水溫在15℃以上.但對(duì)于Phormidiumsubfuscum，類胡蘿卜素和葉綠素a含量隨水溫變化均不明顯，但是兩者的相關(guān)性較高，且超過(guò)5～20℃范圍后，類胡蘿卜素和葉綠素a的比值有一定的變化[18].

2.3 營(yíng)養(yǎng)鹽

非固氮藍(lán)藻的營(yíng)養(yǎng)限制會(huì)使生長(zhǎng)誘發(fā)一系列的反應(yīng)，包括細(xì)胞停止分裂和形態(tài)生理改變，如光合膜的喪失、糖原的增加以及色素的流失.氮限制會(huì)導(dǎo)致葉綠素和藻膽蛋白含量降低，致使細(xì)胞顏色從正常的藍(lán)綠色急劇變化為黃綠色，這種現(xiàn)象可稱之為“漂白”.其中藻膽蛋白會(huì)幾乎被完全降解，葉綠素含量也會(huì)有所下降，藻膽蛋白降解所釋放的物質(zhì)可能為適應(yīng)缺氮狀態(tài)下所需的多肽合成提供材料.在一些藍(lán)藻物種中，該現(xiàn)象也會(huì)出現(xiàn)在對(duì)硫元素、磷元素、碳元素和鐵元素的營(yíng)養(yǎng)限制反應(yīng)中，這種情況下的降解是藍(lán)藻在壓力條件下最大限度地減少對(duì)多余激發(fā)能量的吸收.Collier和Grossman證明“漂白”在氮或硫與磷限制的情況下是不同的[19]，在氮限制或者硫限制的培養(yǎng)基上，藻膽蛋白的減少比在磷限制的培養(yǎng)基上要更快、更徹底，這表明在不同的營(yíng)養(yǎng)鹽限制條件下“漂白”是有所區(qū)別的.此外，Noel等通過(guò)測(cè)定Rotoehu湖水體營(yíng)養(yǎng)元素濃度發(fā)現(xiàn)，該湖因靠近泉水而含有濃度相當(dāng)高的溶解活性磷，因此水中浮游生物生長(zhǎng)主要受氮可用性的制約[20]，這也是黃色藍(lán)藻水華在Rotoehu湖出現(xiàn)的可能原因之一.

2.4 生命周期

水華呈現(xiàn)黃色可能與水華藻類所處的生命周期不同有關(guān).首先，類似于植物葉片，藍(lán)藻有季節(jié)性的生命周期，隨著秋冬季節(jié)太陽(yáng)輻射的減少進(jìn)入衰亡期.細(xì)胞內(nèi)的主要葉綠素的分解速度逐步加快，其它色素的比例隨之上升，就表現(xiàn)為包括黃色在內(nèi)的其它顏色.其次，受營(yíng)養(yǎng)鹽、氣象等外部條件影響，藍(lán)藻在較短時(shí)間周期、局部水域也會(huì)從指數(shù)生長(zhǎng)期進(jìn)入到衰亡期，這可能是在水華發(fā)生過(guò)程中，伴隨大量的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)被消耗，導(dǎo)致水體受到營(yíng)養(yǎng)鹽限制，水華趨向于消亡.該階段，一方面氮限制影響了葉綠素a和藻藍(lán)蛋白的合成；另一方面葉綠素a相對(duì)光敏容易分解，而類胡蘿卜素分子相對(duì)穩(wěn)定，從而導(dǎo)致細(xì)胞色素的葉綠素a占比下降，類胡蘿卜素占比增加，使水華呈現(xiàn)黃色.

2.5 小結(jié)

總的來(lái)說(shuō)，溶解性氮、磷、硫等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的缺乏，光周期、光脅迫導(dǎo)致的光保護(hù)色素的產(chǎn)生，都可能使藍(lán)藻對(duì)生理和代謝反應(yīng)發(fā)生變化，從而引起色素組成的改變導(dǎo)致感官顏色變化.實(shí)際上，鑒于上述原因，經(jīng)常在水體中會(huì)發(fā)現(xiàn)藍(lán)色、亮綠色、黃綠色、黃色、棕色、灰色、白色或紅色等多種顏色類型的藍(lán)藻水華.

3 黃色藍(lán)藻水華對(duì)水生態(tài)管理的思考

對(duì)于黃色藍(lán)藻水華的及時(shí)發(fā)現(xiàn)與監(jiān)測(cè)，是否可以使用遙感或者視頻監(jiān)控的手段進(jìn)行？比如長(zhǎng)時(shí)間序列衛(wèi)星影像的CIE主波長(zhǎng)判斷，以及對(duì)實(shí)時(shí)視頻的深度學(xué)習(xí)快速自動(dòng)識(shí)別.藍(lán)藻水華的顏色變化是對(duì)環(huán)境條件的一種響應(yīng)，那么到底是什么環(huán)境條件導(dǎo)致了顏色的變化？是光照強(qiáng)度還是營(yíng)養(yǎng)鹽限制？具體是哪種營(yíng)養(yǎng)鹽？是否可以較為方便地確定一定時(shí)間和地點(diǎn)藍(lán)藻水華黃化的主導(dǎo)環(huán)境因子？例如，如果是氮，那么是否可以通過(guò)控氮來(lái)更好地控制藍(lán)藻水華的暴發(fā)規(guī)模？同時(shí)，這種顏色的變化隨之帶來(lái)的是藻類生長(zhǎng)活性的促進(jìn)還是抑制?藻毒素的釋放是否受到影響？這些問(wèn)題都需要找到引起藍(lán)藻水華黃化的原因及揭示其黃化的機(jī)理研究.值得注意的是，藍(lán)藻水華的黃色僅是其外在顏色的一種表現(xiàn)，還有其他綠色、藍(lán)色、棕色、白色和紅色等顏色，研究這些顏色的變化機(jī)理對(duì)于揭示藍(lán)藻水華暴發(fā)機(jī)理及防控具有重大意義.