種間競爭對燕鷗繁殖生態(tài)的影響

楊錫濤 柯素強(qiáng) 林宜舟 李雙霜 林少娜 劉金成 游永明*

（1廣東省科學(xué)院動物研究所/廣東省動物保護(hù)與資源利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/廣東省野生動物保護(hù)與利用公共實(shí)驗(yàn)室，廣東廣州 510260；2廣東南澳候鳥省級自然保護(hù)區(qū)管理處，廣東南澳 515900；3希言自然資源科技（廣州）有限公司，廣東廣州 510300；4廣東海豐鳥類省級自然保護(hù)區(qū)管理處，廣東汕尾 516400）

近年來，沿海島嶼遭受了諸如收集鳥蛋和幼鳥作為食物、游客干擾等人類活動和氣候變化的影響，適合燕鷗繁殖的島嶼數(shù)量急劇減少[1-3]。特別是在有限的繁殖棲息地，混合聚集繁殖燕鷗的種間競爭，不僅導(dǎo)致了明顯的巢址選擇偏好[4]，而且影響到燕鷗后代的生存和表型[5-7]，甚至?xí)绊懙窖帔t的繁殖成功率、限制種群規(guī)模[4]。

在過去的幾年里，研究方向多集中在種間競爭對混群燕鷗的巢址選擇、繁殖生態(tài)等方面。在混合群體中，相似的物種利用相同資源時，在生態(tài)位部分重疊的情況下，種間競爭將會導(dǎo)致每個物種在生態(tài)系統(tǒng)中對資源的利用模式出現(xiàn)差異[1-2，8]。燕鷗被迫與其他物種更緊密地筑巢，對爭奪巢址、捕食者與獵物之間的互動有著重要影響[9]，它們采用不同的巢址選擇和繁殖策略來緩解種間競爭帶來的負(fù)面影響[8]。一些學(xué)者的研究結(jié)果表明，種間競爭推動著粉紅燕鷗（Sterna dougallii）和普通燕鷗（Sterna hirundo）巢址選擇的分化，特別是在沒有捕食壓力的地方筑巢時，這種情況就會發(fā)生[4]。Chen等[2]討論了種間競爭使得混合群體中的中華鳳頭燕鷗（Thalasseus bernsteini）和大鳳頭燕鷗（T.bergii）的棲息地選擇具有差異性。Hu等[8]研究表明，粉紅燕鷗和褐翅燕鷗的種間競爭導(dǎo)致它們的最近鄰巢距的差異性。這些研究在穩(wěn)定的土著混合燕鷗種群的基礎(chǔ)上完成，很好地解釋了種間競爭是促使燕鷗巢址分化的重要因素之一。但是，當(dāng)土著混合燕鷗種群所占據(jù)的繁殖棲息地中侵入具有相似生態(tài)習(xí)性的新殖民燕鷗，并形成新的穩(wěn)定混合群體時，種間競爭是否會改變土著燕鷗的資源利用模式，是否會影響到它們的巢址選擇偏好，是否也會影響到它們的繁殖生態(tài)，有待研究。

烏嶼島是中國南部沿海地區(qū)最大的燕鷗繁殖地，粉紅燕鷗和褐翅燕鷗是該地主要的土著繁殖群體。廣東省南澳候鳥省級自然保護(hù)區(qū)是燕鷗繁殖生態(tài)和巢址選擇的最佳研究區(qū)域[8]，1990—2018年，每年逾5 000對褐翅燕鷗和500對粉紅燕鷗在這里繁殖。烏嶼島上的褐翅燕鷗大多在濃密灌木叢下的巖石堆的縫隙中，或覆蓋著苦林盤（Clerodendrum inerme）和草海桐（Scaevola taccada）的區(qū)域筑巢，而粉紅燕鷗在裸露的地面上筑巢；粉紅燕鷗的最近鄰巢距比褐翅燕鷗近，這些差異是種間競爭的選擇結(jié)果。2019年，烏嶼島有新殖民物種大鳳頭燕鷗繁殖，種群數(shù)量超過3 000對，與原有的粉紅燕鷗和褐翅燕鷗形成穩(wěn)定的新混合群體。新殖民物種大鳳頭燕鷗到來所形成的新種間競爭關(guān)系是如何影響土著褐翅燕鷗和粉紅燕鷗的繁殖生態(tài)和巢址選擇的，還有待進(jìn)一步研究。

為此，筆者于2019年研究了烏嶼島粉紅燕鷗、褐翅燕鷗和大鳳頭燕鷗的巢址選擇偏好、最近鄰巢距、卵參數(shù)（長徑、短徑、重量和窩卵數(shù)）和巢參數(shù)（長度、寬度和深度）的差異性，并在前人的研究基礎(chǔ)上，進(jìn)一步探討了新的種間競爭關(guān)系如何影響土著燕鷗的資源利用模式、巢址選擇偏好和繁殖生態(tài)。

1 研究地與方法

1.1 研究地概況

烏嶼島（北緯 23.354 608°，東經(jīng) 117.134 728°）隸屬于廣東南澳候鳥省級自然保護(hù)區(qū)（圖1），面積為4.20 hm2，該地區(qū)屬熱帶季風(fēng)氣候，年平均氣溫為21.5℃。島上植被茂盛，最高點(diǎn)36.8 m，地勢陡峭，有巖石、懸崖、峽谷、暗礁，沒有潮間帶灘涂。植被主要為草本和灌木，高度在0.2～1.0 m之間，覆蓋著許多巖石和裂隙。

圖1 距南澳縣東南3.9 km的烏嶼島

2019年6月，觀察發(fā)現(xiàn)有5 000多對褐翅燕鷗、3000多對大鳳頭燕鷗和1 000多對粉紅燕鷗在烏嶼島繁殖，并記錄和拍攝巢和卵的特征。烏嶼島共有2個巢區(qū)，一個在北面，另一個在南面。筆者選擇了南部巢區(qū)，這里有約600對大鳳頭燕鷗、500對褐翅燕鷗以及250對粉紅燕鷗（圖2）。隨機(jī)選取了47個大鳳頭燕鷗巢、35個褐翅燕鷗巢和14個粉紅燕鷗巢作為研究對象。

圖2 烏嶼島燕鷗群飛

1.2 數(shù)據(jù)測量

用米尺測量巢間最鄰近距離；用游標(biāo)卡尺測量長徑和短徑，用電子天平測量重量；測量巢的長、寬、深等數(shù)據(jù)，記錄植被。

1.3 數(shù)據(jù)分析

使用Kolmogorov-Smirnov對所有數(shù)據(jù)進(jìn)行測試，檢查數(shù)據(jù)的顯著性。比較巢間最近鄰距離、長徑、短徑與蛋重、巢長、巢寬、巢深的差異。所有數(shù)據(jù)均采用SPSS 19.0進(jìn)行分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 最近巢間距

3種燕鷗的最近巢間距有差異，均值最大為褐翅燕鷗（347.14 cm），其次為粉紅燕鷗（57.00 cm），最小為大鳳頭燕鷗（32.38 cm）（表 1、表 2）。

表1 廣東烏嶼島褐翅燕鷗、粉紅燕鷗、大鳳頭燕鷗的最近巢間距、窩卵數(shù)、卵和巢的差異性

表2 廣東烏嶼島褐翅燕鷗、粉紅燕鷗、大鳳頭燕鷗的最近巢間距、窩卵數(shù)、卵和巢Kolmogorov-Smirnov檢驗(yàn)

2.2 窩卵數(shù)

所有的褐翅燕鷗巢內(nèi)僅有1枚卵；78.56%的粉紅燕鷗巢內(nèi)有2枚卵；4.25%的大鳳頭燕鷗巢內(nèi)有2 枚卵（表 1）。

2.3 卵參數(shù)

從表1和表2可以看出，大鳳頭燕鷗卵平均重50.77 g，褐翅燕鷗平均重為25.85 g，粉紅燕鷗平均重為17.73 g；大鳳頭燕鷗的卵重極顯著大于褐翅燕鷗和粉紅燕鷗，褐翅燕鷗卵重極顯著大于粉紅燕鷗。大鳳頭燕鷗卵的長徑極顯著大于褐翅燕鷗和粉紅燕鷗。此外，卵短徑也具有相同情況。

2.4 巢址

雖然這3種燕鷗的巢簡單、粗糙，但在巢址選擇上存在明顯的種間差異性。褐翅燕鷗的巢多見于巖石堆或灌木下的裂隙處（圖3），粉紅燕鷗巢多見于草叢覆蓋的地面（圖4），大鳳頭燕鷗的巢在開闊、沒有灌叢覆蓋的松軟土質(zhì)上（圖5）。褐翅燕鷗最近巢間距極顯著大于粉紅燕鷗、大鳳頭燕鷗，粉紅燕鷗最近巢間距極顯著大于大鳳頭燕鷗。

圖3 褐翅燕鷗的巢

圖4 粉紅燕鷗的巢

圖5 大鳳頭燕鷗的巢

3 結(jié)論與討論

3.1 結(jié)論

（1）大鳳頭燕鷗占據(jù)了粉紅燕鷗的巢址，迫使粉紅燕鷗侵占褐翅燕鷗的巢區(qū)，出現(xiàn)粉紅燕鷗和褐翅燕鷗最佳巢址重疊的現(xiàn)象。

（2）在大鳳頭燕鷗的競爭壓力下，褐翅燕鷗傾向于低密度的繁殖方式，而粉紅燕鷗偏向于高密度的繁殖方式。

（3）大鳳頭燕鷗進(jìn)入后，粉紅燕鷗平均窩卵數(shù)由1.17枚增加到1.76枚，有2枚卵的巢占比由1/6增加到 3/4。

3.2 討論

以烏嶼島的繁殖燕鷗為研究對象，探討種間競爭關(guān)系對其巢址選擇、繁殖生態(tài)的影響。原因在于：一方面，巢址選擇的研究集中在一個地理區(qū)域內(nèi)，可以確保具有相同的環(huán)境因素和生態(tài)因子；另一方面，烏嶼島上土著褐翅燕鷗和粉紅燕鷗幾乎同時到達(dá)烏嶼島繁殖[8]，它們的繁殖物候相似，卵、巢和幼鳥的大小也相似[4]，同時受到了新殖民物種大鳳頭燕鷗的競爭壓力。這為種間競爭關(guān)系如何影響燕鷗的資源利用模式、巢址選擇偏好和繁殖生態(tài)提供了一個研究的模型。

3.2.1 巢址選擇的差異性。研究發(fā)現(xiàn)，盡管這3種燕鷗巢非常簡陋，但它們的巢址特征非常明顯。褐翅燕鷗的巢在濃密灌木叢下的巖石縫隙中，粉紅燕鷗的巢則在覆蓋有草叢的地面上，而大鳳頭燕鷗的巢暴露在裸露的地面上。Hu等[8]研究結(jié)果表明，當(dāng)烏嶼島只有褐翅燕鷗和粉紅燕鷗繁殖時，褐翅燕鷗的巢在濃密灌木叢下的巖石縫隙中或在覆蓋有草叢的地面筑巢，粉紅燕鷗的巢則裸露在地面上。由此可知，新殖民物種大鳳頭燕鷗進(jìn)入后，占據(jù)了土著粉紅燕鷗的巢址，迫使粉紅燕鷗侵占褐翅燕鷗的巢址，導(dǎo)致了粉紅燕鷗和褐翅燕鷗最佳巢址存在重疊。這可能與3種燕鷗在面對激烈的種間競爭時選擇的策略不同有關(guān)。

首先，這3種燕鷗不同的種間競爭能力，使得它們在競爭中選擇競爭合作或競爭排斥的策略，以避免激烈的競爭。一般情況下，體型較大、攻擊性較強(qiáng)的燕鷗具有較強(qiáng)的競爭力，這樣就有更高的概率獲得巢穴[10]。盡管褐翅燕鷗和粉紅燕鷗具有一定的攻擊行為，但面對體型較大、攻擊性強(qiáng)的大鳳頭燕鷗時，數(shù)量最少、體型最小的粉紅燕鷗競爭力最弱。粉紅燕鷗選擇與大鳳頭燕鷗合作，而不是與褐翅燕鷗合作。一方面，當(dāng)烏嶼島僅有粉紅燕鷗和褐翅燕鷗時，由于它們到達(dá)烏嶼島的時間同步性和最佳巢址區(qū)不重疊，可以避免激烈的種間競爭[8]；另一方面，當(dāng)喜歡在裸露地面繁殖的大鳳頭燕鷗[2]侵占了粉紅燕鷗以前占有的裸露地面時，會迫使粉紅燕鷗選擇那些曾經(jīng)是褐翅燕鷗巢區(qū)的區(qū)域筑巢，在生態(tài)位部分重疊的情況下，種間競爭激烈[1]。因此，粉紅燕鷗聯(lián)合大鳳頭燕鷗對抗入侵巢區(qū)的褐翅燕鷗是最佳策略。如果粉紅燕鷗選擇與褐翅燕鷗聯(lián)合對抗大鳳頭燕鷗，那么競爭的結(jié)果可能是粉紅燕鷗不僅丟失了裸露地面，同時也將面臨褐翅燕鷗和大鳳頭燕鷗競爭的雙重壓力。

其次，種間合作使一個物種具有競爭優(yōu)勢，使其在某種程度上可以避免競爭。由于粉紅燕鷗在覆蓋草叢的地面筑巢也是適宜的[11]，這可以避免其與最大體型的大鳳頭燕鷗爭奪裸露地面。作為回報(bào)，大鳳頭燕鷗幫助粉紅燕鷗保衛(wèi)占領(lǐng)的巢區(qū)。筆者的觀察也證實(shí)了這一點(diǎn)，當(dāng)褐翅燕鷗侵入粉紅燕鷗巢區(qū)時，大鳳頭燕鷗與粉紅燕鷗一起飛到空中，共同驅(qū)趕褐翅燕鷗。

最后，合作并不是一直友好的。盡管粉紅燕鷗聯(lián)合大鳳頭燕鷗對抗褐翅燕鷗是有好處的，但有趣的是，競爭中的合作并非一直友好的。研究發(fā)現(xiàn)，在粉紅燕鷗與大鳳頭燕鷗巢區(qū)交匯處，筑巢的粉紅燕鷗會經(jīng)常將卵從一個巢移動到另外一個巢，粉紅燕鷗的這些行為是為了避免巢區(qū)內(nèi)其他繁殖燕鷗的入侵行為對幼鳥造成損傷[11-12]。

3.2.2 最近巢間距的影響。最近巢間距是描述種群個體空間關(guān)系的一種基本度量方法[13-14]，反映了巢址選擇造成的空間占用[4]。研究結(jié)果表明，褐翅燕鷗的巢間距最大，粉紅燕鷗次之，大鳳頭燕鷗最小，這是3種燕鷗種間競爭的結(jié)果。當(dāng)烏嶼島只有褐翅燕鷗和粉紅燕鷗時，體型稍大的褐翅燕鷗比體型較小的粉紅燕鷗的巢間距離大[8]；當(dāng)有新殖民物種大鳳頭燕鷗進(jìn)入時，褐翅燕鷗的巢間距比粉紅燕鷗的巢間距離大，但褐翅燕鷗的最近巢間距均值增加，而粉紅燕鷗的最近巢間距均值下降。由此可知，當(dāng)面對激烈的種間競爭壓力時，褐翅燕鷗傾向于低密度的繁殖方式，而粉紅燕鷗則偏向于高密度的繁殖方式，因?yàn)榉奂t燕鷗能忍受更大密度的繁殖[11]。這可能反映了烏嶼島褐翅燕鷗和粉紅燕鷗不同的筑巢策略和最佳筑巢地點(diǎn)的可用性。

一方面，與粉紅燕鷗相比，褐翅燕鷗具有較強(qiáng)的局部適應(yīng)性。當(dāng)粉紅燕鷗侵占褐翅燕鷗的部分最佳筑巢區(qū)域時，褐翅燕鷗部分筑巢區(qū)域喪失，不得不通過形成邊緣匯群的形式從競爭的環(huán)境中擴(kuò)散出去[1]，但原巢區(qū)周邊的可利用空間有限，迫使褐翅燕鷗向更遠(yuǎn)的區(qū)域筑巢，從而增加了巢間距。另一方面，粉紅燕鷗的巢區(qū)位于大鳳頭燕鷗巢區(qū)邊緣，而這些區(qū)域是有限的，因?yàn)榉奂t燕鷗需要得到大鳳頭燕鷗幫助來防御褐翅燕鷗。粉紅燕鷗被迫與同物種和大鳳頭燕鷗更緊密地筑巢，種與種之間的距離很近，導(dǎo)致巢址偏好的明顯分離[4]，這對于粉紅燕鷗爭奪巢址具有重要意義[9]。

3.2.3 卵的影響。研究結(jié)果表明，烏嶼島上3種燕鷗的幾個繁殖特征上存在差異，卵最大的是大鳳頭燕鷗，其次是褐翅燕鷗，最小是粉紅燕鷗；窩卵數(shù)最大是粉紅燕鷗，其次是大鳳頭燕鷗，最后是褐翅燕鷗。烏嶼島無論只有土著燕鷗，還是有新殖民燕鷗進(jìn)入，土著燕鷗卵的重量和長短徑均無明顯差異；但粉紅燕鷗窩卵數(shù)卻在新殖民大鳳頭燕鷗進(jìn)入后有所改變，平均窩卵數(shù)由1.17枚增加到1.76枚[8]，有2枚卵的巢占比由1/6增加到3/4[8]。這可能與避免種間競爭的適應(yīng)性策略有關(guān)。

燕鷗卵的大小（長徑、短徑和重量）是它們適應(yīng)環(huán)境長期進(jìn)化的結(jié)果，短時間的應(yīng)激反應(yīng)，不能改變這些參數(shù)，但是可以采取避免種間競爭的適應(yīng)性策略——改變繁殖窩卵數(shù)。為適應(yīng)競爭，通過增加窩卵數(shù)的方式提高繁殖成活率[15]。調(diào)查發(fā)現(xiàn)，與大鳳頭燕鷗緊密筑巢的粉紅燕鷗，窩卵數(shù)幾乎都是2枚，而遠(yuǎn)離大鳳頭燕鷗巢區(qū)的粉紅燕鷗窩卵數(shù)僅有1枚。由此可知，在競爭激烈的區(qū)域，粉紅燕鷗通過增加窩卵數(shù)來適應(yīng)競爭。