南亞熱帶四種不同演化程度禾本科植物夏季光能利用策略差異分析

張雅芳 王海玲 朱師丹 張小燕 朱俊杰

摘 要：為了探究甘蔗、地毯草、蘆葦、佛肚竹這四種禾本科植物的光能利用策略，該文以大田或原生境植株為材料，于炎夏伏天最熱時節(jié)活體監(jiān)測其葉綠素?zé)晒夂凸夂蠚怏w交換特性，并分析其色素含量。結(jié)果表明：（1）C4甘蔗和C4地毯草具有高凈光合速率（Pn），是消耗利用光能的主要手段，并且高Pn和高水分利用效率（WUE）、高量子效率（Φi）耦合在一起;（2）C3蘆葦也具有較高的Pn、WUE和Φi，其較高的類胡蘿卜素與非光化學(xué)淬滅熱耗散（NPQ）相結(jié)合消耗多余光能;（3）C3佛肚竹Pn、WUE和Φi值均最低，但具有最大的葉黃素庫容和較高的葉黃素循環(huán)轉(zhuǎn)換效率（DPS），通過葉黃素循環(huán)和NPQ的偶聯(lián)消耗多余光能。此外，四種植物光能利用策略也與其生活型有密切關(guān)聯(lián)。該研究結(jié)果對甘蔗、地毯草和佛肚竹培育具有重要的現(xiàn)實(shí)參考價值，對蘆葦生境生態(tài)修復(fù)和生態(tài)規(guī)劃有科學(xué)指導(dǎo)價值。

關(guān)鍵詞： 光合演化， 光適應(yīng)， 禾本科植物， 高溫， 南亞熱帶

中圖分類號：Q945

文獻(xiàn)標(biāo)識碼：A

文章編號：1000-3142（2022）03-0440-10

Analysis on the differences of light utilization strategies of

four Poaceae species with different evolution degrees in the

south subtropical region of China during summer period

ZHANG Yafang1，2， WANG Hailing1，2， ZHU Shidan2， ZHANG Xiaoyan1，2， ZHU Junjie1，2*

（ 1. Forestry College of Guangxi University， Nanning 530004， China; 2. State Key Laboratory of Protection and

Utilization Subtropical Agricultural Biological Resources， Guangxi University， Nanning 530004， China ）

Abstract：In order to explore the light energy utilization strategy of four Poaceae species， including sugarcane， carpet grass， bulrush and buddha bamboo， the plants in the field or original habitat were used as materials. We determined the chlorophyll fluorescence and photosynthetic gas exchange characteristics from fresh seedlings leaves in vivo， and analyzed the pigment contents during the hottest period of the summer. The results were as follows： （1） The C4 sugarcane and carpet grass had high net photosynthetic rate （Pn） coupled with high water use efficiency （WUE） and high quantum yield efficiency （Φi）， thus being able to assimilate a large fraction of light energy; （2） The C3 bulrush had relatively high Pn， WUE and Φi， and its high carotenoid pool which coupled high nonphotochemical quenching heat dissipation （NPQ） might help the bulrush to get rid of the excessive light energy; （3） The C3 buddha bamboo had the lowest Pn， WUE and Φi， however， its large carotenoid contents and high xanthophyll de-epoxidation level （DPS）， coupled with high NPQ were expected to help the leaves to dissipate the excess light energy. In addition， the light-use strategies of the four? species were also affected by their life forms. These findings are expected to help breeding programs for sugarcane， carpet grass and buddha bamboo， and to provide a physiological reference for wetland ecological restoration and planning of bulrush.

Key words： evolution of photosynthesis， photosynthetic adaptation， Poaceae species， hot stress， south subtropical

禾本科是被子植物“五大家族”之一，從炎熱的荒漠到嚴(yán)寒的南極均有分布，覆蓋了全球1/5以上的陸地面積，貢獻(xiàn)了約1/4的陸地初級凈生產(chǎn)力（Lloyd & Farquhar， 1994），生態(tài)和經(jīng)濟(jì)價值顯著。

基于禾草系統(tǒng)發(fā)育工作組（Grass Phylogeny Working Group， GPWG）（GPWG I et al.， 2001; GPWG Ⅱ et al.， 2012）和后續(xù)學(xué)者（Cotton et al.， 2015; Soreng et al.， 2015）的修正系統(tǒng)，柊葉竺亞科、服葉竺亞科和姜葉竺亞科依次形成禾本科系統(tǒng)發(fā)育樹的基系，在此基礎(chǔ)上演化出BOP分枝（稻亞科、竹亞科、早熟禾亞科）和PACMAD分支（黍亞科、三芒草亞科、蘆竹亞科、百生草亞科、扁芒草亞科、虎尾草亞科）。3 000萬年前漸新世時期，低CO2濃度和干旱環(huán)境壓力驅(qū)動部分禾本科植物從C3途徑進(jìn)化出C4途徑，這是禾本科植物系統(tǒng)演化中的重要里程碑。目前，柊葉竺亞科、服葉竺亞科和姜葉竺亞科基系和BOP分支植物中尚未發(fā)現(xiàn)C4植物，PACMAD分支中的黍亞科、三芒草亞科、蘆竹亞科、虎尾草亞科共有5 044種C4植物，約占禾本科總數(shù)的41%（Sage， 2016）。C4植物較C3植物有更高的光合速率和更強(qiáng)的生長能力，然而，隨CO2濃度升高，全球氣候變暖，C4植物的優(yōu)勢可能弱化而變?yōu)榱觿荩‥dwards et al.， 2010）。

光合機(jī)構(gòu)吸收的光能超過光合作用所能利用的量時會引發(fā)光抑制，嚴(yán)重的光抑制導(dǎo)致光氧化、光漂白等損傷和破壞（Acebron et al.， 2020）。植物在長期進(jìn)化中形成一系列光抑制防御機(jī)制，例如：通過提高光合能力降低光能過剩（Savitch et al.， 2002）;依靠跨內(nèi)囊體膜質(zhì)子梯度的高能態(tài)淬滅耗能（Holt et al.， 2005），其中PsbS蛋白（Li et al.， 2000）和葉黃素循環(huán)（Horton et al.， 1996）起了核心作用; 天線系統(tǒng)（Niyogi et al.， 1998）和反應(yīng)中心 （Matsubara & Chow， 2004） 淬滅耗能;如光呼吸（Ort & Barker， 2002）、水-水循環(huán)（Asada， 1999）和葉綠體呼吸（Nixon & Rich， 2007）等代謝耗能。目前，植物光抑制防御在模式植物和C3植物方面研究較多，并且這些研究主要聚焦于揭示光能利用的生理和分子機(jī)制，從生態(tài)視角比較不同類群，如C3和C4植物，濕生和旱生，高位芽挺立和地面匍匐植物光能利用策略差異的報道還很少。

我國南亞熱帶地區(qū)氣候的一個顯著特點(diǎn)是夏季漫長而濕熱，然而該地區(qū)植物卻在此時期生長最旺盛。它們適應(yīng)這種氣候的光合生理生態(tài)機(jī)制目前尚不清楚。為此，本研究以我國南亞熱帶地區(qū)重要代表性禾本科植物PACMAD分支中黍亞科高粱族甘蔗亞族甘蔗屬的旱生C4甘蔗（Saccharum officinarum， SO）、黍亞科雀稗族雀稗亞族地毯草屬的地生C4地毯草（Axonopus compressus， AC）、蘆竹亞科藍(lán)沼草族蘆葦屬的挺水C3蘆葦（Phragmites communis， PC）和BOP分支中竹亞科簕竹族簕竹亞族簕竹屬叢生型C3佛肚竹（Bambusa ventricose， BV）為材料（圖1），研究它們在炎夏伏天的光能利用策略及差異，為植物光適應(yīng)和禾本科植物光合演化相關(guān)研究提供新資料，同時為甘蔗、地毯草和佛肚竹生產(chǎn)提供參考，為蘆葦生態(tài)修復(fù)和生態(tài)規(guī)劃提供科學(xué)指引。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)地點(diǎn)及材料

試驗(yàn)地點(diǎn)位于廣西壯族自治區(qū)南寧市西郊廣西大學(xué)（108°17′ E、22°50′ N）校園內(nèi)。該地屬我國南亞熱帶氣候區(qū)，為濕潤的亞熱帶季風(fēng)氣候，年均降水量1 304.2 mm，集中于5—9月。春暖夏熱， 秋冬短暫，幾乎全年無霜，年均溫21.3 ℃， l月均溫12.9 ℃， 7月均溫28.3 ℃，土壤為磚紅壤，pH值4.5～6.5。

甘蔗、地毯草、蘆葦和佛肚竹四種試驗(yàn)材料均生長于廣西大學(xué)東校園， 其中：甘蔗為旱地大田種植，蘆葦為桶栽培養(yǎng)，低水肥常規(guī)管理，測定時株高約2 m;地毯草為校園綠化草坪植物，由工人定期維護(hù)，莖長10～15 cm;佛肚竹自然生長于水塘邊，株高約為2 m。

1.2 葉綠素?zé)晒鈪?shù)的測定

在2020年7月10—17日連續(xù)晴朗炎熱天氣，選取生長健康的蘆葦、甘蔗、佛肚竹最高可見肥厚帶葉，地毯草直立枝頂端倒數(shù)第2葉，使用Dual-PAM-100葉綠素?zé)晒鈨x（WALZ，Germany）活體測定所有葉綠素?zé)晒鈪?shù)。每天凌晨5：00測定經(jīng)一整晚暗適應(yīng)樣葉的光系統(tǒng)Ⅱ （PS Ⅱ） 最大光化學(xué)效率（Fv/Fm）和光系統(tǒng)Ⅰ（PS Ⅰ）P700最大氧化量子產(chǎn)額（Pm）。上午8：00經(jīng)暗適應(yīng)30 min后開啟1 178 μmol·m-2·s-1光化光進(jìn)行誘導(dǎo)，達(dá)穩(wěn)態(tài)后記錄PS Ⅰ實(shí)際光合量子產(chǎn)額Y（I）、供體側(cè)非光化學(xué)能量耗散額Y（ND） 、受體側(cè)非光化學(xué)能量耗散額Y（NA）、PS Ⅱ?qū)嶋H光合量子產(chǎn)額Y（Ⅱ）、熱耗散的量子產(chǎn)額Y （NPQ） 、組成型量子產(chǎn)額Y （NO）、光化學(xué)淬滅系數(shù)（qP）、熱耗散系數(shù)（NPQ）以及PS Ⅰ和PS Ⅱ相對電子傳遞速率ETR I、ETR Ⅱ等參數(shù)。

1.3 光合氣體交換參數(shù)的測定

于2020年7月10—17日的上午8：00—11：00（氣溫32～36 ℃，光強(qiáng)480 ～2 060 μmol·m-2·s-1），使用LI-6800便攜式光合儀（Li-Cor， USA）測定用于葉綠素?zé)晒鈪?shù)測定的葉片光合氣體交換參數(shù)。流速設(shè)為500 μmol·m-2·s-1，通過小鋼瓶控制CO2濃度到400 μmol·mol-1，相對濕度60%，葉室溫度32 ℃。測定時先在1 500 μmol·m-2·s-1光強(qiáng)下（紅藍(lán)光比例9∶1）誘導(dǎo)，達(dá)穩(wěn)態(tài)后記錄凈光合速率（Pn）、氣孔導(dǎo)度（Gs）、蒸騰速率（Tr）、胞間CO2濃度（Ci）等參數(shù)，再按2 000、1 800、1 500、1 000、800、600、400、250、200、150、100、75、50、25、0 μmol·m-2·s-1的光梯度測光響應(yīng)曲線，每個梯度下至少保持3 min。光響應(yīng)曲線參數(shù)使用直角雙曲線修正模型（Ye & Yu， 2008）進(jìn)行擬合。內(nèi)稟水分利用效率（WUEi）按公式WUEi = Pn/Gs計算，葉片瞬時水分利用效率（WUE）按公式WUE=Pn/Tr計算。

1.4 葉片色素含量及葉黃素循環(huán)組分測定

完成葉綠素?zé)晒夂凸夂蠚怏w交換參數(shù)的測定后，分別于凌晨和正午剪取測定葉片，參照陳敏氡等（2016）的方法，準(zhǔn)確稱取0.1 g鮮葉， 加液氮研磨，再加1 mL丙酮冰箱內(nèi)避光浸提12 h，浸提液經(jīng)5 000 r·min-1 3 ℃離心10 min，取上清液，添加1 mL丙酮避光低溫浸提2 h，再次3 ℃離心10 min，最后將兩次上清液合并，經(jīng)0.22 nm有機(jī)膜過濾后上高效液相色譜儀（WATERS，ALLIANCE E2695，USA）測定色素含量。色譜條件參照朱俊杰（2007）的方法，色譜柱Waters Symmetry RP18（5 μm，4.6 mm，250 mm）購自北京鼎新昌盛科技有限公司，流動相A液為乙腈∶甲醇∶水（84∶9∶7），流動相B液為甲醇，流速為1 mL·min-1，采用梯度洗脫法，先用100% A液洗脫8 min，8～10 min后降為0% A液，10～20 min 0% A液，20～21 min上升為100% A液，21～38 min 100% A液，由Waters2998 PAD（WATERS，USA）檢測器檢測，檢測波長445 nm。葉綠素b（Chlb）、葉綠素a（Chla）標(biāo)準(zhǔn)樣購自Sigma 公司，新黃質(zhì)（N）、葉黃質(zhì)（L）、紫黃質(zhì)（V）、環(huán)氧玉米黃質(zhì)（A）、玉米黃質(zhì)（Z）購自BOC Sciences公司。葉黃素循環(huán)轉(zhuǎn)換率（DPS）按DPS =（A+Z）/（V+A+Z）計算。

1.5 數(shù)據(jù)分析與處理

各測定指標(biāo)重復(fù)三次（n=3），結(jié)果以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差表示，Duncan法比較四種植物的光合氣體交換、葉綠素?zé)晒鈪?shù)及色素含量的差異（P<0.05），使用Microsoft Excel 2013軟件處理數(shù)據(jù)，用SigmaPlot 14.0軟件作圖，利用SPSS 25.0軟件統(tǒng)計分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 四種禾本科植物兩個光系統(tǒng)凌晨最大光化學(xué)效率

如圖2：A所示，四種禾本科植物炎夏最熱時段PS Ⅱ凌晨Fv/Fm值均在0.8以下，雖然統(tǒng)計結(jié)果顯示種間沒有顯著差異（P>0.05），但是C4地毯草（0.727）表現(xiàn)出明顯的光抑制。進(jìn)一步分析PS Ⅰ的Pm值，種間差異（P<0.05）則突顯出來，甘蔗最高，地毯草最低， C3的蘆葦和佛肚竹處于中間（圖2：B）。

2.2 四種禾本科植物兩個光系統(tǒng)能量利用

從四種植物PS Ⅱ的能量利用看，總體上它們均通過Y（Ⅱ）消耗大量光能，Y（NO） 耗能額比例最小。種間比較，地毯草Y（NO） 在總能量中占比顯著高于其他三種植物，Y（NPQ）則明顯低于其他三種植物（圖3，上排）。

四種植物PS Ⅰ的能量使用總體是Y（I） 耗能額度最大，其中在佛肚竹中占比最高，在地毯草中占比最低，蘆葦和甘蔗居中（圖3，下排）。Y（NA）在地毯草和蘆葦中占比明顯大于甘蔗和佛肚竹。Y（ND） 能耗在蘆葦中占比相對較低，其次是佛肚竹，甘蔗和地毯草中則相對較大。

2.3 四種禾本科植物光合氣體交換能力

從Pn結(jié)果看，甘蔗最高，蘆葦和地毯草居中，佛肚竹則最低（圖4：A）。Gs方面，甘蔗同樣最高，蘆葦、佛肚竹和地毯草依次降低（圖4：B）。與Pn和Gs不同，Tr在四種植物中大小依次為蘆葦>甘蔗>地毯草>佛肚竹（圖4：C）。

2.4 四種禾本科植物光響應(yīng)曲線

四種植物的光響應(yīng)曲線如圖5所示。甘蔗表現(xiàn)出典型C4植物的特征，即使在炎熱天氣條件下，光響應(yīng)曲線也沒有明顯的飽和傾向。C3的蘆葦也表現(xiàn)出部分C4植物的曲線特征，甚至比C4的地毯草更明顯。佛肚竹明顯不同于其他三種植物，光響應(yīng)曲線是典型的C3植物特征。在低光區(qū)（<500 μmol·m-2·s-1），甘蔗、蘆葦和地毯草Pn值比較接近，在中高光區(qū)（500～2 000 μmol·m-2·s-1）則逐漸顯現(xiàn)出差異。與其他三種植物相比，無論在低光區(qū)還是高光區(qū)，佛肚竹Pn值均明顯較低。

2.5 四種禾本科植物水分利用率、量子效率（Φi）及相關(guān)性

如圖6所示，從種間對比看，蘆葦和地毯草的WUEi較高，甘蔗其次，而佛肚竹則遠(yuǎn)低于三者。甘蔗和地毯草的WUE較高，其次是蘆葦，佛肚竹同樣遠(yuǎn)低于三者。地毯草的Φi較高，其次是甘蔗和蘆葦，佛肚竹遠(yuǎn)低于前三者。

綜合分析結(jié)果顯示，四種植物炎夏伏天WUE和Φi總體上呈顯著的線性正相關(guān)關(guān)系（圖6：A，B）。

2.6 四種禾本科植物幾個重要輔助光合參數(shù)

如表1所示，四種植物中甘蔗的ETR Ⅰ最高，地毯草和佛肚竹居次，最低是蘆葦。甘蔗的ETR Ⅱ最高，其他三種植物無顯著差異。地毯草的qP較高，其次是佛肚竹，蘆葦和甘蔗則相對較低。佛肚竹的Ci最高，其次是地毯草和蘆葦，甘蔗則較低。甘蔗的暗呼吸速率（Rd）最高，其次是蘆葦和地毯草，佛肚竹最低。

2.7 四種禾本科植物光合色素含量

四種植物色素含量見表2，新黃質(zhì)含量種間差異顯著，佛肚竹最高，地毯草最低。葉黃質(zhì)含量的種間差異顯著，以蘆葦最高，地毯草最低。佛肚竹的葉黃素循環(huán)庫容顯著高于蘆葦，后者顯著高于甘蔗，地毯草顯著低于其他三種植物。甘蔗和蘆葦?shù)娜~綠素總量較高，其次是佛肚竹，地毯草最低?？傮w上來看，地毯草光合相關(guān)色素含量顯著低于其他三種植物（P<0.05）。

2.8 四種禾本科植物光合色素含量和光合性能的相關(guān)性

綜合分析光合特性和色素含量的相關(guān)性，結(jié)果顯示，F(xiàn)v/Fm和正午DPS極顯著負(fù)相關(guān)（圖7：A），而DPS與NPQ顯著正相關(guān)（圖7：B），Chla/Chlb的比值與凈光合速率顯著正相關(guān)（圖7：C）。

3 討論

3.1 C4 型與C3型禾本科植物在南亞熱帶地區(qū)炎夏伏天光能利用策略及差異分析

總體上看，南亞熱帶四種禾本科植物的光合作用較好地適應(yīng)了炎夏高溫潮濕天氣。雖然C4的地毯草有輕微光抑制，但作為地生植物已較強(qiáng)。

四種植物光能利用策略差異明顯。從兩種C4植物來看，它們同屬于禾本科系統(tǒng)樹中的PACMAD分支中的黍亞科（與虎尾草亞科并稱該分支的兩大骨干群系），過去該亞科在系統(tǒng)樹中位于較高級分支，近來根據(jù)葉綠體全基因組的研究結(jié)果 （Cotton et al.， 2015） 及輔助研究，將其調(diào)為PACMAD分支的基部群系（Soreng et al.， 2015），在族、亞族和屬的水平上，兩種C4植物處于并列的單系群中。這兩種C4植物最突出的光能利用策略是在高熱天氣下依然維持高Pn，從而消耗大量光能。C4途徑的進(jìn)化形成機(jī)制目前主要有兩種學(xué)說。其一是環(huán)境學(xué)說，認(rèn)為低CO2濃度和干旱是驅(qū)動C3途徑進(jìn)化為C4途徑的根本動力，為適應(yīng)低CO2濃度，C4植物進(jìn)化出濃縮CO2的維管束“鞘泵”和高親和CO2的磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶（PEP羧化酶）（Christin et al.， 2008;Christin & Osborne， 2014）。PACMAD分支和BOP分支雖然有共同的先祖，但只有前者進(jìn)化出C4光合途徑，其根本原因是環(huán)境（低CO2濃度、高溫、干旱）選擇壓力不同，此外，環(huán)境壓力下基因組中進(jìn)化出一些編碼酶的基因，可能促進(jìn)了C4途徑的形成（Griffiths et al.， 2013）。其二是解剖學(xué)說，認(rèn)為PACMAD分支先祖具有比BOP分支先祖更大的維管束鞘（BS）面積（前者中占比大于15%），更小的BS間距，在低CO2濃度和干旱脅迫發(fā)生時，PACMAD分支BS間距逐漸變小，而BS面積逐漸加大，最終進(jìn)化出C4途徑，BOP分支中BS面積減小是C4途徑分化完成后才發(fā)生的（Christin et al.， 2013）。近年來，該學(xué)說得到越來越多的支持（Lundgren et al.， 2019）。無論是環(huán)境學(xué)說還是解剖學(xué)說，與C3植物相比，C4植物客觀上進(jìn)化出了更加親和CO2的酶系和含葉綠體的“BS泵”， 葉綠體分布格局也出現(xiàn)了明顯的變化。這種變化不但更適應(yīng)低CO2濃度，客觀上也促進(jìn)了更高效的水分運(yùn)輸?；诖耍杏^點(diǎn)認(rèn)為，C4途徑演化的結(jié)果是同時優(yōu)化了碳、水利用效率（Osborne & Sack， 2012）。本研究中，兩種C4植物光合速率和水分利用效率均較高，支持上述觀點(diǎn)。秦茜等（2015）比較7個具有不同抗旱能力的甘蔗品種發(fā)現(xiàn)，抗旱能力強(qiáng)的品種具有更小的脈間距、更大的BS面積和更高的Pn。由此可見，甘蔗中碳、水優(yōu)化利用策略聯(lián)系緊密，炎夏高光高溫條件下這種關(guān)系再次得到體現(xiàn)。葉子飄等（2016）研究發(fā)現(xiàn)，C4玉米和高粱比C3的欒樹和辣椒有更高的水分利用效率，這些結(jié)果同樣也支持上述C4途徑演化中碳、水利用協(xié)同優(yōu)化的觀點(diǎn)。此外，本研究還發(fā)現(xiàn)，C4植物的高WUE與高Φi緊密聯(lián)系。Furbank & Hatch （1987）指出，強(qiáng)光高溫條件下，C4植物BS會滲漏部分CO2到葉肉細(xì)胞中去，從而提高葉肉細(xì)胞的Φi。本研究中，兩種C4植物高WUE極可能也是高碳同化力的一個客觀反映，同時還提高了葉片的Φi，增強(qiáng)葉片弱光利用能力，綜合光適應(yīng)能力更強(qiáng)。

高溫炎熱天氣條件下，C4地毯草葉綠素總含量明顯低于其他三種植物，有助于減少葉片對強(qiáng)光的吸收，這是地生C4植物的一種光適應(yīng)策略。和5月常溫條件（常溫下葉綠素總量為9.8±0.3 mg·g-1）相比較，C4甘蔗葉綠素總含量也降低，葉綠素a/b的比值也略低于常溫條件（常溫下葉綠素a/b值為3.1∶1）。色素含量和色素-蛋白復(fù)合體，尤其是捕光蛋白復(fù)合體有固定化學(xué)計量關(guān)系（Farquhar et al.， 1982），色素含量的降低是葉綠體內(nèi)部結(jié)構(gòu)和功能調(diào)節(jié)的一種反映，有助于防止光氧化和光漂白（Powles， 1984; Niyogi et al.， 2001）。本研究還發(fā)現(xiàn)，Chla/Chlb和Pn呈顯著的正相關(guān)關(guān)系，表明Chla/Chlb比值的變化直接影響光合碳同化能力。

逆境脅迫下，通過維持高Pn消耗光能的策略在部分C3植物，如紅樹（朱俊杰和曹坤芳，2018）、冬小麥（Savitch et al.， 2002）等植物上也有報道。本研究中，處于禾本科進(jìn)化樹PACMAD分支較高位置蘆竹亞科的C3蘆葦，和該分支基群系黍亞科的兩種C4植物類似，也通過維持較高的Pn消耗大量光能，并且，蘆葦同樣具有較高的WUE和Φi。龔春梅等（2007）發(fā)現(xiàn)，在干旱脅迫下部分蘆葦會出現(xiàn)由C3向C4途徑的轉(zhuǎn)化，這種光合途徑轉(zhuǎn)化現(xiàn)象在C4植物不同亞型間也有報道（Wang et al.， 2014），被子植物C4途徑的形成至少經(jīng)歷了64次獨(dú)立進(jìn)化（Hibberd & Quick， 2002），禾本科植物中則至少有22～24次獨(dú)立進(jìn)化（GPWG Ⅱ et al.， 2012），逆境下光合途徑轉(zhuǎn)化的現(xiàn)象與此有關(guān)。

高溫濕熱天氣下，蘆葦利用類胡蘿卜素防御光抑制也是一種光能利用策略。相比于其他三種植物，蘆葦葉黃質(zhì)和新黃質(zhì)含量均較高，葉黃素循環(huán)庫容也較高。這些類胡蘿卜素同處于一個代謝體系中，葉黃素循環(huán)色素可以轉(zhuǎn)換為新黃質(zhì)，其前體物質(zhì)也可以轉(zhuǎn)換為葉黃質(zhì)（Lu & Li， 2008），類胡蘿卜素總體較高表明該代謝途徑活躍。葉黃素循環(huán)的光保護(hù)作用機(jī)制有玉米黃質(zhì)直接淬滅激發(fā)態(tài)葉綠素假說（Chow， 1994）和PS Ⅱ色素捕光蛋白復(fù)合體聚集利于葉綠素?zé)晒夥谴銣缂僬f（Horton et al.， 1996）。從葉黃素循環(huán)色素中午DPS看，蘆葦處于中等水平，正午DPS和 NPQ顯著線性正相關(guān)，表明葉黃素循環(huán)實(shí)質(zhì)上起到了光保護(hù)作用，支持色素捕光蛋白復(fù)合體聚集淬滅假說。

佛肚竹位于禾本科系統(tǒng)樹BOP分支的較高位，與兩種C4植物相比，在炎夏伏天固碳能力及水分利用率均較低，量子效率也較低，但其葉黃素循環(huán)色素庫容最高。其光能利用策略最明顯的特征是借助類胡蘿卜素與NPQ偶聯(lián)方式耗散多余光能。孫化雨等（2015）和婁永峰（2016）在毛竹中也證實(shí)了葉黃素循環(huán)偶聯(lián)NPQ的光抑制防御策略。

3.2 炎夏伏天光能利用策略與生態(tài)分布和生活型選擇的關(guān)系分析

本研究中，南亞熱帶地區(qū)兩種C4禾本科植物是旱生生態(tài)型，兩種C3植物是濕生生態(tài)型。從演化角度分析，兩種C4植物特殊的葉片結(jié)構(gòu)和酶系使它們在適應(yīng)旱生生境方面優(yōu)勢明顯。野生甘蔗和栽培甘蔗幾乎遍布整個南亞帶氣候區(qū)，是典型的拓荒先鋒植物。C3蘆葦在南亞熱帶地區(qū)分布范圍明顯小于甘蔗，主要分布在河灘、水塘等潮濕環(huán)境，部分蘆葦也能分布到較干旱的灘涂和干涸的河灘，其較強(qiáng)的碳同化能力及通過調(diào)配類胡蘿卜素耗散光能的機(jī)制起了保障作用。至于這些旱生地段的蘆葦是否演化出C4光合途徑有待進(jìn)一步確認(rèn)。佛肚竹光合能力較弱，水分利用效率低，主要通過色素調(diào)配應(yīng)對高溫強(qiáng)光脅迫，而色素底物主要來自光合產(chǎn)物，這種生理特性限制了它們的分布范圍。和前述三種植物相比，其分布范圍更狹小，主要散布于相對濕度較大的水塘、溝渠邊上，并且營叢生生活。

從生活型分析，地毯草是典型的地面芽多年生草本植物，其他三種植物是高位芽多年生草本植物。在自然條件下，地面芽植物很難保證其上方?jīng)]有其他植物遮蓋，因此，其生態(tài)策略偏向于陰生。雖然地毯草進(jìn)化出C4光合途徑，但其光能利用策略相對保守，體現(xiàn)在：第一，其PS Ⅱ總能量耗散中Y（NO）比例幾乎是其他三種植物的2倍，PS I總能量耗散中Y（ND）+Y（NA）的和也明顯高于其他三種植物;第二，Gs、Tr相對較低;第三，類胡蘿卜素和葉綠素含量均顯著低于其他三植物，在高溫炎熱環(huán)境下除了維持一定的Pn外，也通過大幅提高DPS來加強(qiáng)熱耗散。研究小組觀察到地毯草在低溫條件下合成大量的花青素（待發(fā)表數(shù)據(jù)）作為臨時光保護(hù)物質(zhì)，其他三種植物則較少有這種次生代謝，也從一個側(cè)面反映出其光能利用機(jī)制的保守性。

4 結(jié)論

總之，南亞熱帶地區(qū)炎夏伏天高熱天氣條件下， C4甘蔗通過高光合速率消耗大量光能;C4地毯草通過較高碳同化并結(jié)合較高DPS加強(qiáng)熱耗散;C3蘆葦既有類似C4植物的高固碳和高水分利用效率，也通過類胡蘿卜素耦合NPQ耗散部分光能;C3的佛肚竹主要依靠類胡蘿卜素耦合NPQ耗散多余光能。這些植物光能利用策略與它們的生態(tài)分布和生活型選擇密切關(guān)聯(lián)。

參考文獻(xiàn)：

ACEBRON K， MATSUBARA S， JEDMOWSKI C， et al.， 2020. Diurnal dynamics of nonphotochemical quenching in Arabidopsis npq mutants assessed by solar-induced fluorescence and reflectance measurements in the field[J]. New Phytol， 229（4）： 2104-2119.

ASADA K， 1999. The water-water cycle in chloroplasts： Scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons[J]. Ann Rev Plant Physiol， 50（1）： 601-639.

CHEN MD， ZHU HS， WANG B， et al.， 2016. Analysis of xanthophyll cycle components in strawberry leaves by ultra-high performance liquid chromatography[J]. Chin J Trop Crops， 37（9）： 1841-1847. [陳敏氡，朱海生，王彬，等， 2016. 草莓葉葉黃素循環(huán)組分超高效液相色譜分析[J]. 熱帶作物學(xué)報， 37（9）： 1841-1847.]

CHOW WS， 1994. Photoprotection and photoinhibition[M]// BITTAR EE. Advances in molecular and cell biology. Greenwich： Elsevier： 151-196.

CHRISTIN PA， BESNARD G， SAMARITANI E， et al.， 2008. Oligocene CO2 decline promoted C4 photosynthesis in grasses[J]. Curr Biol， 18（1）： 37-43.

CHRISTIN PA， OSBORNE CP， 2014. The evolutionary ecology of C4 plants[J]. New Phytol， 204（4）： 765-781.

CHRISTIN PA， OSBORNE CP， CHATELET DS， et al.， 2013. Anatomical enablers and the evolution of C4 photosynthesis in grasses[J]. Proc Natl Acad Sci USA， 110（4）： 1381-1386.

COTTON JL， WYSOCKI WP， CLARK LG， et al.， 2015. Resolving deep relationships of PACMAD grasses： A phylogenomic approach[J]. BMC Plant Biol， 15（1）： 178.

EDWARDS EJ， OSBORNE CP， STRMBERG CAE， et al.， 2010. The origins of C4 grasslands： Integrating evolutionary and ecosystem science[J]. Science， 328（5978）： 587-591.

FURBANK RT， HATCH MD， 1987. The size and composition of the inorganic carbon pool in bundle-sheath cells[J]. Plant Physiol， 85（4）： 958-964.

GONG CM， 2007. Studies on the adaptive change mechanism of photosynthetic carbon assimilation pathway in plants under water gradient in arid regions[D]. Lanzhou： Lanzhou University： 32-35. [龔春梅， 2007. 干旱地區(qū)水分梯度下植物光合碳同化途徑適應(yīng)性變化機(jī)制研究[D]. 蘭州： 蘭州大學(xué)： 32-35.]

GRASS PHYLOGENY WORKING GROUP I， BARKER NP， CLARK LG， et al.， 2001. Phylogeny and subfamilial classification of the grasses （Poaceae）[J]. Ann Mo Bot Gard， 88（3）： 373-457.

GRASS PHYLOGENY WORKING GROUP II， ALISCIONI S， BELL HL， et al.， 2012. New grass phylogeny resolves deep evolutionary relationships and discovers C4 origins[J]. New Phytol， 193（2）： 304-312.

GRIFFITHS H， WELLER G， TOY LFM， et al.， 2013. You’re so vein： Bundle sheath physiology， phylogeny and evolution in C3 and C4 plants[J]. Plant Cell Environ， 36（2）： 249-261.

HIBBERD JM， QUICK WP， 2002. Characteristics of C4 photosynthesis in stems and petioles of C3 flowering plants[J]. Nature， 415（6870）： 451-454.

HOLT NE， ZIGMANTAS D， VALKUNASL， et al.， 2005. Carotenoid cation formation and the regulation of photosynthetic light harvesting[J]. Science， 307（5708）： 433-436.

HORTON P， RUBAN AV， WALTERS RG， 1996. Regulation of light harvesting in green plants[J]. Ann Rev Plant Physiol， 47（1）： 655-684.

LI XP， BJRKMAN O， SHIH C， et al.， 2000. A pigment-binding protein essential for regulation of photosynthetic light harvesting[J]. Nature， 403（6768）： 391-395.

LLOYD J， FARQUHAR GD， 1994. 13C Discrimination during CO assimilation by the terrestrial biosphere[J]. Oecologia， 99（3-4）： 201-215.

LOU YF， 2016. Study on light protection and related gene function of Phyllostachys pubescens [D]. Beijing： Chinese Academy of Forestry Sciences： 97-108. [婁永峰， 2016. 毛竹光保護(hù)及相關(guān)基因功能研究[D]. 北京： 中國林業(yè)科學(xué)研究院： 97-108.]

LU S， LI L， 2008. Carotenoid metabolism： biosynthesis， regulation， and beyond[J]. J Integr Plant Biol， 50（7）： 778-785.

LUNDGREN MR， DUNNING LT， OLOFSSON JK， et al.， 2019. C4 anatomy can evolve via a single developmental change[J]. Ecol Lett， 22（2）： 302-312.

MATSUBARA S， CHOW WS， 2004. Populations of photoinactivated photosystem II characterized by chlorophyll fluorescence lifetime in vivo[J]. Proc Natl Acad Sci USA， 101（52）：18234-18239.

NIXON PJ， RICH PR， 2007. Chlororespiratory pathways and their physiological significance[M]// WISE RR， HOOBER JK. The structure and function of plastids： Advances in photosynthesis and respiration （23）. Dordrecht： Springer：237-251.

NIYOGI KK， BJRKMAN O， GROSSMAN AR， 1998. Arabidopsis mutants define a central role for the xanthophyll cycle in the regulation of photosynthetic energy conversion[J]. Plant Cell， 10（7）： 1121-1134.

NIYOGI KK， SHIH C， CHOW WS， et al.， 2001. Photoprotection in a zeaxanthin- and lutein-deficient double mutant of Arabidopsis[J]. Photosynth Res， 67（1-2）： 139-145.

ORT DR， BAKER NR， 2002. A photoprotective role for O2 as an alternative electron sink in photosynthesis？[J]. Curr Opin Plant Biol， 5（3）： 193-198.

POWLES SB， 1984. Photoinhibition of photosynthesis induced by visible light[J]. Ann Rev Plant Biol， 35（1）： 15-44.

QIN X， ZHU JJ， GUAN XY， et al.， 2017. The correlations of leaf anatomical characteristics with photosynthetic capacity and drought tolerance in seven sugarcane cultivars[J]. J Plant Physiol，? 53（4）： 705-712.[秦茜， 朱俊杰， 關(guān)心怡， 等， 2017. 七個甘蔗品種葉片解剖結(jié)構(gòu)特征與光合能力和耐旱性的關(guān)聯(lián)[J]. 植物生理學(xué)報，? 53（4）： 705-712.]

RAVEN JA， 2020. Chloride involvement in the synthesis， functioning and repair of the photosynthetic apparatus in vivo[J]. New Phytol， 227（2）： 334-342.

SAGE RF， 2016. A portrait of the C4 photosynthetic family on the 50th anniversary of its discovery： species number， evolutionary lineages， and hall of fame[J]. J Exp Bot， 67（14）： 4039-4056.

SAVITCH LV， LEONARDOS ED， KROLM， et al.， 2002. Two different strategies for light utilization in photosynthesis in relation to growth and cold acclimation[J]. Plant Cell Environ， 25（6）： 761-771.

SORENG RJ， PETERSON PM， ROMASCHENKO K， et al.， 2015. A worldwide phylogenetic classification of the Poaceae （Gramineae）[J]. J Syst Evol， 53（2）： 117-137.

SUN HY， CHEN Y， ZHAO HS， et al.， 2015. Molecular characteristics and functional analysis of β-carotene hydroxylase gene from Phyllostachys edulis[J]. Sci Silv Sin， 51（10）： 53-58.[孫化雨， 陳穎， 趙韓生， 等， 2015. 毛竹β-胡蘿卜素羥化酶基因的分子特征及其功能[J]. 林業(yè)科學(xué)， 51（10）： 53-58.]

YE ZP， YANG XL， KANG HJ， 2016. Comparison of light-use and water-use efficiency for C3 and C4 species[J]. Acta Agric Zhejiang， 28（11）： 1867-1873.[葉子飄， 楊小龍， 康華靖， 2016. C3和C4植物光能利用效率和水分利用效率的比較研究[J]. 浙江農(nóng)業(yè)學(xué)報， 28（11）： 1867-1873.]

YE ZP， YU Q， 2008. A coupled model of stomatal conductance and photosynthesis for winter wheat[J]. Photosynthetica， 46（4）： 637-640.

ZHU JJ， 2007. Physiological and ecological mechanism of plant light protection and antioxidant protection in Yuanjiang dry and hot valley[D]. Xishuangbanna： Xishuangbanna Tropical Botanical Garden， Chinese Academy of Sciences： 87-93. [朱俊杰， 2007. 元江干熱河谷植物光保護(hù)和抗氧化保護(hù)生理生態(tài)機(jī)制[D]. 西雙版納： 中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園： 87-93.]

ZHU JJ， CAO KF， 2018. Some special phenomena of photosynthesis in mangrove plants[G]. Kunming： Collection of abstracts from papers presented at the 85th Annual Meeting of the National Botany Society （1993-2018）. [朱俊杰， 曹坤芳， 2018. 紅樹植物光合作用的一些特殊現(xiàn)象[G]. 昆明： 中國植物學(xué)會八十五周年學(xué)術(shù)年會論文摘要匯編（1993-2018）.]

（責(zé)任編輯 周翠鳴）

收稿日期：2021-03-27

基金項(xiàng)目：國家自然科學(xué)基金（31460102）[Supported by National Natural Science Foundation of China （31460102）]。

第一作者： 張雅芳（1996-），碩士研究生，研究方向?yàn)橹参锕夂仙砩鷳B(tài)，（E-mail）314794036@qq.com。

通信作者：朱俊杰，博士，副教授，研究方向?yàn)橹参锕夂仙砩鷳B(tài)，（E-mail）20150067@gxu.edu.cn。