有氧運動對記憶的影響及其神經(jīng)生物學機制*

柯金宏 汪 波

有氧運動對記憶的影響及其神經(jīng)生物學機制*

柯金宏 汪 波

(中央財經(jīng)大學社會與心理學院, 北京 100081)

有氧運動是氧氣充足時運用大型肌肉群進行有節(jié)奏的持續(xù)運動。有氧運動可以加快工作記憶任務(wù)中的反應速度; 在記憶編碼前和記憶鞏固階段進行高強度有氧運動有助于提升情景記憶; 高強度有氧運動可以促進內(nèi)隱記憶。有氧運動可以促進神經(jīng)營養(yǎng)因子的產(chǎn)生, 引起長時程增強, 激活海馬等與記憶相關(guān)的腦區(qū)并促進神經(jīng)元再生。未來可探究有氧運動開始和持續(xù)時間的影響、有氧運動強度和認知參與的影響、有氧運動對不同年齡性別群體的影響以及腦源性神經(jīng)營養(yǎng)因子的中介作用, 從而深入揭示有氧運動對記憶的影響及其神經(jīng)生物學機制。

有氧運動, 記憶, 神經(jīng)生物學機制

有氧運動是一種在氧氣充足的情況下, 運用大型肌肉群進行有節(jié)奏的持續(xù)運動。心率儲備(heart rate reserve, HRR)和攝氧量儲備(oxygen uptake reserve, VO2R)常作為衡量有氧運動強度的指標, 低強度為30%至39% HRR或VO2R, 中強度為40%至59% HRR或VO2R, 高強度為60%至89% HRR或VO2R (American College of Sports Medicine, 2016)。有氧運動的形式多種多樣。在室內(nèi)可借助跳繩、固定式單車、跑步機等器材進行有氧運動; 在室外可通過健步走、跑步、輪滑、騎單車、游泳等方式進行有氧運動(American Heart Association, 2018)。

有氧運動有助于提升記憶, 緩解因壓力(Loprinzi & Frith, 2019b)、高熱量飲食(Loprinzi, Ponce, et al., 2019)、高血壓(陳靜等, 2020)以及毒品成癮(李夏雯等, 2019, 11月)等誘發(fā)的記憶損傷。但是, 因為時間少和場地不足, 我國仍有超過一半的成年人幾乎沒有體育鍛煉(國家體育總局, 2015)。研究發(fā)現(xiàn), 兒童久坐行為和工作記憶的下降呈正相關(guān)(Lopez-Vicente et al., 2017)。缺乏有氧運動可能對國民的記憶產(chǎn)生不良影響。

本文將從有氧運動對不同類型記憶的影響著手, 分別闡述有氧運動對工作記憶、情景記憶和內(nèi)隱記憶的影響, 同時指出對有氧運動與記憶的關(guān)系的多個調(diào)節(jié)變量。本文還將從腦源性神經(jīng)營養(yǎng)因子、海馬等方面闡述有氧運動影響記憶的神經(jīng)生物學機制。最后提出未來可探究記憶類型、有氧運動開始和持續(xù)時間、有氧運動強度和認知參與、以及性別年齡的調(diào)節(jié)作用, 并進一步探究腦源性神經(jīng)營養(yǎng)因子的中介作用, 從而揭示有氧運動對記憶產(chǎn)生影響的神經(jīng)生物學機制。

1 有氧運動對不同類型記憶的影響

根據(jù)保持時間的長短, 可將記憶分為短時記憶和長時記憶(Atkinson & Shiffrin, 1968)。工作記憶的概念從短時記憶發(fā)展而來。根據(jù)Baddeley和Hitch (1974)提出的工作記憶模型, 工作記憶具有多個子系統(tǒng), 由一個中樞系統(tǒng)控制語音環(huán)和視覺空間板的記憶信息。根據(jù)多重記憶模型, 長時記憶可以分為語義記憶、情景記憶和程序性記憶(Tulving, 1985)。程序性記憶是內(nèi)隱記憶的一種, 除此之外內(nèi)隱記憶還包括啟動和經(jīng)典條件反射(Goldstein, 2018)。工作記憶、情景記憶和內(nèi)隱記憶是有氧運動與記憶研究中受到廣泛關(guān)注的三種記憶。越來越多的證據(jù)表明, 有氧運動對這三種記憶有不同的影響。

1.1 對工作記憶的影響

元分析發(fā)現(xiàn), 有2/3的研究表明有氧運動對工作記憶有顯著的促進作用(Rathore & Lom, 2017), 其中多數(shù)研究發(fā)現(xiàn)可以提升記憶廣度任務(wù)中正確回憶數(shù)字或字母的個數(shù)(Albinet et al., 2016; Basso et al., 2015; Budde et al., 2010; Chang et al., 2011; Fisher et al., 2011), 少數(shù)研究發(fā)現(xiàn)可以縮短反應時(Chen et al., 2014; Hogan et al., 2013)。在一個研究中, 老年人早晨進行30分鐘, 強度為65%至75%最大心率(maximum heart rate, HRmax)的步行, 接著每隔30分鐘久坐后再次起身步行, 比一直久坐的老年人在記憶廣度任務(wù)中正確率更高(Wheeler et al., 2020)。

研究常用n-back任務(wù)測量工作記憶, 連續(xù)呈現(xiàn)刺激時, 被試判斷當前刺激是否與之前第n個刺激相同。人們在進行工作記憶任務(wù)時存在速度和準確性的權(quán)衡。早期的元分析發(fā)現(xiàn), 有氧運動可以大幅提高工作記憶任務(wù)中的反應速度, 但對準確率有小到中等程度的不利影響(Mcmorris et al., 2011)。運用事件相關(guān)電位技術(shù)可以在時間維度上發(fā)現(xiàn)細微的變化。相比于坐著休息的被試, 使用固定式自行車和跑步機進行有氧運動的被試在視覺工作記憶任務(wù)中表現(xiàn)更好, 加工速度更快; 在電生理數(shù)據(jù)結(jié)果上, 有氧運動被試比休息被試的刺激鎖定偏側(cè)預備電位(stimulus-locked lateralized readiness potential, sLRP)更早出現(xiàn), 而且sLRP和反應鎖定偏側(cè)預備電位(response- locked lateralized readiness potential, rLRP)的振幅更大(Dodwell et al., 2019)。

低強度有氧運動更有利于工作記憶。存在一種假設(shè), 在記憶編碼期間, 高強度有氧運動導致認知資源分配到其他任務(wù), 從而損害工作記憶(Dietrich, 2006)。有實驗結(jié)果支持這個假設(shè)。單次高強度(80% HRR)有氧運動降低工作記憶任務(wù)的正確率, 但單次低強度(30% HRR)和中強度(50% HRR)有氧運動沒有影響(Loprinzi, Day, et al., 2019)。對于兒童, 強度小于70% HRmax的有氧運動可以提升工作記憶能力和工作記憶刷新功能, 而高強度有氧運動(70%至80% HRmax或75%至85%最大攝氧量, maximal oxygen uptake, VO2max)則沒有影響(董俊, 2018; 解超, 2020)。對于大學生被試, 發(fā)生在記憶編碼過程中的高強度有氧運動(70%～85% HRmax)不利于工作記憶(Loprinzi, 2018), 這可能是由于單次高強度有氧運動會產(chǎn)生神經(jīng)信號噪音(Kashihara et al., 2009)。

有氧運動所需的認知參與程度對工作記憶有積極影響。當環(huán)境不可預測時, 人們需要更多的認知參與, 此時進行的有氧運動稱為開放性有氧運動(如乒乓球、羽毛球等); 而認知參與較低, 對體能和心肺功能需求相對較高的有氧運動稱為閉鎖性有氧運動(如跑步和游泳) (郭瑋等, 2019)。有行為實驗表明, 打排球比跑步更能提升工作記憶的正確率(Zach & Shalom, 2016)。另外一個研究也表明, 在視空間信息干擾任務(wù)中, 有干擾條件下開放性有氧運動老年人的正確率顯著高于閉鎖性有氧運動組和久坐組(郭瑋等, 2019)。因此, 更高認知參與程度的有氧運動更有利于提升工作記憶。

1.2 對情景記憶的影響

情景記憶是有關(guān)特定時空環(huán)境下個體經(jīng)歷的記憶(Tulving, 1972)。研究可以用自由回憶或再認的形式測量情景記憶。自由回憶是被試首先學習一個詞匯列表, 延遲一段時間后不憑借任何線索對學習過的詞匯列表進行回憶, 而再認則是學習過一個舊的詞表之后, 混入新詞匯, 要求被試判斷詞匯是學過的舊詞還是新詞。

發(fā)生在記憶編碼, 記憶鞏固和記憶提取等不同階段的有氧運動對情景記憶存在不同影響。實驗表明, 記憶編碼前進行15分鐘步行比記憶鞏固階段步行的效果更好(Haynes et al., 2019)。在記憶鞏固階段進行有氧運動也有利于減少錯誤記憶的發(fā)生, 但還需要更強有力的證據(jù)(Loprinzi, Lovorn, et al., 2019)。元分析也支持上述結(jié)果, 在編碼前有氧運動促進情景記憶, 編碼時有氧運動損害情景記憶, 記憶鞏固的早期和晚期進行有氧運動可以促進情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019)。

現(xiàn)有研究不僅僅局限于探究單次有氧運動開始時間的影響, 也有多個研究考察在編碼和提取階段均開始有氧運動是否更能促進情景記憶。前人研究發(fā)現(xiàn), 編碼和提取所處的狀態(tài)或環(huán)境相同, 更有利于記憶的提取, 這被稱為編碼特異性(Encoding Specificity) (Tulving & Thomson, 1973)。有研究表明, 記憶編碼前和記憶鞏固階段均進行有氧運動, 和只在記憶編碼前進行有氧運動的效果沒有差異(Loprinzi, Chism, et al., 2019)。該研究的缺點在于沒有設(shè)置休息組。另一個研究具有相容兩組(編碼時和提取時分別為休息?休息或運動?運動)和不相容兩組(休息?運動或運動?休息), 發(fā)現(xiàn)相容的狀態(tài)下記憶效果更好, 支持編碼特異性, 但是休息?休息組的成績與運動?運動組的成績沒有顯著差異(Yanes et al., 2019)。在記憶編碼時進行有氧運動, 記憶提取時的狀態(tài)(休息)與編碼時的狀態(tài)(有氧運動)往往不相同, 因此這可能也是編碼時進行有氧運動不利于提升記憶的原因之一。

只有一個運動階段(session)的運動稱為單次運動, 長期運動指有多個階段的運動(Rathore & Lom, 2017)。與單次有氧運動相比, 長期有氧運動更有利于提升情景記憶。在一項研究中, 75名健康年輕成人被隨機分配到4組(4周有氧運動且最后1天運動、4周有氧運動且最后1天不運動、只在最后1天有氧運動、完全不運動)。有氧運動內(nèi)容是每周4次30分鐘以上的健步走。結(jié)果表明, 僅在4周有氧運動且最后1天運動條件下, 物體再認記憶提升, 其他3個條件下被試的記憶下降(Hopkins et al., 2012), 這表明一旦終止長期有氧運動, 對記憶的促進作用也隨之消失。

高強度有氧運動更有利于情景記憶。在記憶編碼前和記憶鞏固階段進行強度高于76% HRmax有氧運動比低于76% HRmax更能提升情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019)。對于20多歲的年輕人, 進行強度為65%～75% HRmax的有氧運動對情景記憶的促進效果最佳(Pyke et al., 2020)。

步行和跑步對情景記憶沒有顯著影響, 而騎行對情景記憶有促進作用(Loprinzi, Blough, et al., 2019), 這可能由于跑步過程中更需要注意平衡和上下肢協(xié)調(diào), 進行垂直位移, 進而身體內(nèi)部產(chǎn)生更多的噪音干擾(張斌, 劉瑩, 2019)。

前人研究發(fā)現(xiàn), 情緒對記憶鞏固具有一定影響, 誘發(fā)悲傷比誘發(fā)憤怒導致更好的詞匯再認成績(Wang, 2021)。有氧運動和情緒可能具有協(xié)同作用, 影響創(chuàng)傷性刺激記憶, 這對恐懼記憶調(diào)節(jié)和焦慮癥的治療有實際意義(Keyan & Bryant, 2019)。有研究發(fā)現(xiàn), 觀看車禍影片后進行10分鐘步行的被試比觀看影片后休息的被試報告了更多的侵入性記憶(Keyan & Bryant, 2017)。Jentsch和Wolf (2020)探究有氧運動、性別對情緒記憶的復雜交互作用。他們發(fā)現(xiàn), 針對負性圖片, 有氧運動促進了女性被試的記憶, 但對男性被試的記憶沒有顯著影響; 針對正性圖片, 有氧運動促進了男性被試的記憶, 但對女性被試的記憶沒有顯著影響。由此可見, 有氧運動對情景記憶鞏固的影響依賴于學習材料的情緒特性和性別。

1.3 對內(nèi)隱記憶的影響

內(nèi)隱記憶是先前經(jīng)驗對當前活動的無意識的影響(Schacter, 1987)。內(nèi)隱記憶和外顯記憶是兩套相對的記憶系統(tǒng), 有氧運動對外顯記憶和內(nèi)隱記憶存在不同的影響。有研究發(fā)現(xiàn), 有氧運動和外顯記憶呈正相關(guān), 而與內(nèi)隱概率序列學習呈負相關(guān), 這對于女性更加明顯(Stillman et al., 2016)。但是Eich和Metcalfe (2009)卻發(fā)現(xiàn), 馬拉松對外顯記憶有負面影響, 但有助于提升內(nèi)隱記憶。啟動和經(jīng)典條件反射均屬于內(nèi)隱記憶(Goldstein, 2018)。動作記憶編碼階段中及編碼階段后既有外顯、也有內(nèi)隱的成分(Kantak et al., 2012), 但外顯的動作技能學習依賴于工作記憶, 而獨立于工作記憶的部分為內(nèi)隱的動作技能學習(Jongbloed-Pereboom et al., 2017)。

在實驗室研究中, 一般采用視覺運動精度跟蹤任務(wù)進行測量, 即使用操縱桿控制屏幕光標快速移動到不斷變化的指定目標位置(Mang et al., 2014)。一項研究以學齡兒童為被試, 采用視覺運動精度跟蹤任務(wù), 考察了記憶鞏固階段跑步對動作記憶的影響, 發(fā)現(xiàn)即時測試中跑步組的成績低于休息組, 但7天后的測試中跑步組的成績高于休息組(Lundbye-Jensen et al., 2017)。在另一項研究中, 相比于不運動的兒童, 進行單次短時間和單次長時間有氧運動之后的兒童在旋轉(zhuǎn)視覺運動適應任務(wù)中的表現(xiàn)更好, 動作記憶保持時間更長(Angulo-Barroso et al., 2019)。因此在記憶編碼前和記憶鞏固階段進行有氧運動, 均有助于促進內(nèi)隱記憶, 使兒童習得新的運動技能。近期元分析發(fā)現(xiàn), 單次有氧運動對動作記憶的鞏固有顯著促進作用, 但效應量較小(Wanner, Cheng, et al., 2020)。

單次和長期有氧運動均能促進動作記憶, 不過迄今為止只有極少數(shù)研究對長期有氧運動對動作記憶影響進行探究。在一項研究中, 38名慢性中風幸存者被隨機分配到固定式單車有氧運動組或伸展運動組, 進行為期8周, 每周3次, 每次45分鐘, 強度為70% HRmax的運動, 運動后用序列反應時任務(wù)即時測驗。結(jié)果表明, 有氧運動組成績顯著高于伸展運動組, 但是在運動結(jié)束后的第8周進行延遲測驗, 結(jié)果沒有顯著差異(Quaney et al., 2009)。這表明長期有氧運動對動作記憶存在相對短暫的積極影響。最新研究發(fā)現(xiàn), 進行2周自行車有氧運動的健康年輕被試比沒有運動的被試可以更快速地學習動態(tài)平衡任務(wù)(Lehmann et al., 2020)。

高強度(>80%最大功率輸出maximal power output, Wmax, 基本單位瓦特Watt, W)有氧運動可以促進動作記憶的鞏固, 而強度為40%～79% Wmax的有氧運動對動作記憶鞏固沒有顯著影響(Wanner, Cheng, et al., 2020)。但是, 由于肌肉群均參與有氧運動和動作記憶任務(wù), 高強度有氧運動可能導致疲勞或干擾效應, 這將使有氧運動強度的調(diào)節(jié)效應消失(Wanner, Müller, et al., 2020)。最新研究發(fā)現(xiàn), 分別進行17分鐘強度為60%～90% Wmax、25%～45% Wmax、和25 W自行車騎行后, 復雜動作記憶任務(wù)的表現(xiàn)沒有顯著差異(Wanner, Müller, et al., 2020)。因此, 探究高強度有氧運動的影響, 需要排除被試的認知資源超負荷和肌肉疲勞干擾因素。

經(jīng)典條件反射和啟動也屬于內(nèi)隱記憶。經(jīng)典條件反射是指當中性刺激與無條件刺激多次聯(lián)結(jié)后, 單獨呈現(xiàn)中性刺激也會引發(fā)類似無條件反射的條件反射(Goldstein, 2018)。目前, 大部分動物研究考察小鼠跑步后的條件反射。有研究表明, 2至8周的跑步可以增強小鼠的恐懼條件反射(Loprinzi & Edwards, 2018)。另一項研究將聲調(diào)這種中性刺激和電擊聯(lián)結(jié), 隨后單獨呈現(xiàn)聲調(diào)并測量條件反射, 結(jié)果表明, 單次60分鐘的高強度跑步損害了小鼠的聲調(diào)恐懼條件反射(Aguiar et al., 2010)。因此, 有氧運動對條件反射的影響可能取決于有氧運動的持續(xù)時間。

啟動指某個啟動刺激的出現(xiàn)影響了對隨后測試刺激的反應, 比如在詞干補全任務(wù)中, 啟動刺激parrot會使人們補全詞干par__時更可能填寫(Goldstein, 2018)。只有一個研究探究了單次有氧運動對啟動的影響。Eich和Metcalfe (2009)發(fā)現(xiàn), 與休息組被試相比, 完成馬拉松的運動員們在詞干補全任務(wù)上表現(xiàn)更優(yōu)秀。

1.4 對三種記憶影響的比較

研究發(fā)現(xiàn)長期有氧運動有利于工作記憶和情景記憶, 而單次有氧運動則沒有顯著影響(Hopkins et al., 2012; Rathore & Lom, 2017)。對于動作記憶, 現(xiàn)有研究表明單次和長期有氧運動均能促進動作記憶(Lehmann et al., 2020; Wanner, Cheng, et al., 2020), 但尚未有研究直接比較單次和長期有氧運動的影響。除此之外, 單次有氧運動可以促進啟動效應(Eich & Metcalfe, 2009), 而沒有研究探討長期有氧運動對啟動的影響。

有氧運動強度對三種記憶的影響具有差異。高強度有氧運動(大于70% HRmax)不利于工作記憶(Loprinzi, 2018), 中強度有氧運動(40%至59% HRmax)對工作記憶的促進作用最大(Roig et al., 2013)。但高強度有氧運動(大于76% HRmax)更能提升情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019)。高強度有氧運動(大于80% HRmax)也可以促進內(nèi)隱記憶(Wanner, Cheng, et al., 2020), 但可能導致疲勞或干擾效應(Wanner, Müller, et al., 2020)。

對于有氧運動種類, 開放性有氧運動(如排球)比閉鎖性有氧運動(如跑步)更能促進工作記憶(郭瑋等, 2019; Zach & Shalom, 2016), 自行車有氧運動對情景記憶有促進作用, 而跑步對情景記憶幾乎沒有影響(Loprinzi, Blough, et al., 2019)。自行車有氧運動有利于動作記憶(Quaney et al., 2009)。

有氧運動開始于記憶的某一階段, 該因素對三種記憶的影響存在共性。在記憶任務(wù)編碼之前進行有氧運動對工作記憶(Loprinzi, 2018)、情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019)和內(nèi)隱記憶(Angulo-Barroso et al., 2019)均有促進作用。在記憶編碼階段中進行有氧運動會損害工作記憶(Loprinzi, 2018)和情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019), 進行高強度有氧運動的損害作用更大(Crawford et al., 2021)。在記憶鞏固階段進行有氧運動可以促進情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019)和內(nèi)隱記憶(Lundbye-Jensen et al., 2017)。由于工作記憶的記憶鞏固階段較短(約為500到2000毫秒) (Ricker et al., 2018), 難以探究在工作記憶鞏固階段進行有氧運動的影響。除此之外, 目前尚未有人探究在記憶編碼中進行有氧運動對內(nèi)隱記憶有何影響。

從總體上看, 有氧運動對三種記憶均有某種程度的促進作用, 但受到記憶種類、有氧運動持續(xù)時間、有氧運動強度, 和有氧運動發(fā)生在記憶任務(wù)階段的影響, 如表1所示。

表1 有氧運動對工作記憶、情景記憶和內(nèi)隱記憶的影響及其調(diào)節(jié)變量

注：“↑”表示對記憶有顯著的促進作用, “↓”表示對記憶有顯著的損害作用, “—”表示對記憶的影響不顯著。由于工作記憶的記憶鞏固階段較短(約為500到2000 ms) (Ricker et al., 2018), 難以探究在工作記憶鞏固階段進行有氧運動的影響; 除此之外, 目前尚未有人探究在記憶編碼中進行有氧運動對內(nèi)隱記憶有何影響, 因此這兩個地方用空格表示。

2 有氧運動影響記憶的神經(jīng)生物學機制

Stillman等(2020)指出, 有氧運動可能通過多個層次影響腦和認知：分子和細胞、腦結(jié)構(gòu)與功能, 以及心理狀態(tài)和行為(比如睡眠)。下文從分子層面和海馬結(jié)構(gòu)闡述有氧運動對記憶的影響機制。

2.1 對腦源性神經(jīng)營養(yǎng)因子的影響

有氧運動可以調(diào)節(jié)與記憶相關(guān)的激素、促進腦源性神經(jīng)營養(yǎng)因子(brain-derived neurotrophic factor, BDNF)的產(chǎn)生, 改變膜受體表達、移位, 激活數(shù)條通路, 進而改變突觸的可塑性, 促進記憶(Loprinzi & Frith, 2019a)。小鼠研究表明, 肌肉在有氧運動過程中釋放的乳酸代謝物穿過血腦屏障, 并在海馬體中誘導BDNF的表達(El Hayek et al., 2019), 與此同時促進鳶尾素(irisin, 是纖維結(jié)合蛋白Ⅲ型結(jié)構(gòu)域片段)的合成, 這也有利于促進BDNF的表達(Lourenco et al., 2019)。除此之外, FNDC5/irisin刺激了小鼠和人腦切片中的cAMP/ PKA/CREB通路, 是體育鍛煉對阿爾茨海默癥患者神經(jīng)保護作用的潛在機制, 但是FNDC5/ irisin是否中介有氧運動對神經(jīng)系統(tǒng)的其他影響(比如神經(jīng)元再生)還有待探索(de Freitas et al., 2020)。

在動物研究中普遍發(fā)現(xiàn), BDNF是有氧運動和記憶的中介(付燕等, 2015; Hyuk, 2009)。但是, 有氧運動對人類被試記憶的影響是否通過BDNF中介尚有爭論。在一項元分析中, 16個人類被試研究中有7個觀測到有氧運動后BDNF水平的提升(Loprinzi, 2019)。這16個研究中有10個研究對BDNF和記憶的相關(guān)進行檢驗, 4個研究觀測到BDNF具有中介作用(Heisz et al., 2017; Maass et al., 2016; Wagner et al., 2017; Winter et al., 2007)。在被試方面, 既有約22歲的年輕男性(Winter et al., 2007), 也有60至77歲的老年人, 其中男性占45% (Maass et al., 2016), 4個研究的樣本均是健康被試。運動方面, 所有研究均采用發(fā)生在記憶編碼前的高強度有氧運動方案, Winter等采用單次40分鐘跑步, Maass等人采用3個月跑步, Wagner等和Heisz等采用6周的固定式單車有氧運動。記憶方面, 4項研究均測量情景記憶。BDNF均在最后一次有氧運動的前后立即測量。

綜上, 能否發(fā)現(xiàn)BDNF的中介作用可能與有氧運動強度、有氧運動開始于記憶的某個階段、記憶類型以及測量BDNF的時機有關(guān)。在記憶編碼前進行高強度有氧運動有助于引起B(yǎng)DNF水平的變化, 進而影響人們的情景記憶。對于BDNF的測量時機, 單次有氧運動后BDNF水平升高, 但在數(shù)小時內(nèi)會回到正常水平(Knaepen et al., 2010)。因此, 如果測量的時刻距離有氧運動的時段較遠, 則可能觀測不到BDNF水平的提升。一項研究考察了持續(xù)5周, 每周5天, 每天35分鐘的有氧運動對老年人BDNF水平的影響; 在有氧運動結(jié)束平均3.8天后測量BDNF, 并未發(fā)現(xiàn)BDNF水平提升(Ledreux et al., 2019)。由此可見, 有氧運動引起B(yǎng)DNF變化的時長相對短暫, 只有在有氧運動后立即測量, 才更容易觀測到BDNF水平的提升。

具有特定基因的人進行長期有氧運動, 更有助于BDNF的表達, 進而提升情景記憶。研究發(fā)現(xiàn)等位基因狀態(tài)(即Val/Val或Val/Met基因多態(tài)性)與BDNF的表達有關(guān), 進行4周且最后1天有氧運動的被試中, 只有Val/Val純合子基因攜帶者的物體再認記憶得到顯著提升, Val/Met雜合子基因攜帶者的記憶沒有顯著提升(Hopkins et al., 2012)。這進一步表明長期有氧運動提升情景記憶與BDNF表達的相關(guān)性。

2.2 對海馬的影響

有氧運動通過改變分子和細胞, 影響腦結(jié)構(gòu)和功能, 最終影響記憶。對于記憶編碼和鞏固, BDNF等分子在血清中含量的提升會引起記憶相關(guān)腦區(qū)的激活, 進而增強記憶。研究發(fā)現(xiàn), 持續(xù)六個星期的自行車有氧運動導致BDNF水平的提升, 與此同時, 有氧運動組和對照組左前海馬的激活模式出現(xiàn)顯著差異, 該激活的變化與BDNF水平的變化呈正相關(guān)(Wagner et al., 2017)。除此之外, 有氧運動減輕遺忘可能有如下假設(shè)機制：單次有氧運動通過激活迷走神經(jīng)或肌肉紡錘體, 由腦干傳導至杏仁核、內(nèi)側(cè)前額葉皮質(zhì)和齒狀回, 提升這些區(qū)域的神經(jīng)活動; 長期有氧運動通過促進這些區(qū)域的細胞生成、增強功能連接, 進而減弱遺忘(Crawford et al., 2020)。然而元分析并未發(fā)現(xiàn)有氧運動對減輕遺忘有顯著作用(= 0.10; 95% CI [?0.04, 0.25],= 0.17) (Moore et al., 2020)。

單次和長期有氧運動均能使海馬激活發(fā)生變化。有證據(jù)表明, 即使是低強度(30% VO2max)的10分鐘自行車有氧運動, 也可以迅速增強海馬DG/CA3和皮層區(qū)域的功能連接(Suwabe et al., 2018)。運用fMRI技術(shù), 對比6個月臥床組和跳躍有氧運動組的情景記憶和海馬激活的變化, 結(jié)果發(fā)現(xiàn)情景記憶沒有顯著差異, 而臥床組的海馬左側(cè)和海馬旁回的血氧水平依賴信號增加, 由此推測臥床組由于身體沒有活動而導致功能失調(diào)(Friedl-Werner et al., 2020)。

有氧運動不僅使海馬激活, 還可以引起海馬的神經(jīng)元再生。研究發(fā)現(xiàn)有氧運動可以促進成年老鼠的海馬神經(jīng)元再生(van Praag et al., 2005)。成年海馬神經(jīng)元再生通過齒狀回顆粒下區(qū)的神經(jīng)干細胞池驅(qū)動, 神經(jīng)干細胞從靜止狀態(tài)激活后產(chǎn)生神經(jīng)祖細胞, 分裂并產(chǎn)生神經(jīng)細胞, 最后整合到現(xiàn)有的海馬網(wǎng)絡(luò)中, 該過程隨海馬可塑性的生理需求不斷調(diào)控, 隨年齡增長, 神經(jīng)元再生的水平緩慢下降(Bielefeld et al., 2019)。有氧運動可以暫緩甚至扭轉(zhuǎn)這種下降趨勢, 一項采用fMRI技術(shù)的研究表明, 有氧運動干預后小鼠和人類被試海馬齒狀回的腦血容量均增加, 這與神經(jīng)元再生相關(guān)(Pereira et al., 2007), 此外有證據(jù)表明, 12周的健步走訓練增大了年輕被試的海馬前部齒狀回體積(Nauer et al., 2020)。

2.3 影響不同類型記憶的機制

對于工作記憶, 單次低強度(30% VO2max)騎行可以導致空間工作記憶的改善, 同時提高前額葉的氧合血紅蛋白水平(Yamazaki et al., 2017)。長期有氧運動可以通過提升心肺適能, 使其維持在最佳水平, 而良好的心肺適能通過增強額頂葉的激活, 從而提高工作記憶的表現(xiàn)(Ishihara et al., 2020)。在一項研究中, 34名老年人參加12周中強度(58.2% HRmax)自行車有氧運動后完成工作記憶任務(wù), 發(fā)現(xiàn)右側(cè)額頂葉的功能連接增強, 工作記憶任務(wù)的表現(xiàn)也顯著改善, 且功能連接和工作記憶任務(wù)表現(xiàn)呈正相關(guān)(Voss et al., 2020)。一個以中老年人為被試的fMRI實驗顯示, 開放性有氧運動組比閉鎖性有氧運動組空間工作記憶更好, 前額葉、前扣帶皮質(zhì)/輔助運動區(qū)和海馬體的激活更強(Chen et al., 2019)。

情景記憶由內(nèi)側(cè)顳葉和相關(guān)腦網(wǎng)絡(luò)維持, 增強該區(qū)域細胞和神經(jīng)的溝通稱為長時程增強。BDNF可以促進長時程增強, 進而改善情景記憶(Moore & Loprinzi, 2020)。具體來講, 通過有氧運動誘導刺激肌梭和迷走神經(jīng), 海馬旁和海馬神經(jīng)元激活將隨之發(fā)生, 最終激活BDNF-TrkB通路, 激活該通路可激活細胞內(nèi)通路(例如PI3K-AKT和MAPK/ERK), 磷酸化CREB, 最終誘導長時程增強(Moore & Loprinzi, 2021), 促進突觸可塑性(Zou et al., 2020)。內(nèi)源性大麻素系統(tǒng)的變化也可能是有氧運動影響情景記憶的中介機制(Loprinzi, Zou, et al., 2019)。

有氧運動對動作記憶的提升與多巴胺有關(guān)(Christiansen et al., 2019), 可以改變大腦運動皮層的電信號(Dal Maso et al., 2018), 避免其他干擾因素的影響, 對動作記憶鞏固起保護作用(Beck et al., 2020; Jo et al., 2019)。有氧運動可以保護初級運動皮層免受rTMS引起的干擾, 從而保護動作記憶(Beck et al., 2020)。有氧運動也通過誘導額葉大腦區(qū)域激活增強動作記憶, 除此之外, 還改變了額顳纖維束中白質(zhì)的微結(jié)構(gòu)(Lehmann et al., 2020)。

3 總結(jié)和展望

未來研究可從有氧運動相關(guān)因素及其他因素入手, 探究有氧運動的影響及神經(jīng)生物學機制。與有氧運動相關(guān)的因素包含有氧運動的時間(有氧運動開始的記憶階段和持續(xù)時間)、有氧運動強度, 有氧運動的認知參與; 其他因素包含記憶種類、被試性別和年齡。

3.1 有氧運動開始的記憶階段和持續(xù)時間的影響

何時開始有氧運動(timing)、持續(xù)多長時間(duration), 這兩個問題都與時間有關(guān)。有氧運動開始于記憶任務(wù)的不同階段具有調(diào)節(jié)作用。目前發(fā)現(xiàn)記憶編碼前和記憶鞏固階段進行有氧運動對內(nèi)隱記憶有促進作用(Angulo-Barroso et al., 2019; Lundbye-Jensen et al., 2017), 但目前尚無研究探索記憶編碼過程中進行有氧運動對內(nèi)隱記憶的影響。已有研究發(fā)現(xiàn)在記憶編碼過程中進行有氧運動可能損害外顯記憶, 比如工作記憶(Loprinzi, 2018)和情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019)。這可能是由于分散注意造成的(Perez et al., 2014), 因為內(nèi)隱記憶和外顯記憶的編碼均依賴于注意(Turk-Browne et al., 2006), 可以推測在記憶編碼階段進行有氧運動也可能損害內(nèi)隱記憶。納入編碼過程中有氧運動這一水平, 考察有氧運動開始的記憶階段對內(nèi)隱記憶的影響, 對于深入了解有氧運動、注意和記憶三者的關(guān)系, 以及對內(nèi)隱和外顯記憶是否有相同影響, 具有一定的理論價值。

可以探究有氧運動持續(xù)時間, 即對比長期和單次有氧運動對內(nèi)隱記憶的影響。長期有氧運動比單次有氧運動更能促進工作記憶和情景記憶, 這一結(jié)論是否能推廣到內(nèi)隱記憶尚待考究。因為長期和單次有氧運動可能對不同類型的記憶有利, 有小鼠研究發(fā)現(xiàn)單次跑步阻礙再認記憶, 而長期跑步增強了空間學習(Mello et al., 2008)。這可能是由于不同有氧運動持續(xù)時間誘導不同的基因表達, CaM‐K信號系統(tǒng)在單次和長期跑步中均處于活躍狀態(tài), 而長期跑步更能激活MAP‐K/ERK系統(tǒng)(Molteni et al., 2002)。目前的研究更多聚焦于單次有氧運動造成的影響, 但通常有長期鍛煉習慣的人才會進行有氧運動, 因此對比長期和單次有氧運動的效果有助于提升研究的生態(tài)效度。

3.2 有氧運動強度和認知參與的影響

高強度有氧運動能否提升記憶仍然存在爭論, 主要原因是強度需要和其他調(diào)節(jié)因素相結(jié)合進行考察, 比如有氧運動開始于記憶的階段以及持續(xù)時間。元分析發(fā)現(xiàn), 發(fā)生在記憶編碼前的高強度有氧運動有助于提升情景記憶, 而記憶編碼后的高強度有氧運動對情景記憶沒有影響(Loprinzi, 2018)。但是由于該元分析只納入了1篇記憶編碼后進行高強度有氧運動的研究, 因此結(jié)果的穩(wěn)定性還有待考證。如果在記憶編碼后進行高強度有氧運動, 可適當延長有氧運動后的體能恢復時間, 再測量記憶。單次高強度有氧運動(80% HRR)損害工作記憶(Loprinzi, Day, et al., 2019), 而長期高強度有氧運動(70% VO2R)則有利于工作記憶(Jeon & Ha, 2017)。未來研究除了考察客觀有氧運動強度生理指標, 還可以結(jié)合主觀體力感覺(rating of perceived exertion)心理指標(Hacker et al., 2020)。

除了有氧運動強度, 有氧運動的認知參與也應受到關(guān)注。有的有氧運動需要較高的認知參與, 而有的則不需要, 更高認知參與的有氧運動可能更有利于記憶。雖然跑步有氧運動較為常見, 但是在記憶編碼前跑步對情景記憶幾乎沒有影響(Loprinzi, Blough, et al., 2019)。打排球比跑步對工作記憶的提升更大(Zach & Shalom, 2016)。未來研究可探索其他種類有氧運動對記憶的影響, 特別是不同認知參與的有氧運動, 比如, 輪滑、球類等開放性有氧運動和跳繩、游泳、爬樓梯等閉鎖性有氧運動, 可能對工作記憶有不同影響。

3.3 對多種類型記憶的影響

有氧運動對多個種類記憶的影響尚待考察。情景記憶可以細分為項目記憶和來源記憶, 項目記憶是指對于發(fā)生事件內(nèi)容本身的記憶(Slotnick et al., 2003); 而來源記憶則是該事件發(fā)生時, 對于相關(guān)背景及周遭的其他事物和當時感受的記憶(Johnson et al., 1993)。未來可探究有氧運動對項目記憶和來源記憶是否存在不同影響。目前發(fā)現(xiàn)在記憶編碼前和編碼后進行單次有氧運動促進來源記憶(Delancey et al., 2019; Frith et al., 2017), 然而, 在記憶編碼過程中進行有氧運動會損害來源記憶(Soga et al., 2017)。事件相關(guān)電位測量結(jié)果表明, 在有氧運動狀態(tài)下可以觀察到與記憶加工相關(guān)的頂葉新/舊效應, 即判斷詞匯是新詞還是舊詞的再認任務(wù)中, 出現(xiàn)在刺激呈現(xiàn)后400至900毫秒的一個腦電波, 波幅最高在8 μV以上, 休息狀態(tài)下并未觀察到此效應, 這可能是由于有氧運動時的源編碼效率低下(Soga et al., 2017)。有氧運動對來源記憶的影響及其機制仍有待進一步探索。

有氧運動可能增強某種情緒屬性的記憶。最新研究發(fā)現(xiàn), 有氧運動可以增強女性的悲傷情緒圖片記憶和男性的積極情緒圖片記憶(Jentsch & Wolf, 2020)。未來研究可以進一步探索有氧運動對其他情緒類型記憶的影響, 在倫理允許的范圍內(nèi)對具有焦慮或創(chuàng)傷記憶的被試開展研究, 通過有氧運動干預情緒記憶, 對相應心理障礙的干預具有一定的實際意義。

在某些記憶類型上, 動物模型方面已經(jīng)有充分的證據(jù), 但是亟需人類被試的研究。比如, 有30個動物實驗考察了有氧運動對視覺空間記憶的影響, 但僅有2個人類被試的實驗考察這一問題(Zou et al., 2020)。在內(nèi)隱記憶的啟動范式方面, 僅有3個人類被試的研究, 而且尚未有研究考察長期有氧運動對啟動的影響(Loprinzi & Edwards, 2018)。動物實驗結(jié)論能否推廣到人類, 還尚待檢驗。

3.4 對不同性別和年齡人群的影響

不同年齡的群體進行有氧運動, 對記憶可能有不同影響。在行為學方面, 年輕人和老年人都有將事件作為整體回憶或遺忘的傾向, 與年輕人相比, 老年人整體檢索程度較低, 整體回憶隨著年齡的增長而顯著下降(Ngo & Newcombe, 2020)。年輕人的有氧運動習慣和情景記憶呈正相關(guān), 而老年人有氧運動習慣和情景記憶無關(guān)(Heisz et al., 2015)。運用fMRI技術(shù)的研究表明, 兒童和成人在記憶過程中海馬激活具有差異性, 隨著年齡的增長, 海馬的特異性程度增加(Geng et al., 2019)。因此年齡可能調(diào)節(jié)有氧運動與記憶的關(guān)系。

關(guān)于性別是否影響有氧運動與記憶的關(guān)系, 研究者并沒有統(tǒng)一的結(jié)論。Loprinzi和Frith (2018)總結(jié)了男女在記憶方面存在差異的心理和生理原因, 心理原因包括女性的情緒強度更高, 認知風格上女性比男性的記憶編碼更加細節(jié)化, 生理原因包括男女性在雌性激素水平、海馬、額葉和顳葉激活水平的差異。在行為學方面, 研究發(fā)現(xiàn)有氧運動可以增強女性的悲傷情緒圖片記憶和男性的積極情緒圖片記憶(Jentsch & Wolf, 2020)。然而, 一篇情景記憶的元分析并未發(fā)現(xiàn)性別的調(diào)節(jié)作用(Loprinzi, Blough, et al., 2019)。未來研究可以關(guān)注有氧運動對記憶影響的性別差異。

3.5 神經(jīng)生物學機制

成熟的BDNF (mature BDNF, mBDNF)是在不成熟BDNF (proBDNF)的基礎(chǔ)上被酶促修飾形成的, 有研究發(fā)現(xiàn), 單次高強度自行車有氧運動(85% VO2R)可以提升mBDNF而非proBDNF, 但有氧運動后Val/Met雜合子攜帶者的mBDNF濃度比Val/Val純合子攜帶者的濃度更低(Piepmeier et al., 2020)。盡管有氧運動不利于提升Val/Met雜合子攜帶者的情景記憶, 但是有研究發(fā)現(xiàn)大量的有氧運動可以抵消Met基因?qū)ぷ饔洃浀牟焕绊?Erickson et al., 2013)。因此Val/Met雜合子攜帶者同樣需要進行有氧運動以提升工作記憶。未來研究可以聚焦于如何進行有氧運動才能改善Val/Met雜合子攜帶者的記憶, 以及是通過何種機制改變的。

目前的研究大多針對情景記憶, 較少研究考察BDNF在有氧運動和內(nèi)隱記憶之間的中介作用, 研究結(jié)果尚存在分歧。有研究發(fā)現(xiàn)騎自行車后1小時和7天的BDNF水平更高, 和在視覺運動追蹤任務(wù)中更好的表現(xiàn)呈正相關(guān)(Skriver et al., 2014)。但也有研究發(fā)現(xiàn)有氧運動后BDNF和其他動作記憶任務(wù)無關(guān)(Mang et al., 2014; Piepmeier et al., 2020)。因此, 實驗需要采用對有氧運動較為敏感的記憶任務(wù), 比如用視覺運動精度跟蹤任務(wù)。

高強度有氧運動可能有利于情景記憶(Loprinzi, Blough, et al., 2019)和內(nèi)隱記憶(Wanner, Cheng, et al., 2020)。BDNF可能是有氧運動強度劑量效應的機制。在兩個研究中, 與低強度有氧運動和控制組相比, 高強度有氧運動更能增強BDNF水平(Jeon & Ha, 2017; Piepmeier et al., 2020)。一項元分析也發(fā)現(xiàn)更高的有氧運動強度能引起更高的BDNF濃度(Knaepen et al., 2010)。因此有必要進行高強度有氧運動, 以提升BDNF水平, 進而提升記憶。

有氧運動強度可能影響腦結(jié)構(gòu)與功能, 進而對記憶產(chǎn)生影響。已有小鼠研究發(fā)現(xiàn), 隨著有氧運動強度的提升, 海馬神經(jīng)元數(shù)量也線性增加(Diederich et al., 2017)。未來研究可考察有氧運動開始時間、有氧運動強度和認知參與是否對神經(jīng)遞質(zhì)以及腦區(qū)激活產(chǎn)生影響, 以了解這些因素的機制。有氧運動可能通過多種神經(jīng)遞質(zhì)影響記憶, 降低前攝抑制, 比如通過谷氨酸系統(tǒng)、膽堿能系統(tǒng)、多巴胺系統(tǒng)和氨基丁酸能系統(tǒng)等(Li et al., 2020)。應用神經(jīng)成像技術(shù)可考察有氧運動對記憶相關(guān)腦區(qū)激活和體積變化的影響, Herold等(2020)建議此類研究應采用更嚴格的研究設(shè)計、提供精確的有氧運動方法和功能磁共振成像處理步驟描述, 分析時應用更復雜的濾波方法。研究表明左半球因年齡增長可能會出現(xiàn)更嚴重的萎縮(Taki et al., 2011), 而有氧運動對腦結(jié)構(gòu)和功能的影響也出現(xiàn)左偏側(cè)化, 比如健步走訓練可以增大左半球的海馬前部齒狀回體積(Nauer et al., 2020), 自行車有氧運動引起左前海馬激活模式的變化(Wagner et al., 2017), 未來研究可通過偏側(cè)化檢驗, 探究有氧運動是否能維持易受衰老影響腦區(qū)的健康。

致謝：感謝Paul D. Loprinzi對本文英文摘要的細致修改。

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Effects of aerobic exercise on memory and its neurobiological mechanism

KE Jinhong, WANG Bo

(School of Sociology and Psychology, Central University of Finance and Economics, Beijing 100081, China)

Aerobic exercise is the rhythmic and continuous use of large muscle groups with sufficient oxygen supply. The aim of this review is to summarize previous research regarding the effects of aerobic exercise on working memory, episodic memory and implicit memory, and moderators among the relationships. The following databases were used for the computerized searches: CNKI, Web of Science and PubMed. Aerobic exercise can improve processing speed in working memory tasks. Moderate to vigorous intensity aerobic exercise before memory encoding or during consolidation can enhance episodic memory. Vigorous intensity aerobic exercise can promote implicit memory. Acute aerobic exercise can increase brain-derived neurotrophic factor (BDNF), induce long-term potentiation, activate hippocampus and other memory related brain areas, while chronic aerobic exercise can improve neurogenesis. Future research should focus on aerobic exercise timing, aerobic exercise duration, aerobic exercise intensity, and other moderating roles, such as cognitive engagement during aerobic exercise, gender and age, and to further elucidate the neurobiological mechanisms underlying the effects of aerobic exercise on different types of memory.

aerobic exercise, memory, neurobiological mechanism

B849: G804.8

2020-11-16

* 中央財經(jīng)大學2019年度國家級大學生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓練計劃項目(NMOE2019110019)資助。

汪波, E-mail: wangbo@cufe.edu.cn