增溫對植物根系分泌物特征的影響研究進展

吳晨，熊德成,2*,鐘羨芳

(1.福建師范大學 地理科學學院，福州 350007；2.福建三明森林生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學觀測研究站，福建 三明 365000)

近年來，植物根系微區(qū)域內(nèi)根系-土壤-微生物界面之間的交互作用與機理已成為土壤學最活躍、最敏感的研究領域，而根系分泌物是聯(lián)系植物根系與土壤界面能量、物質(zhì)和信息傳遞的重要媒介[1]。根系分泌物主要包括有機酸、糖類、酚類、各種氨基酸等低分子化合物和蛋白質(zhì)、粘液等高分子化合物[2]，這些有機化合物大約有200多種。根系分泌物是植物地下碳輸入的重要渠道，其每年可占光合產(chǎn)物的5%～21%[3]，由于微生物可以直接吸收利用大多數(shù)的根系分泌物，因而它是驅(qū)動森林生態(tài)系統(tǒng)C循環(huán)的主要有機碳源[4]。根系分泌物不僅具有調(diào)節(jié)土壤酶活性[5]和土壤微生物群落[6]等作用，還在養(yǎng)分循環(huán)[1]和養(yǎng)分有效性[7]等方面發(fā)揮著重要作用，是誘發(fā)產(chǎn)生根際激發(fā)效應最主要的方式，占總根際激發(fā)效應的58%～96%[8]，能夠?qū)τ袡C碳礦化產(chǎn)生顯著的激發(fā)或抑制作用。

近年來，全球變暖愈演愈烈，過去100年全球氣溫增加了約0.49～0.89℃，到21世紀末全球平均溫度可能增加1.5～3.7℃[9]。大量研究表明升溫可能直接或間接地影響森林生態(tài)系統(tǒng)的地上和地下生態(tài)過程[10]。有關全球變暖對地上部分的影響在過去十幾年已有許多報道[11-12]，到目前為止地下部分，例如根系分泌物對增溫的響應特征，相對于土壤微生物及地上進程則很少被研究[13]。過去20多年內(nèi)全球在各類生態(tài)系統(tǒng)中開展了大量的野外增溫實驗，但大多數(shù)仍集中于中高緯度地區(qū)[14-15]，對熱帶和亞熱帶地區(qū)的研究還非常有限，這限制了對植物根際過程對全球變暖響應的理解。有關增溫對根系分泌物影響的研究也主要集中在中高緯度地區(qū)，有關熱帶、亞熱帶等低緯度地區(qū)的研究還較為缺乏。同時在全球變暖大背景下根系分泌物對地下碳循環(huán)過程的影響仍是未來研究的重點。為此，通過收集整理文獻對國內(nèi)外有關增溫對根系分泌物特征的研究進行總結(jié)，以期分析全球變暖對根系分泌物的影響規(guī)律，推進土壤碳源匯功能的研究，同時也為后續(xù)在亞熱帶、熱帶開展增溫研究提供一定的借鑒。

1 增溫對根系分泌物數(shù)量的影響

根系分泌物的數(shù)量隨著植物的種類、年齡以及外部因素如生物因素(光合速率、物候、菌根)和非生物因素(養(yǎng)分供應、CO2濃度、溫度等)的改變而發(fā)生變化[16-17]。同時有研究發(fā)現(xiàn)根系分泌物能夠通過不斷地調(diào)整自身的組成和數(shù)量來積極響應周圍環(huán)境的變化[18]，尤其是受到營養(yǎng)脅迫的條件下，植物可能會增加向地下的投入以緩解土壤養(yǎng)分有效性脅迫[19]。目前關于研究增溫對植物根系分泌物的影響仍然較少，尤其是有關森林根系分泌物的研究更是鮮有報道[20-21]。主要相關的研究見表1。

表1 增溫對根系分泌物的影響研究

在增溫條件下細根的呼吸速率、養(yǎng)分吸收機制、酶合成調(diào)節(jié)的變化，都會強烈地影響根系分泌物的變化[6]。同時相關研究發(fā)現(xiàn)增溫之后根系分泌物數(shù)量的變化主要與地下碳分配及根系特征的變化有關[13]。主要原因是植物受到脅迫后根系會相應地作出反應, 例如改變碳同化產(chǎn)物的分配比例和方向、調(diào)整代謝途徑和方向、改變根系形態(tài)和分布，進而改變根系分泌物的數(shù)量。如Yin等[16]使用紅外增溫的方法對云杉(P.asperata)進行研究發(fā)現(xiàn)，增溫后根系分泌物數(shù)量增加，主要是因為增溫導致根系形態(tài)和生理特征發(fā)生改變，同時結(jié)合施氮肥實驗得出根系分泌物的增加與土壤肥力有關；有研究也發(fā)現(xiàn)溫度升高植物生物量積累增加以及生長加快，將增加向地下的碳分配(如根系分泌物)以及細根的生產(chǎn)力，以獲取土壤中的營養(yǎng)[22]；Wang等[23]對油松(P.tabulaeformis)增溫研究發(fā)現(xiàn)，油松根系分泌物C通量顯著增加，胞外酶活性顯著增加，來促進土壤微生物活性以及加速氮轉(zhuǎn)化，維持幼苗生長。增溫不僅僅改變根系生理生態(tài)特征，同樣根際微生物會刺激根系分泌物分泌速率增加，促進根系碳、氮循環(huán)，進而加快植物生長[24]；Uselman等[25]對刺槐(RobiniapseudoacaciaL.)增溫處理后發(fā)現(xiàn)增溫會顯著增加根系分泌物，并認為根系分泌物的增加主要與植物本身的最適溫度有關。這些都表明增溫通過影響根系生長環(huán)境以及根際生理特征，來促進根系分泌速率以及增加土壤中的碳、氮通量。目前增溫對植物根系分泌物影響的研究主要集中在生長季節(jié)，不同季節(jié)的研究尚不多見，而不同季節(jié)由于環(huán)境的變化加之增溫的影響對植物根系分泌物的影響可能又會表現(xiàn)出不同的規(guī)律。Xiong等[26]研究發(fā)現(xiàn)增溫對杉木(Cunninghamialanceolata)單根的分泌物速率具有負效應，而在夏季和秋季分泌物速率高于春季和冬季，并認為主要原因是在干旱時期分泌物速率增加可以幫助保持根部濕潤并提高水分傳導性。同時促進水流從土壤向根系表面流動[27-28]，這也表明根系分泌速率會調(diào)節(jié)土壤及根系之間的水分平衡；同時該研究還發(fā)現(xiàn)細根分泌物速率與土壤無機氮含量呈負相關關系，與細根直徑、比根長、氮含量以及非結(jié)構(gòu)性碳水化合物呈正相關關系。因此細根分泌物數(shù)量不僅與溫度有關，還受光照強度、土壤含水量等其他因素的影響。

大多數(shù)木本植物根系分泌物數(shù)量在增溫條件下表現(xiàn)為增加，這可能主要與大多數(shù)研究樣地在溫帶或者亞高山地帶有關，這些地區(qū)土壤的養(yǎng)分有效性，尤其是N有效性相對缺乏。同時研究發(fā)現(xiàn)不同植物類型根系分泌物對增溫的響應由于其生理特征或者環(huán)境的差異存在一定異同。Xu等[29]對青藏高原高寒草甸進行增溫研究發(fā)現(xiàn)，增溫會減少土壤水分進而減少根系分泌物的分泌。馬志良[30]對青藏高原高寒灌叢的窄葉鮮卑花(Sibiraeaangustata)進行增溫研究也同樣發(fā)現(xiàn)增溫會導致生長季節(jié)內(nèi)細根分泌物速率顯著增加，同時增溫還能顯著增加高寒灌叢根系分泌物的碳、氮通量，認為主要原因是增溫改變了根系所處的土壤環(huán)境條件，間接影響植物根系生長和生理活性，進而影響根系分泌速率。

2 增溫對根系分泌物化學組成的影響

根系可以通過合成與分泌多種化合物、細根周轉(zhuǎn)與菌根共生等一系列生命活動來促進自身生長和調(diào)節(jié)土壤養(yǎng)分循環(huán)[31]。在生物和非生物脅迫下，增溫處理的根系具有顯著的分泌低分子量和高分子量化合物進入根際的能力，與對照的差異主要表現(xiàn)為脂肪酸及其衍生物、植物激素、氨基酸及其衍生物、糖類、酚及黃酮類、脂質(zhì)、維生素等代謝物質(zhì)的組成[32]。這些代謝物質(zhì)可為土壤微生物提供重要且豐富的C源和能源，進而影響?zhàn)B分代謝和土壤有機質(zhì)分解等微生物過程，并在一定程度上導致根系對植物生長發(fā)育產(chǎn)生影響，同時還決定了根際微生態(tài)系統(tǒng)C動態(tài)、能量流動和礦質(zhì)養(yǎng)分代謝過程[33-34]。

有研究發(fā)現(xiàn)植物在適宜的生長溫度下，受到高溫脅迫時，根系會為了適應環(huán)境改變而分泌耐高溫的酶、氨基酸、有機酸等化學成分[35]。Qiao等[36]對冷杉(Abiesfaxoniana)研究發(fā)現(xiàn)，增溫對主要化合物的相對含量有顯著的影響，酚酸類化合物的相對含量顯著增加，同時顯著提高了土壤多酚氧化酶活性。大量研究表明在增溫條件下，土壤水分下降，氨基酸、糖類、脂質(zhì)、酚及黃酮類化合物顯著增加，而脂類、醚類相對含量顯著降低[37]。研究發(fā)現(xiàn)土壤水分過低時，植物體內(nèi)蛋白質(zhì)的合成受阻，進而影響核酸代謝，導致酶活性降低，而根系分泌物會分泌更多的酚酸類物質(zhì)來抵御干旱脅迫[38]。熊德成等[39]通過土壤增溫研究發(fā)現(xiàn)增溫后杉木根系分泌化學組成較對照表現(xiàn)出明顯的差異，增溫后抗逆境物質(zhì)分泌物增加，如用于抵御干旱脅迫的脫落酸、酚酸類物質(zhì)增加，同時活化土壤養(yǎng)分的肉桂酸和檸檬酸類物質(zhì)含量增加，另外抵御病原菌侵害的黃酮類物質(zhì)以及茉莉酸含量也顯著增加。同時有研究對水稻(RicePaddy)進行增溫處理發(fā)現(xiàn)，其根系分泌物含量發(fā)生顯著變化，氨基酸含量顯著增加，但酚類化合物顯著減少[40]；范俊崗等[41]研究草莓(Fragariavesca)根系分泌物發(fā)現(xiàn)，與較高溫度(20～30℃)相比，在較低溫度(5～10℃)下，根系分泌物中氨基酸含量更多?？梢姴煌脖活愋驮谠鰷靥幚硐缕涓捣置谖锝M成的變化存在一定的共性，均會通過特定物質(zhì)分泌物的增加，如酚酸類、氨基酸類等物質(zhì)的增加來抵御環(huán)境脅迫。

3 增溫條件下根系分泌物數(shù)量及質(zhì)量的變化對陸地碳循環(huán)的影響

陸地生態(tài)系統(tǒng)碳轉(zhuǎn)化和分配的核心是地下有機碳，而根系分泌物是地下有機碳輸入的主要來源之一。根系分泌物占生態(tài)系統(tǒng)凈碳同化量的1%～10%[42]，其增加會使得地下碳、氮通量增加，加快植物根系、土壤微生物對碳、氮元素的吸收利用，進而促進植物-土壤之間的養(yǎng)分循環(huán)。大量研究表明，增溫會促進大部分植物根系分泌物的增加[16,25]，同時改變根系分泌物的化學組成[26,36]，進而改變土壤微環(huán)境，影響微生物群落結(jié)構(gòu)以及酶活性[30]。根系分泌物的增加會為微生物提供生長發(fā)育可利用的資源，微生物活性及微生物胞外酶活性提高，從而加快土壤有機質(zhì)的分解，使得土壤與植物之間的碳循環(huán)加快。研究表明根系分泌物數(shù)量和化學組成的變化對根際激發(fā)效應的方向和強度影響較大[43]，通常情況下根系分泌物輸入降低可能會引起負的根際激發(fā)效應從而降低微生物活性以及土壤有機質(zhì)的分解，反之則增加微生物的活性，并加快土壤有機質(zhì)的分解[44]。Wu等[45]對亞高山針葉林增溫研究發(fā)現(xiàn)增溫影響根系分泌物的數(shù)量和組成，間接影響土壤微生物的群落結(jié)構(gòu)，主要是增溫促進有機酸的分泌從而緩解因CO2增加導致的微生物生長加快的問題，同時加快根際碳循環(huán)。同時，一些模型模擬研究認為，在全球氣候變化背景下，隨著大氣CO2濃度和溫度的升高，將會有更多的碳儲存在植物生物量和土壤有機碳庫中[46]，同時也會增加根系分泌物的輸入，加速土壤有機質(zhì)的分解，從而對大氣CO2濃度產(chǎn)生正反饋[47]。但也有研究發(fā)現(xiàn)溫度升高降低了根際激發(fā)效應[48]。通常情況下增溫會增加土壤氮的礦化，從而使土壤養(yǎng)分有效性提高，而較高的養(yǎng)分有效性會減少地下部分碳輸入, 根系分泌物輸入降低，根際微生物數(shù)量和活性降低，同時微生物還會對根系分泌物產(chǎn)生偏好利用，這些過程均會抑制土壤有機質(zhì)的礦化, 進而產(chǎn)生負的根際激發(fā)效應[49]。

4 結(jié)論與展望

就目前開展的相關研究表明，增溫對植物細根分泌物的影響主要與研究的物種、增溫季節(jié)、實驗地條件以及增溫方式等的不同有關。因此植物細根分泌物的數(shù)量和化學含量不僅受到單一因素的作用，還可能是許多因素綜合作用的結(jié)果。在自然生態(tài)系統(tǒng)水平上，溫度的升高必然伴隨著其他生物和非生物因素的變化，而隨著時間的推移，溫度升高對植物細根的影響和作用機制如何變化，目前尚未明確。因此，要揭示增溫對植物細根分泌物的影響，進一步探求其分泌的相關機理及其生態(tài)效應，還有待于從以下幾方面開展深入研究:

1)在不同區(qū)域開展不同增溫方式(土壤增溫、大氣增溫)試驗,尤其是開展地上和地下同時增溫以及短期和長期增溫實驗對細根分泌物的影響研究，以深入和精確地揭示細根分泌物對增溫的響應規(guī)律。

2)加強增溫與養(yǎng)分變化、CO2增加、降水變化等影響因素的交互作用對細根分泌物的影響研究。氣候變化受多因子耦合作用，開展多因子氣候變化實驗將更接近真實的氣候變化，也能更為真實和準確地揭示氣候變化對植物生理及代謝過程的影響。

3)從機理上深入揭示增溫條件下對細根分泌物的影響，如通過解剖結(jié)構(gòu)、分子生物學、細根代謝組學等方法的引入深入揭示增溫條件下對細根分泌物的影響機理，同時應結(jié)合多種方法和角度，如根序分級，以及細根觀測手段的更新進一步揭示相關規(guī)律。

4)由于植物細根和土壤及微生物三者間的關系密切，探討三者間相互關系變化對增溫的潛在響應將成為今后地下生態(tài)學的研究熱點。因此后續(xù)的研究應將地上和地下相聯(lián)系進行深入的研究，尤其是以細根為介導的根際過程在調(diào)控土壤養(yǎng)分循環(huán)中具有重要作用，應得到更多關注。