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    小菜蛾成蟲喙管感器的超微結構及其神經元中樞投射

    2021-12-08 01:48:14閆喜中謝佼昕鄧彩萍
    昆蟲學報 2021年11期
    關鍵詞:毛形感器咽下

    閆喜中,謝佼昕,鄧彩萍,郝 赤,*

    (1.山西農業(yè)大學植物保護學院,山西太谷 030801;2.山西農業(yè)大學林學院,山西太谷 030801)

    口器是昆蟲的取食器官,由于昆蟲攝食習性和取食方式不同,口器在形態(tài)和結構上也有差異。虹吸口器是鱗翅目成蟲特有的取食器官,其喙管由外顎葉延長并連鎖形成。喙管的頂端具有可吸入液體的裂縫,占整個喙管長度的5%~20% (Paulus and Krenn,1996;Krennetal.,2001;Petr and Stewart,2004)。通過頭部肌肉的節(jié)律性收縮來吸入液體食物,如花蜜、水、動物血液、汗液、眼淚和尿液等(Krenn and Penz,1998;Krenn,2010;Monaenkovaetal.,2012;Lehnertetal.,2015)。

    喙管上分布有大量的感器,在昆蟲覓食、識別寄主和選擇產卵部位等方面起著重要的作用。對喙管上感器的研究主要集中在蝶類(Paulus and Krenn,1996;Krenn,1998;Krenn and Penz,1998;Krennetal.,2001;Krenn and Bauder,2018;Maetal.,2019)及夜蛾科(Noctuidae)(Zaspeletal.,2011;王娜等,2012;Xue and Hua,2014;Guoetal.,2018)、卷蛾科(Tortricidae)(Waltersetal.,1998)、螟蛾科(Pyralidae)(Faucheux,1991;Barcaba and Krenn,2015)等蛾類上。喙管上的味覺感器在攝食過程中發(fā)揮了重要作用(Bray and Amrein,2003)。味覺感器最多含有5個不同功能的感覺神經元,其中包括1個機械感受神經元和最多4個味覺受體神經元(Ozakietal.,2003;Masalaetal.,2009)。西方蜜蜂Apismellifera(Rehder,1989)和煙芽夜蛾Heliothisvirescens(J?rgensenetal.,2006;Kvelloetal.,2006)口器的感器神經元均投射在腦部的咽下神經節(jié)。咽下神經節(jié)被認為是味覺感器的初級處理中心(Rajashekhar and Singh,1994;Miyazaki and Ito,2010)。昆蟲中樞神經系統(tǒng)通過對味覺信息進行編碼,進而調控不同反應的攝食行為。因此,明確昆蟲味覺系統(tǒng)的神經通路尤為重要。

    小菜蛾Plutellaxylostella屬鱗翅目(Lepidoptera)菜蛾科(Plutellidae),是十字花科蔬菜的重要害蟲之一,每年給世界經濟造成40~50億美元的損失(Furlongetal.,2013)。目前對小菜蛾的分布、生活史和寄主范圍已有較多報道(Sarfrazetal.,2005),但成蟲的取食行為等方面的研究較少,尤其是喙管感器的種類及神經元投射還未報道。本實驗利用掃描電鏡和神經元示蹤劑技術研究了小菜蛾成蟲喙管上感器的超微結構及其神經元在腦部的投射,為將來研究喙管感器生物學功能或利用調控取食行為對小菜蛾種群進行防控奠定基礎。

    1 材料與方法

    1.1 蟲源及飼養(yǎng)方法

    小菜蛾在山西農業(yè)大學昆蟲神經行為和感官生物學實驗室的人工氣候箱內飼養(yǎng)(飼養(yǎng)條件為溫度25℃,相對濕度75%,光周期14L∶10D)。

    1.2 小菜蛾喙管感器的掃描電鏡觀察

    分別選取羽化2-3 d的雌、雄小菜蛾成蟲各10頭,用乙醚麻醉后,在解剖鏡下用手術刀剪下喙管并浸于2.5%的戊二醛固定液中,4℃冰箱過夜。用PBS沖洗喙管3次,每次10 min,依次用30%,50%,70%,80%,90%和95%乙醇梯度脫水各10 min,用100%的乙醇脫水2 次,每次10 min,最后用純叔丁醇置換30~40 min。叔丁醇冷凍干燥2~4 h。將干燥后的組織結構用雙面膠固定在掃描電鏡的樣品臺上,離子濺射儀噴金,在S-3400N掃描電子顯微鏡(日本日立公司)下觀察并拍照。電鏡工作電壓10 kV。

    1.3 小菜蛾喙管感器神經元回填

    將小菜蛾成蟲裝入切去頂部的白色槍頭并露出頭,用雙面膠將觸角粘在載玻片上,使小菜蛾頭部固定不動,在解剖鏡下用小剪刀將喙管基部切斷,然后在切口處滴一滴蒸餾水。10 min后,清理掉剩余的蒸餾水,將填充有2% NeurobiotinTM488溶液的玻璃毛細管套在喙管的切割處。然后將它們放置在加濕的培養(yǎng)皿中,并于 4℃在黑暗條件下放置1 h。

    1.4 激光共聚焦觀察小菜蛾腦組織

    將回填好的小菜蛾在解剖鏡下用手術剪刀將頭部剪下迅速浸入4%多聚甲醛固定液里,再用精細剪刀將小菜蛾的背側腦殼輕輕剪開,將完整的腦部輕輕剝離出來,將腦組織置于4%多聚甲醛固定液中4℃過夜。將固定好的腦組織用0.1 mol/L PBS洗滌3次,每次10 min。腦部組織在2 μg/mL Alexa 488 Streptavidin溶液浸泡1~2 d后,用一系列梯度濃度酒精脫水:30%,50%,75%和95%酒精各10 min,100%酒精10 min并重復2次。然后二甲苯洗滌2次,每次5 min,將腦部組織放入載玻片凹槽內并正面定位腦部組織,用中性樹脂Dibutylphthalate Polystyrene Xylene進行封片。用激發(fā)光波長為488 nm的激光共聚焦顯微鏡對小菜蛾的腦部進行分層掃描。

    1.5 數(shù)據(jù)分析

    獲得的圖片均在Adobe Photoshop CS5軟件中編輯;利用軟件ImageJ分別測量小菜蛾成蟲喙管不同種類感器的長度、寬度,使用SPSS軟件分析參數(shù)的雌雄二型差異。

    2 結果

    2.1 小菜蛾喙管的結構

    小菜蛾成蟲喙管長度大約是體長的一半(圖1:A),它由兩個細長卷曲的外顎葉鏈鎖形成一個食物管。喙管可分為近端,彎曲,遠端和尖端區(qū)域。在不取食或休息時,小菜蛾成蟲喙管卷曲形成3~4個圓圈,并位于頭下方的兩個下唇須之間。喙管的外表面呈凹陷狀,分布大量的感器(圖1:B;圖3:A)。

    2.2 小菜蛾喙管感器類型和分布

    小菜蛾成蟲喙管上存在毛形感器(兩種亞型)、腔錐形感器、錐形感器、刺形感器和栓錐形感器5種不同類型的感器。

    2.2.1毛形感器:毛形感器位于小菜蛾喙管外側,基部稍粗,頂端纖細,表面光滑無孔(圖1:B-D)。根據(jù)其長度可分為由兩種亞型:毛形感器Ⅰ型和毛形感器Ⅱ型,毛形感器Ⅰ型多分布于喙管外側中部(圖1:B,C),毛形感器Ⅱ型多分布于毛形感器Ⅰ型與喙管的齒鉤之間,隨機排列4~6排(圖1:D)。毛形感器Ⅰ型在雌性和雄性小菜蛾喙管上的平均長度分別為為12.88±1.94 μm 和12.90±2.04 μm,基部的平均寬度分別為0.70±0.13 μm和0.70±0.16 μm;毛形感器Ⅱ型比Ⅰ型要短,在雌性和雄性喙管上的平均長度分別為4.26±0.57 μm和4.22±0.64 μm,基部的平均寬度分別為0.52±0.09 μm和0.50±0.10 μm(表1)。

    圖1 小菜蛾成蟲喙管上毛形感器的掃描電鏡觀察Fig.1 SEM photomicrographs of sensilla trichodea on the proboscis of Plutella xylostella adultsA:喙管的外顎葉和下唇須結構Structure of the galeae of proboscis and labial palp;B:外顎葉基部的毛形感器Ⅰ和Ⅱ The proximal region of Ga with sensilla trichodea subtype Ⅰ (STⅠ)and Ⅱ (STⅡ);C:毛形感器Ⅰ的放大圖Close-up of the sensilla trichodea subtype Ⅰ;D:毛形感器Ⅱ的放大圖Close-up of the sensilla trichodea subtype Ⅱ.Ga:外顎葉Galea;LP:下唇須Labial palpus.

    表1 小菜蛾成蟲喙管上不同感器的類型及大小Table 1 Types and dimensions of the sensilla on the proboscis of Plutella xylostella adults

    2.2.2錐形感器:錐形感器主要分布于小菜蛾喙管外表面且不規(guī)則排成4~5列,感器錐體較直,基部寬頂端較細,插入圓形基座中,有些錐形感器表面光滑但頂部有溝狀小孔(圖2:A,B),有些表面不光滑但頂端有點狀小孔(圖2:C,D),有些表面則具有密集小孔(圖2:E,F)。這種感器從喙管基部到頂端均有分布,且長度逐漸變短,在雌性和雄性小菜蛾喙管上的平均長度分別為8.39±1.5 μm和6.59±1.08 μm,基部的平均寬度分別為1.08±0.12 μm和1.19±0.14 μm,經t檢驗結果表明,雌性喙管上的錐形感器顯著長于雄性喙管上的錐形感器(表1)。

    圖2 小菜蛾成蟲喙管上不同外形錐形感器的掃描電鏡觀察Fig.2 SEM photomicrographs of different shapes of sensilla basiconica on the proboscis of Plutella xylostella adultsA:表面光滑頂部有孔的錐形感器Sensilla basiconica have smooth surface with pores at the top;B:A圖中感器頂部的放大圖Close-up of the top of sensilla basiconica in Fig.A;C:表面不光滑頂部有孔的錐形感器Sensilla basiconica have rough surface with pores at the top;D:C圖中感器頂部的放大圖Close-up of the top of sensilla basiconica in Fig.C;E:表面有密集小孔的錐形感器Sensilla basiconica with dense pores on the surface;F:E圖中感器頂部的放大圖Close-up of the top of sensilla basiconica in Fig.E.P:孔Pore;S:基座Socket.

    2.2.3腔錐形感器:腔錐形感器分布于小菜蛾喙管食道內壁上且排成一列,感器基窩下陷,并著生出一個感覺錐,表面不光滑有凸起皺紋,感覺錐無孔,頂部有一個乳頭狀突起(圖3);在雌性和雄性小菜蛾喙管上的平均長度分別為1.93±0.54 μm和2.11±0.44 μm,基部的平均寬度分別為1.05±0.16 μm和1.02±0.14 μm(表1)。

    圖3 小菜蛾成蟲喙管上腔錐形感器的掃描電鏡觀察Fig.3 SEM photomicrographs of sensilla coeloconica on the proboscis of Plutella xylostella adultsA:食道內側的腔錐形感器Sensilla coeloconica (Co)in the internal food canal;B,C:腔錐形感器的放大圖Close-up of the internal sensilla coeloconica.

    2.2.4刺形感器:刺形感器在外形上與毛形感器有點相似,但是刺形感器不彎曲,著生于圓臺底座上,基部寬大,末端尖細,與喙管呈一定角度直立且表面無孔但具有凹槽(圖4:A,B)。刺形感器分布于喙管外表面,在雌性小菜蛾喙管上的平均長度為14.47±4.49 μm,基部的平均寬度為0.95±0.10 μm,而雄性的錐形感器平均長度為15.43±3.91 μm,基部的平均寬度為1.07±0.15 μm (表1)。

    2.2.5栓錐形感器:栓錐形感器是鱗翅目昆蟲喙管上最典型的感受器類型,僅分布在喙管的頂端。小菜蛾成蟲每個外顎葉上有3~5個栓錐形感器(圖4:C),這類感器的基座較長并且有4個棱,在基座中上部每個棱會向上延伸一段刺狀結構,基座頂部凹陷并伸出一個圓錐體狀感覺椎,長度較短且表面光滑(圖4:D)。栓錐形感器在雌性和雄性小菜蛾喙管上的平均長度分別為8.94±0.33 μm和7.98±0.27 μm,基部的平均寬度分別為2.92±0.16 μm和2.29±0.10 μm,經t檢驗結果表明,雌性的栓錐形感器明顯長于雄性的(表1)。

    圖4 小菜蛾成蟲喙管上刺形和栓錐形感器的掃描電鏡觀察Fig.4 SEM photomicrographs of sensilla chaetica and styloconica on the proboscis of Plutella xylostella adultsA:喙管外側的刺形感器Sensilla chaetica on the outside of proboscis;B:刺形感器Sensilla chaetica (SCh);C:喙管頂端成簇的栓錐形感器Sensilla styloconica in cluster on the tip of the proboscis;D:栓錐形感器Sensilla styloconica (SS).Pi:刺Pike;S:基座Socket;SC:感覺錐Sensory cone.

    2.3 小菜蛾喙管感器神經元投射

    利用激光共聚焦掃描顯微鏡觀察小菜蛾腦部,可以清楚地看到觸角葉、咽下神經節(jié)和咽喉等結構。咽喉位于腦部中間,兩邊對稱地分布著一對觸角葉,下方為咽下神經節(jié)。從喙管基部切斷并對其上所有的感覺神經元和運動神經元進行神經回填,結果發(fā)現(xiàn)傳入神經僅投射到腦部咽下神經節(jié)部位,其他如觸角葉等部位均未發(fā)現(xiàn)神經投射(圖5:A)。喙管由兩條外顎葉組成,每條外顎葉上的感覺神經元主要投射在其同側的咽下神經節(jié)部位,神經纖維束進入咽下神經節(jié)后立馬出現(xiàn)很多分支,形似樹根(圖5:B)。喙管感器和運動的神經元主要投射到3個區(qū)域:大部分神經纖維投射到咽下神經節(jié)的后側,一部分神經纖維投射到咽下神經節(jié)的中央區(qū)域,并與另一根外顎葉的神經重疊(圖5:C),少量的神經纖維投射到咽下神經節(jié)的頂部,接近于觸角葉的正下方(圖5:D)。喙管肌肉運動神經元包括兩對胞體,分別位于咽下神經節(jié)的兩側(圖4)。

    圖5 小菜蛾成蟲喙管投射神經在腦部的空間分布形態(tài)Fig.5 Projections of neurons from proboscis in the brain of Plutella xylostella adultsA:正面視圖Frontal view;B:局部放大視圖Partial enlarged view;C:腹面視圖Ventral view;D:側面視圖Lateral view.箭頭加1個星號表示神經末梢在咽下神經節(jié)中部的重疊區(qū),箭頭加2個星號表示神經末梢投射到咽下神經節(jié)的后側,箭頭加3個星號表示神經末梢投射到咽下神經節(jié)的上方,靠近于觸角葉的正下方。The arrow with an asterisk indicates neurites overlapping area in the middle of SOG,the arrow with two asterisks indicates neurites projecting into posterior side of SOG,and the arrow with three asterisks indicates neurites projecting into the upper part of SOG and below AL.a:前面Anterior;AL:觸角葉Antennal lobe;d:背面Dorsal;l:左面Left;N:神經纖維束Neurites;PL:咽喉Pharynx and larynx;p:后面Posterior;r:右面Right;So:胞體Soma;SOG:咽下神經節(jié)Suboesophageal ganglion;v:腹面Ventral.

    3 討論

    喙管在鱗翅目有喙亞目昆蟲的生存中起著非常重要的作用,在其成蟲階段通過兩個延長的外顎葉鏈鎖形成喙管吸食液體食物(Krenn,2010)。與訪花昆蟲如蝶類等相比,作為非訪花蛾類的小菜蛾喙管長度比身體要短,但喙管上同樣存在各種類型的感器,通過電鏡觀察發(fā)現(xiàn)了毛形感器(兩種亞型)、腔錐形感器、錐形感器、刺形感器和栓錐形感器5種不同類型的感器,而且這些感器雌、雄性小菜蛾的喙管均存在,這可能與雌性和雄性小菜蛾成蟲的取食習性相似有關。

    小菜蛾的毛形感器位于喙管外側,根據(jù)大小可分為由兩種亞型(圖1)。這些感器表面光滑無孔,是鱗翅目昆蟲喙管上最常見的一類感器類型。在印度谷螟Plodiainterpunctella(Barcaba and Krenn,2015)和小紅蛺蝶Vanessacardui(Krennetal.,2005)喙管上的毛形感器與小菜蛾的相似。根據(jù)超微結構推測小菜蛾喙管毛形感器的生物學功能可能與感知機械運動有關(Krenn,1998)。

    錐形感器分布于小菜蛾成蟲喙管的外表面(圖2)。錐形感器在喙管外表面呈不規(guī)則排列,由一個短圓基座和插入其中的感覺錐組成,感覺錐的表面可能有不同數(shù)量的孔;該類感器也發(fā)現(xiàn)于歐洲向日葵螟Homoeosomanebulella(Faucheux,1991)、柑橘鳳蝶Papilioxuthus(Inoueetal.,2009)、棉鈴蟲Helicoverpaarmigera(Guoetal.,2018)等鱗翅目昆蟲的喙管上,它們被認為是化學感器和/或機械感器,Krenn (1998)認為這種感器具有味覺功能,電生理測試也顯示錐形感器對蔗糖溶液有反應(Inoueetal.,2009)。

    腔錐形感器分布于喙管食道內壁且僅有1列,其感器長度比錐形感器短,表面不光滑有凸起皺紋,感覺錐無孔(圖3)。印度谷螟P.punctella喙管內腔錐形感器頂端有孔(Barcaba and Krenn,2015),推測小菜蛾喙管腔錐形感器功能可能有別于印度谷螟,不具備化學感受功能,可能屬于一種機械感器。位于食道內壁上的腔錐形感器可以感知吸入液體流速等信息(Krenn,1998)。刺形感器被認為是鱗翅目昆蟲喙管上最長的感器類型,并且只分布在喙管的外表面,這些感器表面無孔,被認為是機械類感器(Krenn,1998)。該類感器也發(fā)現(xiàn)于茱莉亞蝶Dryasjulia,帶條狀橙色蝴蝶Dryadulaphaetusa和袖蝶屬Heliconius等昆蟲的喙管中,且刺形感器長度都比小菜蛾的長,且前兩種蝴蝶的刺形感器都集中在其喙管的基部(Krenn and Penz,1998)。基于鱗翅目昆蟲的取食行為,Krenn等(2001)認為刺形感器可以檢測花的直徑和花冠的深度。為了防止在取食過程中受到干擾,刺形感器的長度從喙管基部到尖端逐漸變短(Krenn,1998,2010;Krenn and Penz,1998;Krennetal.,2005;Mollemanetal.,2005)。

    栓錐形感器是鱗翅目昆蟲喙管上最具代表性和研究最多的一類感器類型(Kreen,1998),它被認為是由錐形感器進化而來(Faucheux,1991)。小菜蛾喙管上的栓錐形感器不規(guī)則地分布于喙管頂端區(qū)域(圖4),且基座上有4個棱,這與印度谷螟P.punctella栓錐形感器的特征相似(Barcaba and Krenn,2015),棉鈴蟲H.armigera(Guoetal.,2018)和煙青蟲Helicoverpaassulta(王娜等,2012),茶銀尺蠖Scopulasubpunctaria和灰茶尺蠖Ectropisgrisescens(張方梅等,2019)以及多種蝴蝶(Maetal.,2019)的喙管頂端也分布有栓錐形感器,但栓錐形感器外形與小菜蛾相比有差異,棉鈴蟲、煙青蟲、茶銀尺蠖和灰茶尺蠖這種感器的基座均有具有6個棱,銀紋夜蛾Argyrogrammaagnata(王娜等,2012)及直紋稻弄蝶Pararaguttata和苧麻珍蝶Acraeaissoria等多種蝴蝶(Maetal.,2019)栓錐形感器的基座表面光滑,無棱。鱗翅目昆蟲喙管栓錐形感器的功能可能是感受化學刺激或同時感受化學和機械刺激(Waltersetal.,1998;Nagnan-Le Meillouretal.,2000),它對特定的單糖、多糖物質具有敏感性(Krenn,2010)。在以發(fā)酵水果為食的蝴蝶中,喙管栓錐形感器不僅對糖有反應,對乙醇也有反應(muraetal.,2008)。昆蟲在取食時,喙管栓錐形感器可以感知花蜜在花中的確切位置,而且喙管尖端可以伸入花管的底部,這使得昆蟲更容易地獲取食物的信息(Krenn,1998)。

    從小菜蛾喙管基部切斷并對其進行神經回填,這樣可獲得喙管上所有感器神經纖維投射分布情況。通過感器神經元的投射可以反映其生物學功能,栓錐形感器是喙管上最具有代表性且研究最深入的感器類型(Krenn,1998),Kvello等(2006)對煙芽夜蛾喙管上栓錐形感器進行回填,發(fā)現(xiàn)它的神經的走向為經過下顎神經節(jié)然后進入咽下神經節(jié)。在一些非鱗翅目昆蟲中也有報道味覺感受神經元的軸突進入咽下神經節(jié),在西方蜜蜂中,喙管上的味覺受體神經元投射到咽下神經節(jié)/后腦的下顎神經元節(jié)(Rehder,1989)。咽下神經節(jié)是初級味覺處理中心(Miyazaki and Ito,2010),大部分機械感覺神經元也投射到咽下神經節(jié)(Rehder,1989)。本研究結果顯示(圖5),小菜蛾喙管上所有的感覺神經元和供給攝食肌的運動神經元僅投射到咽下神經節(jié),未發(fā)現(xiàn)有投射到觸角葉的神經元,由此推測喙管上的感器為味覺感器或機械感器或味覺機械雙功能感器,不存在嗅覺功能的感器。下一步可以從分子、電生理和神經回填等技術來確定小菜蛾喙管上不同感器具體的生物學功能,從而為利用調控小菜蛾成蟲的取食行為來對其進行防治提供一定的科學依據(jù)。

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