非傳粉榕小蜂對(duì)榕樹(shù)種子產(chǎn)出的影響

張宇豪

（福建師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 福建福州 350117）

榕樹(shù)屬于蕁麻目?？?，全世界約有榕屬植物750 種。在熱帶森林中，榕樹(shù)作為“基石”物種，所形成的花序?yàn)樵S多動(dòng)物提供食物來(lái)源。榕樹(shù)為隱頭花序，其花著生在花序軸膨大內(nèi)凹形成的中空花序托內(nèi)。超過(guò)一半的榕樹(shù)是雌雄異株，雄性和雌性的功能分別屬于不同的個(gè)體，根據(jù)其培育幼蟲(chóng)或產(chǎn)生種子的功能，分為雌雄株。雄株結(jié)雄果，果內(nèi)生長(zhǎng)癭花和雄花，癭花為特化的雌花，幾乎不形成種子，花柱較短且直，柱頭為喇叭狀，有利于傳粉榕小蜂產(chǎn)卵。雌株結(jié)雌果，果內(nèi)生長(zhǎng)大量雌花，花柱較長(zhǎng)且彎曲，柱頭不呈喇叭狀，傳粉榕小蜂難以產(chǎn)卵到子房，雌花授粉后逐漸發(fā)育為種子。而在雌雄同株的榕樹(shù)，隱頭花序內(nèi)同時(shí)生長(zhǎng)雌花、癭花和雄花，同一花序內(nèi)可以同時(shí)產(chǎn)生種子和傳粉蜂后代。

1 榕樹(shù)與榕小蜂

1.1 榕樹(shù)與傳粉榕小蜂的互惠共生

榕樹(shù)隱頭花序雌、雄花成熟間隔幾周到數(shù)月之間，雄花成熟時(shí)雌花已枯萎，先熟的雌花不會(huì)得到同一花序雄花產(chǎn)生的花粉。榕樹(shù)僅能由花序內(nèi)羽化出飛的傳粉榕小蜂攜帶花粉離開(kāi)花序，尋找新的雌花期花序，通過(guò)苞口通道進(jìn)入，為雌花授粉。

榕樹(shù)-榕小蜂系統(tǒng)一直是互利共生行為的最佳題材之一，幾乎所有的榕樹(shù)都與一種傳粉榕小蜂專性互利共生，在長(zhǎng)期的演化中，兩者在形態(tài)和結(jié)構(gòu)上相互適應(yīng)。如榕樹(shù)的隱頭花序在雌花期苞口開(kāi)放，為了確保花序成熟時(shí)傳粉榕小蜂恰好到達(dá)，花序會(huì)散發(fā)出特定種類的揮發(fā)物，這些揮發(fā)物只會(huì)在雌花期的時(shí)候吸引特定種類的傳粉榕小蜂到來(lái)[1]。待榕小蜂進(jìn)入后，花序苞口閉合，為榕小蜂提供了傳粉和產(chǎn)卵的環(huán)境。而傳粉榕小蜂也進(jìn)化出了花粉刷和花粉袋，在榕果中主動(dòng)收集和散布花粉，提高傳粉效率?；诜N群繁衍的策略，在榕果中，榕小蜂先產(chǎn)卵，后傳粉，先在柱頭平面上搜索合適的子房，然后用細(xì)長(zhǎng)的產(chǎn)卵針通過(guò)柱頭和花柱快速將卵產(chǎn)在珠心和珠被間。

1.2 榕-蜂共生系統(tǒng)中的非傳粉榕小蜂

除了傳粉者之外，在已發(fā)現(xiàn)的榕-蜂共生系統(tǒng)中，大多數(shù)都有非傳粉榕小蜂（下文簡(jiǎn)稱NPFWS）參與，數(shù)量從1～36 種不等。它們將卵產(chǎn)在榕果中，依賴花序繁殖后代卻幾乎從不為雌花傳粉。NPFWS 通常在果外產(chǎn)卵，雌蜂停留在花序上，用觸角敲擊花序果壁，當(dāng)找到適宜的產(chǎn)卵位點(diǎn)后，用長(zhǎng)的產(chǎn)卵針插入花序，將卵產(chǎn)在子房中。少數(shù)的NPFWS 如欺騙性小蜂可進(jìn)入花序產(chǎn)卵，它們和傳粉榕小蜂一樣通過(guò)柱頭、花柱將卵產(chǎn)在珠心珠被間。

這些非傳粉蜂根據(jù)其營(yíng)養(yǎng)獲取方式可以分為三類：造癭蜂（gall-maker）、寄生蜂（hyperparasitic）和寄居蜂（inquiline）。造癭蜂誘導(dǎo)雌花子房異常增殖成蟲(chóng)癭，以蟲(chóng)癭內(nèi)組織為食；寄居蜂無(wú)法誘導(dǎo)出蟲(chóng)癭，其卵產(chǎn)于造癭蜂的蟲(chóng)癭，與造癭蜂后代爭(zhēng)奪營(yíng)養(yǎng)，最終導(dǎo)致造癭蜂后代死亡；寄生蜂將卵產(chǎn)于蟲(chóng)癭內(nèi)的幼蟲(chóng)蟲(chóng)體中，以幼蟲(chóng)和植物組織為食。NPFWS 種類眾多，產(chǎn)卵時(shí)間跨度極大，最早在花序尚處于總苞片包裹的雌前期時(shí)，已有造癭蜂將卵產(chǎn)在雌花子房，早期生長(zhǎng)的蟲(chóng)癭通常可以占據(jù)更好的生態(tài)位，獲得更多養(yǎng)分和更好的發(fā)育。在造癭蜂產(chǎn)卵后寄生蜂和寄居蜂就陸續(xù)找到花序，將卵產(chǎn)在造癭蜂誘導(dǎo)成的蟲(chóng)癭中，這個(gè)過(guò)程最晚一直持續(xù)到間花期。同一花序在不同時(shí)期被多種榕小蜂產(chǎn)卵，不同種榕小蜂發(fā)育期存在差別，但無(wú)論在什么時(shí)期產(chǎn)卵，當(dāng)花序成熟苞口苞片松動(dòng)后，花序內(nèi)榕小蜂幾乎都在同一時(shí)期羽化。在等待傳粉榕小蜂雄蜂在苞口開(kāi)辟通道后，陸續(xù)出飛。

2 各類NPFWS 對(duì)榕樹(shù)花序種子形成的影響

在花序發(fā)育過(guò)程中，NPFWS 也在花序中產(chǎn)卵，NPFWS種類眾多，產(chǎn)卵期分化明顯。NPFWS 數(shù)量在群落中有較高的比例，能夠進(jìn)入花序產(chǎn)卵的非傳粉榕小蜂和果外產(chǎn)卵的非傳粉榕小蜂都不會(huì)主動(dòng)為雌花授粉，而是產(chǎn)卵在子房形成蟲(chóng)癭。花序內(nèi)雌花數(shù)量有限，每一朵雌花被誘導(dǎo)成蟲(chóng)癭便少了一個(gè)可以發(fā)育為種子的子房。寄生蜂和寄居蜂雖然不會(huì)將可能發(fā)育為種子的子房誘導(dǎo)為蟲(chóng)癭，但也存在啃食種子的情況，直接減少種子產(chǎn)量。榕樹(shù)-榕小蜂群落關(guān)系復(fù)雜，其中各類NPFWS 對(duì)種子的產(chǎn)出影響，一直是榕蜂共生關(guān)系研究的熱點(diǎn)。

2.1 果外產(chǎn)卵的造癭蜂

在榕-蜂共生系統(tǒng)中，造癭的NPFWS 通常會(huì)抑制種子的產(chǎn)出，多種榕樹(shù)的研究表明，Idarnes屬、Critogaster屬和Aepocerus屬通過(guò)直接影響種子產(chǎn)量或與種子發(fā)育競(jìng)爭(zhēng)資源的方式對(duì)種子的產(chǎn)量造成負(fù)面影響[2]；對(duì)大葉榕的研究表明，Epichrgsomallinae 亞科的NPFWS 在夏季種群占優(yōu)勢(shì)時(shí)，種子結(jié)實(shí)率會(huì)降低[3]。NPFWS 不同的繁殖策略不同所造成的影響程度亦不同，在雌花授粉前產(chǎn)卵的NPFWS 有更多的雌花可以選擇，并且早期生長(zhǎng)可以在榕果空間中占據(jù)有利的位置。

張鳳萍等人對(duì)鈍葉榕的研究發(fā)現(xiàn)，雌花期以前產(chǎn)卵的造癭蜂Walkerellasp.、Micranisasp.、Sycophilomorphasp.均能誘導(dǎo)產(chǎn)生堅(jiān)硬的大型蟲(chóng)癭，會(huì)使榕果內(nèi)本應(yīng)形成種子的子房因?yàn)槿鄙贍I(yíng)養(yǎng)和生長(zhǎng)空間而發(fā)育失敗，降低種子產(chǎn)量；lucie conchou 對(duì)F.guianensis的研究也發(fā)現(xiàn)了，當(dāng)造癭蜂Aepocerussp.、Ficicolasp.存在時(shí)，種子數(shù)量顯著減少[4]。在細(xì)葉榕中的一種雌前期產(chǎn)卵的造癭蜂Meselatus bicolorChen 的研究表明，大部分M.bicolor蟲(chóng)癭發(fā)育的榕果中沒(méi)有種子形成，M.bicolor能夠完全阻止種子的生長(zhǎng)；細(xì)葉榕另一種造癭蜂Odontofroggatiagalili的研究表明，細(xì)葉榕種子數(shù)量隨O.galili蟲(chóng)癭數(shù)量的增加而減少，O.galili對(duì)細(xì)葉榕種子的影響顯著。這一類早于傳粉榕小蜂產(chǎn)卵的NPFWS 對(duì)種子的減少表現(xiàn)在占用子房、掠奪榕果資源上。

但在高山榕的研究中認(rèn)為，早于傳粉榕小蜂產(chǎn)卵的Sycophilomorphasp.，并不會(huì)影響種子數(shù)量；在聚果榕的研究中也表明，產(chǎn)卵期較長(zhǎng)的造癭蜂Platyneura mayi在雌前期產(chǎn)卵對(duì)種子產(chǎn)出影響不顯著，而當(dāng)P.mayi于間花期產(chǎn)卵時(shí)，對(duì)種子產(chǎn)出影響顯著（徐法建，2007），可能是造癭蜂將卵產(chǎn)在授粉的雌花中，因而直接減少了種子的產(chǎn)出。

2.2 寄生蜂與寄居蜂

寄生蜂與寄居蜂在造癭蜂產(chǎn)卵后將卵產(chǎn)在造癭蜂的蟲(chóng)癭內(nèi)，大多在間花期產(chǎn)卵。在對(duì)聚果榕多種寄生蜂的研究表明，寄生蜂對(duì)種子產(chǎn)出沒(méi)有顯著影響；對(duì)高山榕寄生蜂Sycophilomorphasp.的研究表明，Sycophilomorphasp.與種子數(shù)量沒(méi)有顯著負(fù)相關(guān)；對(duì)F.guianensis 的研究表明，寄生蜂physothoraxsp.對(duì)種子的產(chǎn)出沒(méi)有影響。

2.3 欺騙性小蜂

部分榕樹(shù)存在欺騙性小蜂，這些欺騙性小蜂雖然和傳粉榕小蜂同樣進(jìn)入果內(nèi)產(chǎn)卵，但不具花粉刷和花粉袋，不會(huì)主動(dòng)為雌花授粉。在目前，對(duì)多種欺騙性小蜂研究結(jié)果均表明，欺騙性小蜂的數(shù)量增多時(shí)，榕果種子的產(chǎn)出明顯減少。

2.4 啃食種子的NPFWS

除了上述幾種類型外，還有一部分NPFWS 會(huì)直接啃食種子，稱為種子捕食者（seed predators）。早有研究表明寄生于榕果的小蜂可能會(huì)啃食授粉的胚珠，而使種子數(shù)量減少；在對(duì)F.citrifolia的研究發(fā)現(xiàn)，Idarnes carme物種群體雄性幼蟲(chóng)有時(shí)會(huì)以種子作為食物；細(xì)葉榕中也發(fā)現(xiàn)了Philotrypesis taiwanensi偏好將卵產(chǎn)在已授粉的子房中，專以種子為食。榕樹(shù)不會(huì)通過(guò)化學(xué)防御的方式制裁這類種子捕食者，因?yàn)榛瘜W(xué)防御可能會(huì)損害其傳粉者。

3 結(jié)語(yǔ)

在榕-蜂共生系統(tǒng)中，寄生蜂和寄居蜂對(duì)花序的種子產(chǎn)出無(wú)影響或影響不顯著；造癭蜂和種子數(shù)量的關(guān)系總體表現(xiàn)為負(fù)相關(guān)，但也存在一定的不確定性，特別是在傳粉前、后產(chǎn)卵差別明顯；而欺騙性小蜂會(huì)讓更多的雌花得不到授粉而無(wú)法發(fā)育為種子；種子捕食者則會(huì)直接減少種子的數(shù)量。在榕-蜂共生系統(tǒng)漫長(zhǎng)的進(jìn)化歷史中，榕樹(shù)、傳粉榕小蜂、NPFWS 三者相互作用，維持了群落的穩(wěn)定性。失去傳粉榕小蜂的榕-蜂共生系統(tǒng)，花序無(wú)法完成發(fā)育，NPFWS 幼蟲(chóng)也會(huì)死在花序中；缺失NPFWS 的榕-蜂共生系統(tǒng)，傳粉榕小蜂產(chǎn)卵范圍擴(kuò)大。因此NPFWS 在占用子房的同時(shí)，也幫助花序限制了傳粉榕小蜂的產(chǎn)卵范圍，從而幫助穩(wěn)定了榕-蜂共生關(guān)系。這些結(jié)果都強(qiáng)調(diào)了在榕果產(chǎn)生種子的研究中NPFWS 的重要性。