毛竹林下叢枝菌根類和外生菌根類樹種幼樹種內(nèi)和種間競爭研究

徐佳文，羅曉敏，涂運健，萬松澤*，毛 瑢

（1.江西農(nóng)業(yè)大學 林學院/國家林業(yè)和草原局鄱陽湖流域森林生態(tài)系統(tǒng)保護與修復實驗室，江西 南昌 330045；2.江西馬頭山國家級自然保護區(qū)管理局，江西 撫州 335300）

【研究意義】林下幼樹的定植與建成是森林群落自然更新的重要階段[1]，對森林群落演替具有強烈的導向作用[2-3]，因此，森林更新層幼樹的生存和死亡動態(tài)狀況是決定未來群落結構和森林環(huán)境的重要決定因素。作為關鍵因子，物種之間的競爭關系強烈地影響著林下更新層幼樹的生長發(fā)育，并伴隨幼樹生長發(fā)育至成樹的整個建成過程。競爭是指同一時空尺度下共存的個體在對資源的需求超過環(huán)境的供給能力時發(fā)生的互相干擾的現(xiàn)象。根據(jù)干擾的來源，植物間的競爭可分為種內(nèi)競爭和種間競爭。對同一研究對象而言，種內(nèi)和種間競爭大小的相對比重可用來指示其在群落內(nèi)受到自疏和他疏作用的相對強弱[4-5]。由此，探究物種競爭關系的主要類型和相對比重，對于理解和預測森林群落的更新動態(tài)和演替方向具有重要意義，同時可以為制定合理的森林保護措施提供理論依據(jù)。毛竹（Phyllo?stachys edulis）是我國亞熱帶重要的森林資源，因其強大的克隆生長能力，經(jīng)常向周圍的常綠闊葉林擴張[6]，并形成大面積的竹-闊混交林。毛竹擴張會對相鄰常綠闊葉林的生物多樣性[7-8]、土壤理化特性[9-10]、水文生態(tài)功能[11]等諸多方面產(chǎn)生顯著影響。然而，針對此類竹-闊混交林，目前在物種演替動態(tài)特征及作用機制方面的研究還比較缺乏?！厩叭搜芯窟M展】當前，植物個體間競爭格局的量化多采用Hegyi 單木競爭模型，該模型主要基于對象木與競爭木之間的相對胸徑與距離的大小進行測算，所以在相似生境中植物個體間的競爭狀況主要受競爭雙方的生長型[12]、相對生長速率[13]、空間分布格局特征[5]等因素的影響。其中，植物的空間分布格局在很大程度上由樹木的菌根類型（叢枝菌根和外生菌根）來決定[14-15]。【本研究切入點】不同的菌根類型在功能屬性上差異顯著。相比于叢枝菌根真菌，外生菌根真菌通過產(chǎn)生胞外酶加快有機質(zhì)的分解，利于宿主獲取土壤中的養(yǎng)分，從而緩解自身和宿主受到的養(yǎng)分限制[16-17]；此外，外生菌根真菌的共生使得植物對養(yǎng)分的獲取比傳統(tǒng)路徑短，加劇土壤病原體微生物的養(yǎng)分限制，抑制其活性，即“加吉爾效應”[18-19]，從而可能有利于其同種個體共存。

叢枝菌根真菌則主要依賴于游離微生物礦化產(chǎn)生的無機養(yǎng)分，在一定程度上促進土壤中游離微生物的生長，導致植物病原體微生物在土壤中的積累[14,20]，可能不利于同種個體共存。因此，樹木菌根類型不同的養(yǎng)分利用策略可能會通過調(diào)控其宿主植物的生長發(fā)育和空間分布來影響種群的競爭狀況。由于植物幼年個體對不利環(huán)境的抗性較差，菌根類型對幼樹的影響可能更大。然而，菌根類型如何影響群落更新層幼年個體的競爭狀況的影響尚不清楚。【擬解決的關鍵問題】本研究選擇江西馬頭山國家級自然保護區(qū)毛竹林林下更新層典型叢枝菌根樹種野含笑（Michelia skinneriana）和外生菌根樹種少葉黃杞（Engelhardtia fenzlii）為研究對象，探究兩種菌根類型幼樹個體的競爭狀況，解析毛竹林林下物種更新機制，以期為亞熱帶毛竹林群落演替動態(tài)的預測和森林物種共存理論的完善提供理論參考。

1 研究地區(qū)與研究方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究的野外試驗樣地位于江西省資溪縣江西馬頭山國家級自然保護區(qū)（27°40′50″N，117°09′11″E），地處閩贛交界的武夷山脈西麓。該保護區(qū)屬于亞熱帶濕潤季風氣候，年均氣溫16～18 ℃，相對濕度83%，年均降水量1 929.9 mm，年均日照為1 597.6 h。土壤類型為紅壤、黃紅壤和黃壤[21]。森林植被以天然常綠闊葉林為主，森林覆蓋率達96.3%[22]。建群樹種主要包括甜櫧（Castanopsis eyrei）、青岡（Cyclo?balanopsis glauca）、木姜葉柯（Lithocarpus litseifolius）、栲（Castanopsis fargesii）、木荷（Schima superba）、豹皮樟（Litsea coreana Levl.var.sinensis）、紅楠（Machilus thunbergii）、擬赤楊（Alniphyllum fortunei）、馬尾松（Pinus massoniana）等；灌木層主要物種為滿山紅（Rhododendron mariesii）、短尾越桔（Vaccinium carlesii）、馬銀花（Rhododendron ovatum）、矩葉鼠刺（Itea oblonga）、細枝柃（Eurya loquaiana）、山橿（Lindera reflexa）、宜昌莢蒾（Viburnum erosum）、銳尖山香圓（Turpinia arguta）、山蠟梅（Chimonanthus nitens）等；草本層主要以狗脊（Woodwardia japonica）、里白（Hicriopteris glauca）、青綠薹草（Carex breviculmis）、江南卷柏（Selagi?nella moellendorffii）、闊鱗鱗毛蕨（Dryopteris championii）等為主。此外，區(qū)內(nèi)低山地帶分布著大面積的天然毛竹林，林下植被豐富，其中以闊葉樹幼樹少葉黃杞、擬赤楊、青岡、甜櫧、柯（Lithocarpus glaber）、構栲（Castanopsis tibetana）、野含笑、油茶（Camellia oleifera）等為主。

1.2 樣地設置與調(diào)查

2020年10月，在江西省馬頭山國家級自然保護區(qū)選取兩處典型竹-闊混交林，分別調(diào)查林下野含笑和少葉黃杞幼樹個體的競爭情況（表1）。結合二者幼年個體的冠幅大小和根系分布情況，競爭范圍定為半徑2 m 的圓，面積為12.56 m2[23]。同時以對象木野含笑和少葉黃杞為圓心，對樣圓內(nèi)所有競爭木進行每木檢尺，記錄種名、胸徑（DBH）及其與對象木的距離等。經(jīng)過調(diào)查，本研究所選林分立地坡度平緩，喬木層以毛竹為主且分布較均勻，群落環(huán)境均質(zhì)性較強，故以胸徑級別代表植株的年齡。為了方便競爭指數(shù)的計算，所有對象木和競爭木的胸徑以1 cm起測，幼樹被定義為胸徑≤4 cm且樹高≥100 cm的個體[24-25]。調(diào)查完成后，將所有對象木按照胸徑分為3個徑級，具體為1 cm

表1 野含笑與少葉黃杞幼樹生長環(huán)境的基本情況Tab.1 Basic information of sapling growing environment of Michelia skinneriana and Engelhardtia fenzlii

1.3 數(shù)據(jù)分析

采用Hegyi單木競爭模型計算競爭指數(shù)大小[28]。競爭指數(shù)公式如下：

式中CIi為對象木競爭指數(shù)，Di為對象木i胸徑，Dj為競爭木j胸徑，Lij為對象木i與競爭木j的距離。

所有競爭木的競爭指數(shù)累加之和為對象木受到的總競爭強度，其中與對象木同種的競爭指數(shù)之和為種內(nèi)競爭強度，其余之和為種間競爭強度。對象木受到的平均競爭強度由各徑級對象木同類型競爭指數(shù)之和除以該徑級對象木數(shù)量得出，表示為平均值。不同徑級對象木之間的競爭指數(shù)差異使用R 3.6.1 的‘a(chǎn)gricolae’包進行單因素方差分析，差異性水平為P<0.05。用軟件Origin 2009 擬合對象木胸徑與競爭指數(shù)的關系進行擬合，得出關系模型。

2 結果與分析

2.1 野含笑與少葉黃杞受競爭的基本情況

本次研究共調(diào)查叢枝菌根樹種野含笑幼樹對象木27株，其在3個徑級中分布較為均勻；外生菌根樹種少葉黃杞幼樹對象木31 株，其中徑級2～3 cm 的個體數(shù)量最多，有14 株，占總對象木數(shù)量的45.2%，而徑級3～4 cm的個體數(shù)最少，有7株，占22.6%（表2）。

野含笑和少葉黃杞的幼樹個體在生長階段均受到種內(nèi)和種間競爭的影響。其中，野含笑受到的種間競爭較大，競爭指數(shù)為108.04，而種內(nèi)競爭較小，僅為19.59；少葉黃杞種內(nèi)和種間競爭大小相當，種內(nèi)競爭指數(shù)為247.61，種間競爭指數(shù)為195.44?？傮w而言，兩種幼樹受到的種內(nèi)、種間和總競爭指數(shù)以及相對應的平均競爭指數(shù)均隨徑級的增加而顯著減少。在徑級相同的情況下，少葉黃杞受到的平均種內(nèi)、種間和總競爭指數(shù)均大于野含笑（表2）。

表2 對象木幼樹的徑級分布及其受到的競爭情況Tab.2 DBH distribution of objective saplings and their competition intensity

2.2 競爭木組成及其競爭強度

由表3可知，野含笑幼樹個體的種間競爭強度占總競爭的87.04%，其中紫楠（Phoebe sheareri）的貢獻最大，競爭指數(shù)為319.37，占總競爭強度的15.18%；其次依次為油茶、米櫧（Castanopsis carcesii）、紅淡比（Cleyera japonica）和山蠟梅等物種，競爭指數(shù)百分比分別為12.07、7.76、6.53和5.16。少葉黃杞受到的種內(nèi)和種間競爭相當，競爭指數(shù)依次為242.07和200.98，分別占總競爭的54.64%和45.36%；伴生樹種帶來的種間競爭主要來自擬赤楊、羅浮柿（Diospyros morrisiana）、短柱柃（Eurya brevistyla）和青岡等，競爭指數(shù)（占總競爭的比值）依次為75.02（16.93%）、13.35（3.01%）、10.42（2.35%）和9.64（2.18%）（表4）。

表3 野含笑幼樹的競爭木組成與競爭強度Tab.3 Composition and competition intensity of competitive individuals of Michelia skinneriana saplings

表4 少葉黃杞幼樹的競爭木組成與競爭強度Tab.4 Composition and competition intensity of competitive individuals of Engelhardtia fenzlii saplings

2.3 競爭強度與對象木胸徑的關系

由圖1可知，野含笑和少葉黃杞幼樹受到的種內(nèi)、種間和總競爭指數(shù)與胸徑的關系均符合冪函數(shù)（野含笑種內(nèi)競爭樣本數(shù)較少，故無法擬合），即CI=ADB。函數(shù)關系表明，野含笑隨著胸徑的增大，其受到的競爭壓力逐漸變小，種間競爭在總競爭強度中的比重也逐漸增大。少葉黃杞幼年個體受到的種內(nèi)和種間競爭壓力也隨胸徑的增大而減少，種內(nèi)競爭與種間競爭的占比較為穩(wěn)定。

圖1 野含笑與少葉黃杞幼樹競爭強度與其胸徑的關系Fig.1 The relationship of competition intensity andsapling DBH of Michelia skinnerianaand Engelhardtia fenzlii

3 討論

3.1 叢植菌根和外生菌根樹種的種內(nèi)和種間競爭差異

研究結果表明，毛竹林林下更新層2 種不同菌根類型喬木樹種野含笑和少葉黃杞幼樹的競爭模式不同，其中野含笑幼樹個體主要受到種間競爭的影響，種間競爭占總競爭強度的87.1%；少葉黃杞的幼樹在長成小樹過程中，種內(nèi)和種間競爭相當，分別占總競爭強度的54.64%和45.36%。二者競爭模式的差異可能是由不同的空間分布格局造成的。作為種群的基本屬性，現(xiàn)實空間分布格局是植物自身生物學特性對其所生存的環(huán)境條件在特定時期內(nèi)適應和選擇的結果[29]。植物的種群更新和生態(tài)位空間擴展依賴于繁殖體的傳播[30]。在幼樹定植之前，種子的生產(chǎn)與傳播潛在地決定了幼樹個體的空間分布。相比而言，少葉黃杞和野含笑有著不同的繁殖策略，其中少葉黃杞在種子生產(chǎn)方面選擇r策略，產(chǎn)生數(shù)量多但個體小的種子；而野含笑選擇K策略，生產(chǎn)個體大而數(shù)量少的種子。研究結果表明，林地中種子的數(shù)量決定了更新的幼樹數(shù)量[31-32]。因此，相對于種子數(shù)量較少的野含笑而言，少葉黃杞種子在遇到適宜微生境時同時定植的可能性較大，更容易實現(xiàn)同種幼樹共存，從而產(chǎn)生顯著的種內(nèi)競爭。

此外，菌根類型差異可能是造成野含笑和少葉黃杞競爭模式不同的重要原因。研究表明，與樹木共生的不同菌根類型密切聯(lián)系著種子定植后幼年個體的生死動態(tài)[14]。少葉黃杞與外生菌根真菌的共生，可以通過增強對養(yǎng)分的競爭和降低土壤pH 來抑制土壤病原體的活性[20，33-35]。同時，外生菌根真菌會在宿主根系末端形成菌絲鞘用于保護細根，從而免受病原體的侵染和土壤動物的取食，最終有利于外生菌根樹種-土壤之間的正反饋，實現(xiàn)同種個體共存。特別地，幼樹的抗逆性較差，外生菌根真菌的保護作用在植物的幼年階段可能更加重要。此外，特定優(yōu)勢外生菌根樹種定植后，土壤內(nèi)病原體與有害生物的減少可能為其它樹種的幼樹提供更好的生長環(huán)境，而增加異種共存的機會[14]。本研究中，毛竹林下層植物以外生菌根樹種少葉黃杞以及部分其它外生菌根植物（如青岡、栲樹等）為主，其對土壤的改造能力可能較強，增加了少葉黃杞與其它樹種幼樹共存的可能，由此競爭來源在種內(nèi)和種間分布較為均勻。另外，對野含笑而言，與之共生的叢枝菌根真菌能促進非菌根腐生微生物的生長，其中包括許多植物病原體微生物[14，20]。這可能導致植物病原體活性在土壤中的積累，而專性攻擊聚集分布的個體，最終導致集群分布的同種個體死亡率增大。因此，在沒有額外保護的情況下，野含笑幼樹可能無法在群落水平上聚集分布，進而體現(xiàn)為種內(nèi)競爭較小而種間競爭占主導地位。

群落結構與森林環(huán)境也是影響林下幼樹生長的重要因素，同時也是導致樹種間競爭模式差異的另一可能原因。本研究中，野含笑與少葉黃杞都是在毛竹林下更新，而毛竹通常從土壤中吸取大量的限制性養(yǎng)分（如磷、鉀等），導致周邊植物可利用的無機養(yǎng)分大幅降低[36]。相對于主要利用無機養(yǎng)分的叢枝菌根樹種而言，外生菌根樹種可以通過分泌胞外酶獲取有機質(zhì)中的養(yǎng)分[16-17]。因此，外生菌根真菌的特異性養(yǎng)分獲取能力可能會有效緩解其宿主的養(yǎng)分限制。相比少葉黃杞，貧瘠的無機養(yǎng)分條件將進一步加劇野含笑幼年個體的自然稀疏，而最終導致毛竹林下兩種菌根類型樹種幼樹的競爭模式差異。

3.2 叢植菌根和外生菌根樹種幼樹生長過程中競爭壓力的變化

本研究結果表明，無論是與外生菌根真菌共生的少葉黃杞還是與叢枝菌根真菌共生的野含笑，競爭強度都隨著胸徑的增加而逐漸降低，胸徑與種內(nèi)、種間及總競爭指數(shù)呈冪函數(shù)關系（野含笑的種內(nèi)競爭除外），這與許多其他植物的研究結果一致[4-5,12]。徑級較小的個體由于對不利因素的抗性較差，其可獲取的資源相對較少，因此容易受到較大的競爭壓力。隨著生長的進行，自然稀疏導致植物個體之間的距離增大，較大的個體逐漸占據(jù)一定的生態(tài)位，而受到的鄰體競爭較少。此外，隨著胸徑的增大，野含笑幼年個體的種間競爭在總競爭強度中的比重也逐漸增大，而種內(nèi)競爭相反，說明野含笑幼樹在群落中自疏作用大于他疏作用?？梢姡昂υ谟啄觌A段可能已經(jīng)經(jīng)歷了殘酷的自然選擇，所以其在3～4 cm徑級的時候幾乎已經(jīng)不存在種內(nèi)競爭。

本研究從菌根類型的角度探究了毛竹林林下兩種優(yōu)勢喬木幼樹的競爭狀況。由于菌根類型的差異，兩種幼樹的競爭情況截然不同。外生菌根真菌對宿主植物的保護作用和養(yǎng)分利用的特異性功能以及其對土壤性質(zhì)的改造作用是造成了少葉黃杞幼樹種內(nèi)與種間競爭并舉的重要原因。而叢枝菌根真菌無法避免甚至可能促進土壤病原體的積累，是野含笑幼年個體無法集群分布，而最終導致其以種間競爭壓力為主導的重要原因。本研究表明，隨著演替的進行，毛竹林林下喬木幼年個體的菌根類型可能對未來竹-闊混交林內(nèi)喬木樹種的生長發(fā)育和空間分布格局產(chǎn)生強烈地影響，進而影響群落的組成和功能。建議在今后有關群落演替的研究中重點考慮植物的菌根類型。該研究結果對于準確認識和預測森林群落更新動態(tài)和演替方向具有重要意義，可為制定合理的森林保護措施提供理論依據(jù)。