甜菜孢囊線蟲在我國的寄主范圍及生活史研究

喬精松 彭德良 劉慧 馮曉東 高海峰 李廣闊 胡先奇 彭煥

摘要 ：甜菜孢囊線蟲Heterodera schachtii是嚴(yán)重危害甜菜生產(chǎn)的主要病原物，每年造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失，該線蟲是我國對(duì)外重要的檢疫性有害生物。本研究通過對(duì)十字花科、茄科、葫蘆科、錦葵科、豆科、莧科和禾本科等16種作物29個(gè)品種進(jìn)行人工接種，對(duì)其主要的寄主范圍和生活史進(jìn)行了測定。結(jié)果表明，甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲能夠侵染除小麥和玉米以外的其他14種作物25個(gè)品種，在莧科的甜菜和菠菜、茄科的番茄及十字花科等16個(gè)品種的根系能夠完成生活史，形成白雌蟲和孢囊。生活史調(diào)查發(fā)現(xiàn)，甜菜孢囊線蟲接種到甜菜和油菜15 d和12 d后即可發(fā)育形成白雌蟲，30 d后形成孢囊;而接種到西瓜根系后，不能正常發(fā)育，一直保持2齡幼蟲蟲態(tài)，無法完成生活史。上述結(jié)果表明甜菜孢囊線蟲能夠在甜菜、菠菜、番茄和十字花科作物上寄生，但是在不同寄主上的生活史存在一定的差異，其結(jié)果將為非寄主輪作防控甜菜孢囊線蟲提供理論基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞 ：甜菜孢囊線蟲; 寄主范圍; 生活史

中圖分類號(hào)：

S 435.663

文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2020030

The host range and life history of sugarbeet cyst nematode

Heterodera schachtii in China

QIAO Jingsong1， PENG Deliang2， LIU Hui3， FENG Xiaodong3， GAO Haifeng4， LI Guangkuo4，

HU Xianqi1*， PENG Huan2，4*

（1. College of Plant Protection， State Key Laboratory for Conservation and Utilization of Bio-Resources，

Yunnan Agricultural University， Kunming 650201，China; 2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases

and Insect Pests， Institute of Plant Protection， Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing

100193，China; 3.National Agro-Tech Extension and Service Center， Beijing 100125，China;

4. Institute of Plant Protection， Xinjiang Academy of Agricultural Sciences， Key Laboratory of Integrated Pest

Management on Crops in Northwestern Oasis， Ministry of Agriculture and Rural Affairs， Urumqi 830091， China）

Abstract

Sugarbeet cyst nematode （Heterodera schachtii） is one of the main pathogens that seriously harm sugar beet production， causing serious economic losses every year， and it is also an important quarantine pest in China. In this study， 29 varieties of 16 crops， including Brassicaceae， Solanaceae， Cucurbitaceae， Malvaceae， Fabaceae， Amaranthaceae and Poaceae， were artificially inoculated in an isolated greenhouse， and their main host range and life history were investigated. The results showed that the second juveniles of sugarbeet cyst nematode could infect the roots of 25 varieties of 14 crops except wheat and corn. White females and cysts formed in the roots of 16 varieties of crops， such as sugar beet，spinach， tomato and all Brassicaceae plants. The life history investigation showed that the white females formed at 15 d and 12 d after inoculation of sugar beet and rape， and the cysts were found 30 days later， while on the root system of watermelon， the second juveniles remained undeveloped and could not complete their life cycle. The above results suggested that sugarbeet cyst nematode could parasitize sugar beet， spinach， tomato and cruciferous crops， but there were some differences in their life histories on different hosts. The results provide a theoretical basis for non-host rotation control of sugarbeet cyst nematode.

Key words

sugarbeet cyst nematodes; host range; life history

甜菜孢囊線蟲Heterodera schachtii是嚴(yán)重危害甜菜生產(chǎn)的主要病原物之一，每年造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失，歐洲甜菜種植區(qū)每年由于甜菜孢囊線蟲危害造成的損失超過9 000萬歐元[1]。在德國西部每年有超過1/4的甜菜地遭受該線蟲侵害;在英國，甜菜孢囊線蟲危害感病品種能造成30%～40%的產(chǎn)量損失，年經(jīng)濟(jì)損失超過380萬英鎊，嚴(yán)重威脅著當(dāng)?shù)靥鸩朔N植和制糖業(yè)的發(fā)展;在伊朗的甜菜種植區(qū)甜菜孢囊線蟲發(fā)生普遍，造成嚴(yán)重減產(chǎn)[13]。甜菜孢囊線蟲寄主范圍包括23科95屬200多種植物，其中甜菜和油菜是其主要的寄主[45]。由于其危害的嚴(yán)重性和經(jīng)濟(jì)重要性，包括我國在內(nèi)的23個(gè)國家將其列為檢疫性有害生物[6]。

甜菜孢囊線蟲在北美、南美、歐洲和中東50多個(gè)國家和地區(qū)均有發(fā)生和危害[7]，但我國暫無相關(guān)報(bào)道。李建中等[8]采用MAXENT和GARP兩種生態(tài)位模型對(duì)甜菜孢囊線蟲在我國的適生區(qū)進(jìn)行了預(yù)測，結(jié)果表明，我國17個(gè)?。ㄊ?、區(qū)）均為該線蟲適生區(qū)，其中新疆西部、內(nèi)蒙古南部、河北中南部、山西東北部、寧夏、甘肅北部為高度適生區(qū)。隨著貿(mào)易全球化的不斷發(fā)展，國際貿(mào)易和人員交流的日趨頻繁，每年我國從甜菜孢囊線蟲發(fā)生區(qū)的歐洲、新西蘭和加拿大等國家和地區(qū)進(jìn)口大量甜菜種子，并且與我國接壤的巴基斯坦、烏茲別克斯坦、哈薩克斯坦和吉爾吉斯斯坦等國均為甜菜孢囊線蟲疫區(qū)[9]，因此該線蟲隨著國際貿(mào)易傳入我國的風(fēng)險(xiǎn)極大，迫切需要開展相關(guān)研究。

在國外，采用非寄主作物輪作、調(diào)整播期、化學(xué)防治和生物防治可有效地控制甜菜孢囊線蟲的危害[910]。在生產(chǎn)中，化學(xué)殺線蟲劑毒性高、施用難度大且價(jià)格昂貴，生物菌劑存在防控效果不穩(wěn)定等問題，采用非寄主輪作是有效控制甜菜孢囊線蟲危害的防治措施之一。國外研究表明，改種玉米或苜蓿3～6年能夠有效控制甜菜孢囊線蟲的危害[9]。新疆和內(nèi)蒙古是我國甜菜的主要種植區(qū)域，種植面積占全國的80%以上[11]，本研究對(duì)北方廣泛種植的馬鈴薯、油菜和白菜等7個(gè)科16種作物29個(gè)品種進(jìn)行人工接種，對(duì)甜菜孢囊線蟲有效寄主進(jìn)行篩選，明確其生活史，研究結(jié)果將為甜菜孢囊線蟲的綠色可持續(xù)防控提供技術(shù)儲(chǔ)備，從而保證我國糖料作物的生產(chǎn)安全。

1 材料與方法

1.1 供試線蟲

甜菜孢囊線蟲由新疆出入境檢驗(yàn)檢疫局截獲，在全國農(nóng)業(yè)技術(shù)推廣服務(wù)中心檢疫隔離場隔離溫室進(jìn)行擴(kuò)繁。將甜菜‘SD21816種子播種在裝有500 mL沙土（沙與土比例為7∶3）的花盆中，置于L∥D=16 h∥8 h，（25±1）℃的隔離溫室中培養(yǎng)2周后，將甜菜孢囊線蟲卵接種到甜菜的根部，在上述相同培養(yǎng)條件下培養(yǎng)45 d后，采用漂浮法收集甜菜根系和土壤中的孢囊。將收集的孢囊置于3 mmol/L硫酸鋅溶液中刺激孵化，每天收集孵化的2齡幼蟲用于接種。

1.2 甜菜孢囊線蟲寄主范圍測定

在隔離溫室中，選擇十字花科的白菜、甘藍(lán)、芥菜、蘿卜、擬南芥、油菜，莧科菠菜和甜菜，茄科番茄和馬鈴薯，葫蘆科的甜瓜和西瓜，禾本科的玉米和小麥，豆科的大豆及錦葵科的棉花共7個(gè)科16種作物29個(gè)品種（表1），將上述作物播種于裝有250 mL滅菌沙土（沙、土比7∶3）的線蟲接種管中，每個(gè)品種20株，3次重復(fù)，置于L∥D=16 h∥8 h，（25±1）℃的隔離溫室中培養(yǎng)2周后，采用人工接種方式，在待測作物的根系周圍接種甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲500條/株，接種5 d后采集待測作物的根系，采用酸性品紅染色法對(duì)根組織內(nèi)線蟲進(jìn)行染色[12]，甘油脫色后，置于Leica M165體式顯微鏡下觀察和統(tǒng)計(jì)根系內(nèi)線蟲的數(shù)目。45 d后，采用漂浮法收集甜菜根系和土壤中的孢囊。在Leica M165體視顯微鏡下計(jì)數(shù)。

1.3 甜菜孢囊線蟲在甜菜、油菜和西瓜上的發(fā)育進(jìn)度

根據(jù)甜菜孢囊線蟲寄主篩選結(jié)果，以甜菜、油菜和西瓜為研究對(duì)象，將上述作物品種播種于裝有250 mL滅菌沙土（沙、土比7∶3）的線蟲接種管中，每個(gè)品種60株，3次重復(fù)，置于L∥D=16 h∥8 h，（25±1）℃的隔離溫室中培養(yǎng)2周后，采用人工接種方式，在待測作物的根系周圍接種甜菜孢囊線蟲幼蟲1 000條/株，接種后，每3 d取樣調(diào)查;每次5株，連續(xù)取樣10次;采用酸性品紅染色法對(duì)根內(nèi)線蟲進(jìn)行染色，在Leica體視顯微鏡下對(duì)線蟲的發(fā)育程度和各齡期的數(shù)量進(jìn)行觀察和統(tǒng)計(jì)。

1.4 數(shù)據(jù)分析

采用R 3.5.3軟件對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)，并采用LSD法進(jìn)行顯著性檢驗(yàn)，作圖，參考大豆孢囊線蟲抗性鑒定標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行抗性等級(jí)鑒定，單株孢囊數(shù)目為0個(gè)，為免疫（I）;單株孢囊數(shù)目為1～5個(gè)，為高抗（HR）;單株孢囊數(shù)目為6～10個(gè)，為抗?。≧）;單株孢囊數(shù)目為11～30個(gè)，為感?。⊿）;單株孢囊數(shù)目大于30個(gè)，抗性分級(jí)為高感（HS）[13]。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同作物根系中甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲侵染量

接種5 d后對(duì)供試寄主根系內(nèi)線蟲調(diào)查發(fā)現(xiàn)，甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲能夠侵染白菜、蘿卜、甘藍(lán)、芥菜、油菜、擬南芥、番茄、馬鈴薯、棉花、甜菜、西瓜、甜瓜和大豆等13種作物25個(gè)品種的根系，但不能侵染禾本科的小麥和玉米。單株根系內(nèi)的線蟲數(shù)量超過100條的作物品種有十字花科的甘藍(lán)‘結(jié)球甘藍(lán)、芥菜‘光頭芥菜、油菜‘徽油808、擬南芥（野生型Col-0），莧科的菠菜‘大葉紅菠‘寒秀肉菠和甜菜‘KWS9147，豆科的大豆‘中黃13和茄科的馬鈴薯‘荷蘭17。甜菜孢囊線蟲對(duì)葫蘆科的西瓜和甜瓜侵染率較低，單株根系內(nèi)的線蟲數(shù)量為13～16條。甜菜孢囊線蟲對(duì)同一作物的不同品種侵染能力存在差異，如3個(gè)甘藍(lán)品種中，‘結(jié)球甘藍(lán)中的2齡幼蟲數(shù)量顯著高于‘綠球25號(hào)和‘中甘十一;蘿卜品種中‘三尺白25號(hào)根系上的線蟲數(shù)量顯著多于‘新春白玉;番茄‘硬粉8號(hào)上單株線蟲數(shù)量顯著多于‘佳粉18號(hào);棉花品種‘冀棉11單株線蟲侵染數(shù)量顯著高于‘中植棉KV3;大豆品種‘中黃13單株線蟲侵染數(shù)量顯著多于‘PI437654（圖1）。

2.2 不同品種中孢囊數(shù)量

由表1可見，接種45 d后，對(duì)根系和土壤中的孢囊數(shù)量調(diào)查發(fā)現(xiàn)，十字花科作物白菜、甘藍(lán)、芥菜、油菜、蘿卜和擬南芥，莧科的菠菜、甜菜和茄科的番茄等16個(gè)作物品種的根系上形成了孢囊，孢囊數(shù)量4～30個(gè)/株，其中油菜、菠菜和甜菜上形成的孢囊數(shù)量最多，單株孢囊數(shù)量在20個(gè)以上;甘藍(lán)‘結(jié)球甘藍(lán)、蘿卜‘新春白玉和番茄‘佳粉18號(hào)平均單株孢囊數(shù)量分別為8.20、8.4個(gè)和4.2個(gè)，其他品種的單株孢囊數(shù)量在10～20個(gè)之間。與早期侵染結(jié)果相比，甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲能夠侵染大豆、棉花、甜瓜和西瓜4種作物的根系，但不能完成生活史形成孢囊。

2.3 甜菜孢囊線蟲在不同寄主上的生活史

接種后，每3 d對(duì)甜菜、油菜和西瓜的根系進(jìn)行取樣和染色，觀察根系內(nèi)線蟲的發(fā)育情況。結(jié)果表明，甜菜和油菜接種線蟲3 d后，根系中皆為2齡幼蟲（J2）;6 d后根系中J2數(shù)量減少，出現(xiàn)少量3齡幼蟲（J3）;接種9 d后，兩種寄主植物根系中J2數(shù)量繼續(xù)減少，J3數(shù)量明顯增加，出現(xiàn)4齡幼蟲（J4）;接種12 d后，甜菜根系發(fā)現(xiàn)白雌蟲（white female），油菜根系出現(xiàn)白雌蟲和少量孢囊，接種15 d后，甜菜根系中白雌蟲數(shù)量明顯增加，出現(xiàn)成熟孢囊，而在油菜根系中J2、J3、J4、白雌蟲和孢囊等各個(gè)齡期的線蟲均存在;接種后18～30 d，甜菜根系中均為白雌蟲和孢囊。在油菜根系中，接種18～21 d均還有J3和J4，接種24～30 d后，根系內(nèi)均為白雌蟲和孢囊。甜菜孢囊線蟲接種西瓜后3～15 d一直停留在J2階段，到后期，由于無法發(fā)育，根系內(nèi)的線蟲逐漸減少直至消失。

3 討論

甜菜孢囊線蟲是我國重要的檢疫性有害生物，在我國暫無報(bào)道，但由于該線蟲造成經(jīng)濟(jì)損失大，繁殖速度快，防治難度高，嚴(yán)重危害了世界甜菜的安全生產(chǎn)，并對(duì)我國甜菜產(chǎn)業(yè)具有潛在威脅。隨著貿(mào)易全球化的不斷發(fā)展，甜菜孢囊線蟲入侵我國的風(fēng)險(xiǎn)也越來越大[9]。因此提前開展甜菜孢囊線蟲在我國的寄主范圍和生活史的研究，將為防范該線蟲的入侵奠定良好的基礎(chǔ)。

在本研究中，甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲能夠侵染十字花科的白菜、蘿卜、甘藍(lán)、芥菜、油菜和擬南芥，茄科的番茄和馬鈴薯，錦葵科的棉花，莧科的甜菜，葫蘆科的西瓜和甜瓜，豆科的大豆等作物的25個(gè)品種，在十字花科作物白菜、甘藍(lán)、芥菜、油菜、蘿卜和擬南芥，莧科的菠菜、甜菜和茄科的番茄等作物16個(gè)品種的根系上能完成生活史，形成孢囊。上述結(jié)果說明，甜菜孢囊線蟲能夠侵染我國的大部分農(nóng)作物，并能完成侵染循環(huán)，發(fā)育成孢囊。參考大豆孢囊線蟲抗性評(píng)價(jià)標(biāo)準(zhǔn)，除了甘藍(lán)‘綠球25號(hào)、蘿卜‘新春白玉和番茄‘佳粉18號(hào)單株孢囊數(shù)目少于10個(gè)，屬于抗病品種外，其他13個(gè)品種的單株孢囊數(shù)目均大于10個(gè)，屬于感病品種，其中甜菜‘KWS9147單株孢囊數(shù)大于30個(gè)，屬于高感。本研究發(fā)現(xiàn)，甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲不能侵染玉米和小麥，能夠侵染大豆品種‘PI437654和‘中黃13，但不能形成孢囊。在早期報(bào)道中，甜菜孢囊線蟲能夠侵染23科96屬218種作物，其中莧科、蓼科和十字花科是其主要的寄主， 大豆是其有效寄主[2，9]，韓國的甜菜孢囊線蟲寄主范圍測定結(jié)果表明，在測試的10個(gè)大豆品種和6個(gè)玉米品種中，甜菜孢囊線蟲只能在1個(gè)品種中完成生活史，其他品種對(duì)其均表現(xiàn)為免疫[14]，以上結(jié)果說明，同種作物不同品種對(duì)甜菜孢囊線蟲抗性具有差異。

甜菜孢囊線蟲在不同寄主上發(fā)育進(jìn)度研究表明，甜菜孢囊線蟲在室內(nèi)條件下，完成一個(gè)生活史的周期為30 d左右，甜菜生長周期為5個(gè)月左右，因此我們推測甜菜孢囊線蟲在田間一年能夠發(fā)生4～5代。該線蟲繁殖能力非常強(qiáng)，一個(gè)孢囊內(nèi)含有200～300粒卵，一年經(jīng)過4～5次侵染循環(huán)，種群數(shù)量將快速上升，在美國西海岸，甜菜孢囊線蟲田間種群密度3個(gè)月內(nèi)增長了100倍[9]。因此該線蟲一旦傳入到我國甜菜主產(chǎn)區(qū)，種群數(shù)量將快速增長，會(huì)嚴(yán)重威脅我國甜菜的生產(chǎn)安全，需要高度警惕。

甜菜孢囊線蟲抗逆能力極強(qiáng)，在溫度不合適或無寄主條件下，最長可以在土壤中休眠10年以上[15]。研究發(fā)現(xiàn)，非寄主作物輪作可以減少病害田塊中甜菜孢囊線蟲的種群密度[16]，Roberts等研究發(fā)現(xiàn)，在同等深度的土壤中，非寄主輪作可以減少田塊中甜菜孢囊線蟲卵的數(shù)量[17];寄主植物根系分泌

物對(duì)卵的孵化有著積極影響[1820]。在英國和荷蘭，休耕或非寄主植物輪作一年，土壤中的活卵數(shù)量下降38%～48%[5，13]。在本研究中發(fā)現(xiàn)，玉米和小麥等作物根系不受甜菜孢囊線蟲的危害，因此在甜菜

孢囊線蟲發(fā)病區(qū)進(jìn)行玉米和小麥輪作，將能有效控制甜菜孢囊線蟲田間種群密度。此外本研究發(fā)現(xiàn)，甜菜孢囊線蟲2齡幼蟲能夠侵染棉花、馬鈴薯和西甜瓜等，但不能完成生活史，因此可在甜菜孢囊線蟲發(fā)生區(qū)改種棉花、馬鈴薯和西瓜等作物作為誘捕植物，從而快速降低土壤中的線蟲密度。在英國，在甜菜孢囊線蟲嚴(yán)重危害區(qū)域種植芥菜和抗性的蘿卜等誘捕植物1年，土壤中的活卵數(shù)下降30%～40%[21]。在德國采用芥菜作為誘捕植物，也取得了類似的控制效果[22]。

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（責(zé)任編輯：田 喆）