羊肚菌屬物種分類、系統(tǒng)進(jìn)化和藥用價(jià)值研究進(jìn)展

尚千涵，楊 婷，高其媛，王瑪麗，梁 健，王 樂，灑 威, 3*，申智清，李忠虎

羊肚菌屬物種分類、系統(tǒng)進(jìn)化和藥用價(jià)值研究進(jìn)展

尚千涵1，楊 婷2#，高其媛2，王瑪麗2，梁 健1，王 樂1，灑 威1, 3*，申智清4，李忠虎2

1. 青海大學(xué) 省部共建三江源生態(tài)與高原農(nóng)牧業(yè)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，青海 西寧 810016 2. 西北大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 西部資源生物與現(xiàn)代生物技術(shù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，陜西 西安 710069 3. 青海大學(xué)生態(tài)環(huán)境工程學(xué)院，青海 西寧 810016 4. 青海省海東市平安區(qū)小峽鎮(zhèn)人民政府，青海 海東 810600

羊肚菌屬是隸屬于子囊菌亞門（Ascomycotina）的一類大型真菌。作為珍貴的藥食兩用真菌，羊肚菌屬物種含有多糖、酶、脂肪酸以及氨基酸等多種有效成分；具有抗氧化、抗菌和抗腫瘤等多種功效和價(jià)值。羊肚菌屬物種一般分布在北半球溫帶和寒溫帶地區(qū)，中國(guó)是該屬的現(xiàn)代地理分布中心和多樣化中心。然而，近年來全球氣候變化造成羊肚菌屬棲息地大量喪失和破碎化，加上人類大量采挖導(dǎo)致羊肚菌屬野生資源急劇減少。此外，自然條件下野生和人工栽培的羊肚菌屬物種分類混亂不清，對(duì)該類群資源的合理利用和開發(fā)造成極大障礙。從羊肚菌屬的物種分類、系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化關(guān)系以及藥用價(jià)值等方面進(jìn)行綜述，以期為羊肚菌屬物種資源的保護(hù)和合理開發(fā)利用提供科學(xué)參考。

羊肚菌屬；物種分類；系統(tǒng)發(fā)育；進(jìn)化；藥用價(jià)值

羊肚菌L.隸屬于子囊菌亞門（Ascomycotina），盤菌綱（Discomycetes），盤菌目（Pezizales），羊肚菌科（Morchellaceae），羊肚菌屬Dill. ex Pers.，是世界上珍貴的藥食兩用真菌之一[1]。研究表明，羊肚菌屬物種含有豐富的多糖、酶、脂肪酸、氨基酸、礦物質(zhì)、甾醇、維生素和膳食纖維等多種成分；具有抗氧化、抗菌、抗腫瘤、調(diào)節(jié)機(jī)體免疫力、抗疲勞、保腎、保肝及調(diào)節(jié)胃腸蠕動(dòng)等多種功效[1-5]。羊肚菌屬是一類喜涼爽環(huán)境的大型真菌，主要分布在北半球溫帶和寒溫帶地區(qū)，中國(guó)是羊肚菌屬的現(xiàn)代地理分布中心和多樣化中心[6]。目前，人工栽培的羊肚菌主要包含黑色類群的梯棱羊肚菌M. Kuo, O’Donnell & T. J. Volk、六妹羊肚菌M. Kuo、七妹羊肚菌Boud.以及變紅羊肚菌類群的變紅羊肚菌Guzmán & F. Tapia等[7]。近年來，全球氣候變化導(dǎo)致羊肚菌屬物種棲息地大量喪失和破碎化，加上人類大量采挖導(dǎo)致羊肚菌屬野生資源急劇減少，產(chǎn)量和品質(zhì)嚴(yán)重下降。此外，自然條件下羊肚菌屬的物種分類混亂不清，對(duì)其自然資源的開發(fā)和利用造成極大障礙。本文從羊肚菌屬的物種分類、系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化以及藥用價(jià)值和功效等方面進(jìn)行綜述，以期為羊肚菌屬資源的保護(hù)和合理開發(fā)利用提供科學(xué)參考。

1 物種分類和生物學(xué)特性

1.1 物種分類

羊肚菌屬最早由Dill和Pers發(fā)表，該屬的模式種為羊肚菌(L.) Pers。依據(jù)子實(shí)體的顏色和形態(tài)，羊肚菌屬可分為黑色羊肚菌、黃色羊肚菌、變紅羊肚菌和半開羊肚菌4大類群（表1）。近期的分子系統(tǒng)學(xué)研究結(jié)果顯示，羊肚菌屬可分為3個(gè)支系，即黃色羊肚菌支系、黑色羊肚菌支系（包括黑色和半開羊肚菌2個(gè)類群）和變紅羊肚菌支系（表1）[8-17]。其中，黑色羊肚菌和黃色羊肚菌支系為姊妹類群，是構(gòu)成羊肚菌屬的主要類群[18]。

目前黑色羊肚菌支系確認(rèn)的物種有32個(gè)[17]。生物地理學(xué)研究表明，該支系的物種主要分布在歐洲、北美洲、南美洲和亞洲等地區(qū)；大約有16種分布在中國(guó)，其中長(zhǎng)白羊肚菌Jacquet. ex R. Kristiansen主要分布在東北的吉林省。同時(shí)，-14（四川）、-33（甘肅）以及-34（云南）等物種均呈現(xiàn)出地區(qū)性的分布特點(diǎn)，或?yàn)榈胤叫缘奶赜形锓N[17]。黃色羊肚菌支系包含27個(gè)物種，分別為粗柄羊肚菌(Vent.) Pers.羊肚菌[18]、海綿羊肚菌Boud.普通羊肚菌(Pers.) Gray[19]、草原羊肚菌ZerovaClowez & Matherly小羊肚菌M. Kuo, Dewsbury, Moncalvo & S. L. StephensonClowezL. Romero & Clowez曲棱羊肚菌Dewsbury, Moncalvo, J. D. Moore & M. KuoClowez & Matherly和Masaphy & Clowez[20]等，主要分布于東亞地區(qū)[6]。變紅羊肚菌支系僅包含3個(gè)物種，分別為變紅羊肚菌、危地馬拉羊肚菌Guzmán, M. F. Torres & Logem.和R. Heim，它們局限地分布于熱帶或亞熱帶地區(qū)，如只被發(fā)現(xiàn)于新幾內(nèi)亞，而危地馬拉羊肚菌僅分布于危地馬拉和墨西哥地區(qū)[9]。

1.2 生物學(xué)特性

羊肚菌屬的生活史較為復(fù)雜。研究表明，羊肚菌屬物種從孢子到下一代孢子的發(fā)育全過程，包括有性生殖、無性生殖和菌核形成3個(gè)階段。羊肚菌有性生殖成熟的表現(xiàn)是子囊果的形成，它們的成熟子囊果是一個(gè)生活史周期的終點(diǎn)，其典型特征是2個(gè)單倍體核配對(duì)后形成雙倍體核，再經(jīng)減數(shù)分裂形成新的單倍體子囊孢子，進(jìn)而繼續(xù)萌發(fā)形成菌絲。無性生殖是從菌絲形成孢子囊梗開始，在孢子囊梗的頂端首先發(fā)育形成孢子囊，經(jīng)過一系列的發(fā)育產(chǎn)生分生孢子，進(jìn)而萌發(fā)產(chǎn)生單倍體核的新菌絲。此外，在環(huán)境條件不良的情況下，羊肚菌屬物種的營(yíng)養(yǎng)菌絲或異核菌絲可直接形成菌核并使其處于休眠狀態(tài)。當(dāng)環(huán)境適宜時(shí)，菌核便會(huì)萌發(fā)成新的初生菌絲或次生菌絲，最終形成子實(shí)體[18-21]。

羊肚菌屬物種是一類喜冷涼環(huán)境的大型真菌?，F(xiàn)代生理生態(tài)學(xué)研究表明，羊肚菌屬適宜生長(zhǎng)于低溫、高濕的環(huán)境。碳源、氮源、生長(zhǎng)因子和微量元素等都對(duì)羊肚菌屬的生長(zhǎng)和發(fā)育有促進(jìn)作用[22-24]。羊肚菌屬菌絲體的最適宜生長(zhǎng)溫度為15～18 ℃，孢子散發(fā)的適宜溫度為15～18 ℃[25-27]。適宜羊肚菌屬類群的空氣濕度在70%～90%為最好[26]。羊肚菌屬物種的生長(zhǎng)培養(yǎng)基或土壤的pH值為5.0～8.2較好[28]。

表1 羊肚菌屬物種分類概況

續(xù)表1

分類依據(jù)類群特征包含物種文獻(xiàn) 基于ITS、RPB1、RPB2、TEF1 4個(gè)基因的系統(tǒng)發(fā)育分析基于ITS、RPB1、RPB2和TEF1基因的系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果支持取樣的羊肚菌屬物種分為9個(gè)物種的結(jié)論黑色羊肚菌支系：M. quercus-ilicis Clowez, L. Ballester & L. Romero、督那羊肚菌M. dunalii Boud.、皺柄羊肚菌、美味羊肚菌、普及羊肚菌M. purpurascens (Krombh. ex Boud.) Jacquet.、褐坑羊肚菌、M. inamoena Boud.、普開羊肚菌M. pulchella Clowez & Fran?. Petit、北方羊肚菌14 基于TEF1、rDNA、RPB1、RPB2 4個(gè)基因的系統(tǒng)發(fā)育分析基于TEF1、rDNA、RPB1、RPB2基因的系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果支持取樣的羊肚菌屬物種分為12個(gè)物種的結(jié)論黑色羊肚菌支系：普及羊肚菌、三地羊肚菌、勞倫羊肚菌M. laurentiana Voitk, Burzynski & O’Donnell、澳大利亞羊肚菌M. australiana T. F. Elliott, Bougher, O’Donnell & Trappe、普開羊肚菌、北方羊肚菌、褐坑羊肚菌、美味羊肚菌、長(zhǎng)白羊肚菌、黑脈羊肚菌、皺柄羊肚菌、督那羊肚菌、M. quercus-ilicis15 基于ITS基因的系統(tǒng)發(fā)育分析 基于ITS基因分別對(duì)黃色羊肚菌和黑色羊肚菌構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹，系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果支持取樣的黃色羊肚菌分為8個(gè)物種，黑色羊肚菌分為5個(gè)物種黃色羊肚菌支系：M. dunensis (Casta?era, J.L. Alonso & G. Moreno) Clowez、普通羊肚菌、曲棱羊肚菌、粗柄羊肚菌、M. palazonii Clowez & L. Romero、M. galilaea、羊肚菌、M. fluvialis Clowez, P. Alvarado, M. Becerra, Bilbao & P. -A. Moreau；黑色羊肚菌支系：督那羊肚菌、七妹羊肚菌、過渡羊肚菌M. disparilis Loizides & P. -A. Moreau、普及羊肚菌、莓生羊肚菌M. arbutiphila Loizides, Bellanger & P. -A. Moreau16 基于RPB1、RPB2、EF-1α、ITS 4個(gè)基因的系統(tǒng)發(fā)育分析基于RPB1、RPB2、EF1-α和ITS基因的系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果支持取樣羊肚菌分為11個(gè)物種黑色羊肚菌支系：卡其羊肚菌M. kakiicolor (Clowez & L. Romero) Clowez, L. Romero, P. Alvarado & Loizides、督那羊肚菌、過渡羊肚菌、美味羊肚菌、皺柄羊肚菌、三地羊肚菌、普及羊肚菌、澳大利亞羊肚菌、普開羊肚菌、北方羊肚菌、莓生羊肚菌16 基于ITS、TEF1、RPB1、RPB2 4個(gè)基因的系統(tǒng)發(fā)育分析；菌蓋近中部與菌柄的分離程度、菌蓋邊緣向外伸展程度、菌蓋形狀和顏色、蓋表棱紋排列和凹坑深淺等特征基于ITS、TEF1、RPB1、RPB2基因的系統(tǒng)分析結(jié)果支持取樣的羊肚菌屬物種分為32個(gè)物種的結(jié)論；菌蓋圓錐形，頂端尖銳或微鈍，灰色至黑褐色，棱紋呈縱向排列，凹坑相對(duì)較深黑色羊肚菌支系：黑脈羊肚菌、莓生羊肚菌、澳大利亞羊肚菌、褐坑羊肚菌、易混羊肚菌M. confusa X. H. Du、針葉羊肚菌M. conifericola Ta?k?n, Büyükalaca & H. H. Do?an、過渡羊肚菌、督那羊肚菌、三地羊肚菌、七妹羊肚菌、長(zhǎng)白羊肚菌、頭絲羊肚菌、費(fèi)克羊肚菌M. fekeensis H. H. Do?an, Ta?k?n & Büyükalaca、多米尼加羊肚菌M. hispaniolensis S. A. Cantrell, Lodge, T. J. Baroni & O’Donnell、梯棱羊肚菌、凱巴布羊肚菌M. kaibabensis Beug, T. A. Clem. & T. J. Baroni、卡其羊肚菌、勞倫羊肚菌、大孢羊肚菌M. magnispora Büyükalaca, H. H. Do?an & Ta?k?n、地中海羊肚菌M. mediterraneensis Ta?k?n, Büyükalaca & H. H. Do?an、歐德羊肚菌M. odonnellii X. H. Du & D. M. Wu、歐氏羊肚菌M. oweri X. H. Du、楊柳半開羊肚菌、普開羊肚菌、點(diǎn)柄半開羊肚菌、普及羊肚菌、光柄半開羊肚菌、北方羊肚菌、六妹羊肚菌、皺柄羊肚菌、絨毛羊肚菌、中立羊肚菌17

RPB1-RNA聚合酶II大亞基基因 RPB2-RNA聚合酶II小亞基基因 EF1-α-翻譯延伸因子基因-28S核糖體DNA基因-大亞基核糖體RNA基因＋-28S＋18S核糖體DNA基因 ITS-核糖體內(nèi)轉(zhuǎn)錄間隔區(qū)基因 TEF1-翻譯延伸因子基因

RPB1-RNA polymerase II subunit 1 RPB2-RNA polymerase II subunit 2 EF1-α-translation elongation factor 1-alpha-28S ribosomal DNA-large subunit ribosomal RNA gene＋-28S＋18S ribosomal DNA ITS-internal transcription spacer TEF1-translation elongation factor 1

研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌屬類群屬于好氧真菌，足夠的氧氣和良好的通風(fēng)是保證羊肚菌屬物種正常生長(zhǎng)發(fā)育的必要條件，在子囊果形成和生長(zhǎng)發(fā)育階段對(duì)空氣十分敏感，當(dāng)CO2體積分?jǐn)?shù)超過0.3%時(shí)，羊肚菌的子囊果瘦小、畸形，甚至腐爛[21]。此外，羊肚菌屬類群具有較強(qiáng)的趨光性，在其生長(zhǎng)階段時(shí)不需要光線直射，菌絲在暗處或微光條件下，生長(zhǎng)很快。但光線對(duì)子實(shí)體的形成有一定的促進(jìn)作用[28-30]。

2 系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化關(guān)系

羊肚菌屬物種被認(rèn)為由晚侏羅紀(jì)早期分化的變紅羊肚菌支系進(jìn)一步分化形成[13]，該屬類群可能在晚侏羅紀(jì)至早白堊紀(jì)時(shí)起源于北美西部，通過白令陸橋擴(kuò)散至亞洲地區(qū)，且歐亞物種之間進(jìn)行過基因交流和擴(kuò)散；東亞約90%的物種自中新世中期至今分化產(chǎn)生[6]。O’Donnell等[10]通過多樣化時(shí)間估算，發(fā)現(xiàn)羊肚菌科的起源和羊肚菌屬與其近親分離都發(fā)生在北美西部，時(shí)間分別在三疊紀(jì)和早白堊紀(jì)。

近年來，學(xué)者對(duì)中國(guó)境內(nèi)分布的羊肚菌屬類群進(jìn)行了系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化研究。如蘭阿峰等[31]對(duì)陜西省漢中地區(qū)的19株栽培羊肚菌菌株進(jìn)行系統(tǒng)發(fā)育分析，共鑒定出4個(gè)物種，分別為六妹羊肚菌、梯棱羊肚菌、隱形羊肚菌和北方羊肚菌。劉文叢等[19]對(duì)我國(guó)滇西北地區(qū)的羊肚菌類群進(jìn)行了分子鑒定，聚類分析結(jié)果可分為2個(gè)類群，黃色羊肚菌（粗柄羊肚菌、美味羊肚菌）和黑色羊肚菌類群（黑脈羊肚菌、高羊肚菌）。王龍等[32]對(duì)甘肅分布的16株供試羊肚菌進(jìn)行了ITS標(biāo)記的分子生物學(xué)研究，分析結(jié)果表明，16株羊肚菌可歸納分類為5種，進(jìn)一步歸類于黑羊肚菌類群（尖頂羊肚菌、黑脈羊肚菌和高羊肚菌）和黃羊肚菌類群（羊肚菌和粗柄羊肚菌）。武冬梅等[33]對(duì)采自新疆5個(gè)地區(qū)的31株野生羊肚菌子實(shí)體進(jìn)行了形態(tài)特征調(diào)查和ITS分析，初步確定了該地區(qū)羊肚菌有7個(gè)物種，其中sp.-17和中立羊肚菌為中國(guó)2種新記錄種。Phanpadith等[34]對(duì)秦嶺地區(qū)分布的羊肚菌進(jìn)行了系統(tǒng)發(fā)育研究，共發(fā)現(xiàn)了9個(gè)系統(tǒng)發(fā)育種，其中5個(gè)是黃色羊肚菌（-8-9-13-25和Phanpadith, Z.D. Yu & Tao Li），4個(gè)屬于黑色羊肚菌（-2-6-10-12）。

近年來，世界其他地區(qū)羊肚菌屬類群的分子系統(tǒng)學(xué)研究也取得了較大進(jìn)步。如Kuo等[12]對(duì)加拿大和美國(guó)的羊肚菌進(jìn)行了分類修訂，通過、、＋4個(gè)基因片段構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹，分析發(fā)現(xiàn)了14個(gè)物種（小羊肚菌、梯棱羊肚菌、泛美羊肚菌、六妹羊肚菌、曲棱羊肚菌、褐坑羊肚菌、隱形羊肚菌、中立羊肚菌、楊柳半開羊肚菌、七妹羊肚菌、頭絲羊肚菌、皺柄羊肚菌和北方羊肚菌）的新分布。Richard等[14]對(duì)歐洲和北美地區(qū)的38個(gè)黑色羊肚菌進(jìn)行、和基因序列的聯(lián)合分析，研究發(fā)現(xiàn)和督那羊肚菌屬于基部分支物種，而北方羊肚菌幾乎嵌套在普開羊肚菌中。Loizides等[16]對(duì)塞浦路斯羊肚菌種群中具有代表性的25個(gè)序列進(jìn)行系統(tǒng)發(fā)育分析，發(fā)現(xiàn)了9個(gè)新紀(jì)錄種：梯棱羊肚菌七妹羊肚菌頭絲羊肚菌督那羊肚菌莓生羊肚菌過渡羊肚菌-28-38。Kanwal等[35]對(duì)采自印度西喜馬拉雅地區(qū)的32種不同羊肚菌培養(yǎng)物/子實(shí)體進(jìn)行了DNA序列分析，聚類結(jié)果表明此地區(qū)存在2種羊肚菌分支：黃羊肚菌（粗柄羊肚菌和海綿羊肚菌）和黑羊肚菌[高羊肚菌、黑脈羊肚菌、(Batsch) Pers.]。Singh等[36]對(duì)羊肚菌科不同種屬46個(gè)單孢子培養(yǎng)物的ITS進(jìn)行了測(cè)序，基于非加權(quán)組平均法（unweighted pair-group method with arithmetic mean，UPGMA）的系統(tǒng)聚類分析可將這些羊肚菌分為2支：黃色羊肚菌（粗柄羊肚菌、海綿羊肚菌和普通羊肚菌）和黑色羊肚菌（黑脈羊肚菌、尖頂羊肚菌和羊肚菌）。

以往這些研究多采用ITS序列標(biāo)記對(duì)羊肚菌屬類群進(jìn)行系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化分析，然而，Du等[37]的研究表明，GenBank基因庫中至少66%已命名羊肚菌的ITS序列可能是錯(cuò)誤的，認(rèn)識(shí)到需要1個(gè)專用的網(wǎng)絡(luò)參考數(shù)據(jù)庫，以便快速地鑒別已知物種和新物種。他們基于多種分子標(biāo)記（ITS、EF1-α、RPB1、RPB2和LSU）的結(jié)果構(gòu)建了羊肚菌MLST數(shù)據(jù)庫（Multilocus Sequence Typinghttp://www.cbs.knaw）。但目前數(shù)據(jù)庫中收錄的羊肚菌屬物種的DNA序列測(cè)序標(biāo)記較少，限制了該數(shù)據(jù)庫的廣泛應(yīng)用。

3 藥用價(jià)值和功效

3.1 藥用成分和營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)

羊肚菌屬物種是一類重要的藥食兩用真菌，含有豐富的多糖、酶、脂肪酸、氨基酸等多種有效成分[30,38-47]，見表2。

3.2 藥理作用

羊肚菌屬物種含有豐富的多糖、酶、維生素及礦物元素等，具有抗氧化、抗菌、抗腫瘤及保腎保肝等多種功效[48]。

3.2.1 抗腫瘤 陳彥等[49]研究表明，羊肚菌胞外多糖（EPM）能夠顯著提高荷瘤小鼠的脾臟指數(shù)、T-淋巴細(xì)胞百分率和巨噬細(xì)胞吞噬率，具有顯著的抗腫瘤活性和增強(qiáng)免疫功能。羊肚菌多糖ME-X在達(dá)到20 μg/mL時(shí)還具有很好地抑制腫瘤細(xì)胞增殖的活性[50]。Hu等[51]研究發(fā)現(xiàn)，從羊肚菌發(fā)酵液中分離出來的新型多糖MEP-Ⅱ，可通過凋亡途徑抑制人肝癌HepG2細(xì)胞的增殖，是一種潛在的抗癌劑。

3.2.2 保腎及保肝 尖頂羊肚菌活性提取物在一定劑量下具有一定的脾臟和腎臟保護(hù)作用[52]。研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌胞內(nèi)多糖對(duì)小鼠肝臟損傷有保護(hù)作用[53]；羊肚多酚對(duì)-氨基半乳糖/脂多糖誘導(dǎo)的小鼠急性肝衰竭具有顯著的抑制作用[54]，從黑脈羊肚菌中提取的多酚PMP可明顯抑制-半乳糖胺/脂多糖誘導(dǎo)的肝細(xì)胞凋亡和脂肪變性；同時(shí)，Nitha等[55-56]研究發(fā)現(xiàn)羊肚菌菌絲體的乙醇提取物具有明顯的保肝作用。

表2 羊肚菌屬物種藥用成分、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)及功效

3.2.3 調(diào)節(jié)免疫150 mg/kg羊肚菌粉可以促進(jìn)小鼠細(xì)胞免疫功能提高[57]；EPM具有調(diào)節(jié)巨噬細(xì)胞中一氧化氮的產(chǎn)生并促進(jìn)脾細(xì)胞的增殖，可以作為有效的免疫調(diào)節(jié)劑[58]。羊肚菌多糖的乙?；稍鰪?qiáng)其在巨噬細(xì)胞RAW264.7中的免疫激活和抗炎活性[59]。此外，羊肚菌多糖還可以顯著增強(qiáng)小鼠的非特異性免疫及細(xì)胞免疫[60]。

3.2.4 抗疲勞 羊肚菌粉的劑量達(dá)到500 mg/kg時(shí)，具有抗疲勞作用[61]。研究表明，緊急攝入羊肚菌多糖可有效緩解應(yīng)急疲勞[62]。熊正英等[63]的研究表明，羊肚菌在加速疲勞消除、抵抗疲勞產(chǎn)生和提高機(jī)體對(duì)運(yùn)動(dòng)負(fù)荷的適應(yīng)能力方面有顯著作用。

3.2.5 調(diào)節(jié)胃腸蠕動(dòng) 吳映明等[64]研究表明，羊肚菌提取液既能加強(qiáng)正常小鼠胃腸蠕動(dòng)，又能抑制小鼠因新斯的明負(fù)荷引起的胃腸功能亢進(jìn)。

3.2.6 調(diào)血脂及調(diào)控膽固醇 殷偉偉等[52]研究發(fā)現(xiàn)，尖頂羊肚菌活性提取物有良好的調(diào)血脂效果：羊肚菌所含的亞油酸和油酸，有助預(yù)防動(dòng)脈硬化[65]；羊肚菌多糖PMEP-1具有調(diào)血脂功能，對(duì)高脂血癥、冠心病及動(dòng)脈粥樣硬化的發(fā)生有一定的預(yù)防作用[66]。唐瑜婉等[67]研究發(fā)現(xiàn)羊肚菌多糖PMEP通過硫酸化修飾可以增強(qiáng)大鼠的降膽固醇活性。Li等[68]發(fā)現(xiàn)，黑脈羊肚菌化學(xué)羧甲基化多糖CPMEP具有較強(qiáng)的降膽固醇活性。

3.2.7 抗氧化 羊肚菌多糖FMP-1可發(fā)揮重要的抗氧化活性，F(xiàn)MP-1可以作為天然潛在的抗氧化劑降低與特發(fā)性肺纖維化（idiopathic pulmonary fibrosis，IPF）進(jìn)程有關(guān)的氧化應(yīng)激[69-70]；FMP-1也可以有效清除羥基、1,1-二苯基-2-苦肼基和超氧自由基，是一種很好的抗氧化劑[71-72]。Elmasta等[73]對(duì)土耳其北部2種羊肚菌（普通羊肚菌和羊肚菌）的抗氧化活性進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)當(dāng)羊肚菌乙醇提取物質(zhì)量濃度達(dá)到50 μg/mL時(shí)，2種羊肚菌具有相似的還原能力，超氧陰離子自由基清除能力以及金屬螯合活性。

3.2.8 抗菌 Turkoglu等[74]對(duì)尖頂羊肚菌的抗菌作用研究表明，其乙醇提取物對(duì)于微生物具有較窄的抗菌譜，其粗提物對(duì)金黃色球菌具有抗菌活性。Heleno等[75]對(duì)葡萄牙和塞爾維亞羊肚菌的抗菌性能進(jìn)行了比較分析，結(jié)果表明2種樣品均對(duì)5種細(xì)菌（金黃色葡萄球菌、單核細(xì)胞增多癥鏈球菌、鼠傷寒鏈球菌、大腸桿菌、陰溝腸桿菌）具有抗菌活性。

4 結(jié)語及展望

羊肚菌屬物種作為一類重要的藥食兩用真菌，具有重要的經(jīng)濟(jì)和藥用價(jià)值。本文從羊肚菌屬的物種分類、系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化以及營(yíng)養(yǎng)成分和藥用價(jià)值等方面進(jìn)行了綜述。然而，該類群的研究仍存在大量問題，需要進(jìn)一步深入分析和研究：（1）羊肚菌屬物種界定困難，種間和種內(nèi)劃分比較混亂，傳統(tǒng)基于形態(tài)學(xué)和孢子顯微鑒別的方法存在一定的局限性，今后需要開發(fā)新的研究方法對(duì)該屬物種進(jìn)行科學(xué)鑒定。目前，學(xué)者們多通過一致性系統(tǒng)發(fā)育物種鑒別法對(duì)羊肚菌屬物種進(jìn)行鑒定，此方法為羊肚菌屬的分類研究提供了新思路，但該方法仍存在信息位點(diǎn)有限的局限性。今后，需要結(jié)合最新一代測(cè)序技術(shù)對(duì)羊肚菌屬物種進(jìn)行深入地系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化研究。（2）羊肚菌屬物種的地理分布格局差異較大，研究不同類群之間的遺傳和進(jìn)化關(guān)系，需要大范圍科學(xué)地進(jìn)行采樣與分析。如黃色羊肚菌類群主要分布于東亞，黑色羊肚菌支系主要分布于歐洲、南美洲、北美洲和亞洲，而變紅羊肚菌物種主要分布于熱帶和亞熱帶。這些不同大洲和地區(qū)間的物種是否具有相似的起源方式；它們之間是否存在基因流，若存在，基因流發(fā)生的時(shí)間和空間趨勢(shì)如何，這些羊肚菌類群的物種形成和分化歷史如何？這些科學(xué)問題的答案仍然不是十分清楚。在進(jìn)行羊肚菌屬物種分類和進(jìn)化研究過程中，今后應(yīng)加大全球范圍的采樣，測(cè)量多個(gè)不同地理地區(qū)的多個(gè)形態(tài)學(xué)指標(biāo)，同時(shí)結(jié)合最新的群體遺傳學(xué)和基因組學(xué)的方法解析羊肚菌屬的起源和進(jìn)化歷史，這些研究也能為東亞-北美間斷分布物種的起源學(xué)說提供一定理論支撐。（3）羊肚菌屬物種含有豐富的生物活性物質(zhì)且具有多種藥理作用，說明其具有重要的開發(fā)和利用價(jià)值；今后應(yīng)重視通過對(duì)該屬物種的藥理藥效的深入分析和研究，為實(shí)現(xiàn)規(guī)?；耘嗪褪袌?chǎng)化開發(fā)提供有效的科學(xué)資料。

利益沖突 所有作者均聲明不存在利益沖突

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Research progress on classification, phylogeny and medicinal value ofspecies

SHANG Qian-han1, YANG Ting2, GAO Qi-yuan2, WANG Ma-li2, LIANG Jian1, WANG Le1, SA Wei1, 3, SHEN Zhi-qing4, LI Zhong-hu2

1. State Key Laboratory of Plateau Ecology and Agriculture, Qinghai University, Xining 810016, China 2. Key Laboratory of Resources Biology and Biotechnology in Western China, Ministry of Education, College of Life Sciences, Northwest University, Xi’an 710069, China 3. College of Ecological and Environmental Engineering, Qinghai University, Xining 810016, China 4. Xiaoxia Township People’s Government of Ping’an District, Haidong 810600, China

is a large class of fungi belonging to the subfamily Ascomycotina. As a kind of precious medicinal and edible fungus, it contains many biologically active ingredients, such as polysaccharides, enzymes, fatty acid, amino acid and so on. In the meanwhile, they have various functions and nutritional values, such as antioxidant, antibacterial and anti-tumor, etc.spp. are generally distributed in cool or cold temperate zone of the northern hemisphere. China is the modern geographic distribution center and divergence center of thespecies. However, in recent years, the global climate change has caused a large loss and fragmentation of the habitat ofspecies, coupled with the large amount of human excavation, the wild resources offungi have decreased sharply, and the yield and quality have been severely reduced. In addition, the classification of wild and artificially cultivatedspecies is unclear under natural conditions, which causes great obstacles to the rational use and development of this group of resources. The species classification, phylogeny and evolution, and medicinal value ofspecies are reviewed in this paper, which will provide scientific and theoretical basis for the conservation and rational development and utilization ofresources.

Dill. ex Pers.; species classification; phylogeny; evolution; medicinal value

R282.71

A

0253 - 2670(2021)07 - 2154 - 09

10.7501/j.issn.0253-2670.2021.07.032

2020-08-27

青海省科技廳自然科學(xué)基金青年項(xiàng)目（2018-ZJ-963Q）；青海省科技廳重點(diǎn)研發(fā)與轉(zhuǎn)化項(xiàng)目（2017-NK-151）；2018年中醫(yī)藥公共衛(wèi)生服務(wù)補(bǔ)助資金第四次全國(guó)中藥資源普查項(xiàng)目（財(cái)社2018-43號(hào)）

尚千涵，博士研究生，主要研究方向?yàn)槲⑸锷鷳B(tài)學(xué)。Tel: 13997131282 E-mail: qhshang@lzb.ac.cn

灑 威，教授，主要研究方向?yàn)檗r(nóng)業(yè)生態(tài)學(xué)。Tel: 13997158897 E-mail: sawei3699@163.com

#并列第一作者：楊 婷，碩士研究生，主要研究方向?yàn)橹参锶后w基因組學(xué)。Tel: (029)88302411 E-mail: yangting@stumail.nwu.edu.cn

[責(zé)任編輯 崔艷麗]