子代發(fā)育管控(ODC):生物有性生殖進化的一個普遍趨勢

傅 強，劉建妮，王 鑫,

(1.中國科學(xué)院 南京地質(zhì)古生物研究所 生命演化與環(huán)境卓越創(chuàng)新中心 現(xiàn)代古生物學(xué)和地層學(xué)國家重點實驗室, 中國 南京 210008;2.西北大學(xué) 地質(zhì)學(xué)系 大陸動力學(xué)國家重點實驗室 早期生命研究所, 陜西 西安 710069)

春天沙丁魚會匯聚到西班牙北部14～15℃的水域里產(chǎn)卵[1]。

有些魚會生下活生生的幼崽[2-4]。

寒武紀早期的朵氏小昆明蟲在其雙肢型的附肢上攜帶卵[5]。

有些小蜘蛛會殺死并吃掉一直攜帶并養(yǎng)育它們的母親[6-7]。

一只雌螳螂在性交時會吞食它的伴侶[8]。

赤眼蜂把卵產(chǎn)在蛾子的卵里[9]。

大孢子和小孢子的分化始于泥盆紀[10]。

從泥盆紀晚期開始,胚珠就依附在它們的孢子體母株上[10]。

自中生代以來,被子植物的胚珠在受粉前就被封閉、保護起來了[11]。

紅樹直接生育出它們的幼苗[12]。

一些家長為他們的孩子支付名牌大學(xué)的入學(xué)費用[13]。

數(shù)百只企鵝站在凜冽的寒風(fēng)中,用體溫孵化處于它們包圍之中的企鵝蛋。

……

動物和植物上述各式各樣、令人稱奇的行為引起了許多生物學(xué)家的關(guān)注,但是很少有人問,在這些不同的行為背后,有沒有什么共同的規(guī)律。進化!是的。自從達爾文時代以來,進化是一個廣泛接受的觀念,并且人類已經(jīng)花費數(shù)十億美元研究地球生物的進化。然而,對許多人來說,進化似乎是復(fù)雜而又難以捉摸的事情。

基于對有性生殖過程和模式的研究和調(diào)查,我們認識到動植物生殖器官起源和進化中存在一個普遍的趨勢,即所有的生物類群都傾向于越來越多地管控其子代的發(fā)育。我們把它稱作子代發(fā)育管控(offspring development conditioning, ODC)。

如果生命被認為是有機分子間可進化的協(xié)調(diào)的相互作用模式,那么進化可以看作是穿越時間來維持和修改這種可控的相互作用模式的過程。維持譜系的延續(xù)對于所有生物來說是首要目標,也是終極目標,也是進化存在的前提。鎖鏈容易在最薄弱的一環(huán)斷開。生物中維持譜系的延續(xù)是通過持續(xù)重復(fù)有性生殖周期來實現(xiàn)的[14],每個個體的幼年是生命周期中最脆弱的時期。因此,對于所有生物來說,養(yǎng)育后代和保護后代遠離危險是它們所要面對的主要挑戰(zhàn)和任務(wù)。然而,不同的生物類群會通過不同的策略來實現(xiàn)這個相同的目標[11,15]。下面我們將分別瀏覽一下動物和植物的不同策略。

1 動物

目前,在分類學(xué)中,除了其他特征外,生物主要依據(jù)其生殖方式進行分類。在動物中,幾種生殖方式是被公認的,即外卵生、內(nèi)卵生、攜卵生、卵胎生、組織營養(yǎng)型胎生和血液營養(yǎng)型胎生(見表1)[15]。這些模式按照上述順序逐次為后代提供更加完善的保護,這也基本上是它們在生物演化歷史中在相關(guān)類群中出現(xiàn)的順序。這個順序的背后存在著一個共同的潛在趨勢,即子代的發(fā)育環(huán)境變得日益內(nèi)化和受控(見表1、圖1)。例如,受精部位從體外(魚類在水中)(見圖2A)到體內(nèi)(爬行動物在子宮中)的轉(zhuǎn)變(見圖2C)。受精卵的孵化場所的位置發(fā)生了相應(yīng)的變化:從魚類的體外到小昆明蟲[5]和瓦普塔蝦[16]的母體表面,再到在某些兩棲動物、爬行動物和哺乳動物的體內(nèi),而且在體內(nèi)的駐留時間有一定的延長[17]。

表1 脊椎動物各種生殖方式的主要特征。數(shù)據(jù)主要來源于[15]

這個過程可以稱之為子代發(fā)育環(huán)境內(nèi)化(offspring developmental environment internalization, ODEI),是實現(xiàn)子代發(fā)育管控(ODC)的途徑之一,也和高等動物生殖器官起源和進化的機制密切相關(guān)。在子代發(fā)育環(huán)境內(nèi)化過程中,幼體的營養(yǎng)得到了日益的增強、確保和延展,養(yǎng)料來源從簡單的卵(魚類中)、它們的同類(食卵性,蠑螈的子宮內(nèi)嗜食同類[17])、輸卵管的分泌物(昆蟲和爬行動物中[17]),一直變化到類胎盤結(jié)構(gòu)或一個真正的胎盤(哺乳動物中[17])。與此同時,后代和母親之間的養(yǎng)育紐帶在物理上日益加強并且在時間上有所延長。這些改變的結(jié)果是母體將會愈來愈多地控制它們孩子發(fā)育過程,而且幼崽會在出生之前獲得愈來愈多的物理保護,并且會增強出生之后的存活能力。例如,小響尾蛇在出生時就有毒牙和毒液,并且很多哺乳動物在出生幾分鐘后就可以站立和行走。親本動物似乎在它們幼崽生活中扮演愈來愈積極的角色。

為了應(yīng)對各種生活中的挑戰(zhàn)、對幼崽實施有效的保護,動物發(fā)展出各種適應(yīng)策略并且經(jīng)歷了多個不同的適應(yīng)階段,包括被動適應(yīng)、主動環(huán)境選擇、主動環(huán)境調(diào)節(jié)。例如,魚類經(jīng)常在水體中產(chǎn)卵,如果水體適宜,它們的卵就會受精并且成功發(fā)育成幼魚。然而,如果環(huán)境不理想,卵可能不會受精或根本不會發(fā)育。在這種情況下(被動的適應(yīng)),卵是被動的:它們的命運更具偶然性。為了避免這種不確定性,一些魚類在整個進化過程中進化出了一種固定的洄游習(xí)性作為應(yīng)對策略。洄游使得魚類能夠在合適的時間來具有合適溫度的水體中產(chǎn)卵、繁育。在這種情況下(主動地選擇合適的環(huán)境),雖然卵的命運仍然由水體決定,但魚類依賴從祖先那里繼承下來的習(xí)性(智慧?)使得它們能夠更加主動地為它們的子代選擇合適乃至優(yōu)越的發(fā)育環(huán)境。

一些無脊椎動物為了選擇合適的環(huán)境采取了更為主動的攜卵策略(見圖3A),而且這種策略至少可以追溯到寒武紀早期(主動環(huán)境選擇)[5,16]。“沒有什么比我自身更好”,這可能是小昆明蟲所采取的哲學(xué)思維(見圖3B):通過隨身攜帶卵,這些動物似乎有更多的自主性為它們的后代選擇一個適宜的發(fā)育環(huán)境。通過卵胎生(見圖3C)和組織營養(yǎng)型胎生，這種趨勢在血液營養(yǎng)型胎生中達到頂峰,在這個過程中受精過程在體內(nèi)進行。后代通過胎盤從母親那里吸收營養(yǎng)并且在出生前與外界環(huán)境隔離。相比于卵生,子代發(fā)育管控程度較高的胎生使得采用這種生殖模式的動物具有成種快、物種更替率高等諸多優(yōu)勢,在歷史上多次引發(fā)新物種和多樣化的爆發(fā)(見圖1)[4,18]。例如,胎生在魚類中至少出現(xiàn)了29次[2,19,20],在無尾類中出現(xiàn)了數(shù)次[21],在蠑螈中出現(xiàn)了數(shù)次[22],在有鱗類中出現(xiàn)了6次[23]。

圖1 脊椎動物的生殖模式及其在系統(tǒng)發(fā)育樹上的分布[15]

A 魚類的卵生; B 青蛙的卵生; C 爬行動物的卵生; D 哺乳動物(人類)的胎生

A 在體表攜帶卵的現(xiàn)代蝦，插圖顯示附肢上的卵; B 小昆明蟲(寒武紀早期)，附肢上攜帶有卵; C 海洋卵胎生爬行動物凱科龍，其腹部有多個幼龍，插圖詳細展示了母親身體里的后代(經(jīng)彭光帆、金仁義、傅小平禮許，來源于《三疊紀公園》)。

雖然蛇類以卵生為特征,但并不是所有的蛇都是卵生的,例如響尾蛇就是卵胎生的[24]。在鳥類中沒有胎生的生殖方式,但它們通過孵化和照顧幼鳥來進行相應(yīng)的彌補。孵蛋過程中,鳥類通過長時間連續(xù)地坐在蛋上來溫暖和保護它們的蛋。有幾個科的鳥類屬于罕見的例外:它們不孵化自己的蛋,而是在其他鳥類的巢中產(chǎn)卵(巢寄生)。例如，歐洲的杜鵑(鵑形目布谷鳥)和北美的牛鸝(雀形目褐頭牛鸝)是眾所周知的專性寄生生物。雖然它們不會孵化自己的蛋,但它們已經(jīng)發(fā)展出足夠先進的欺騙策略奴役其他的鳥為自己孵化蛋而且能夠確保自己寶寶的安全[25]。大多數(shù)哺乳動物都是胎生的。這至少在一定程度上促成了今天哺乳動物的多樣性(見圖1)。單孔目動物作為哺乳動物中的一個例外,是唯一現(xiàn)存的卵生胎盤類動物(真獸類):就像有袋類動物一樣,它們把未發(fā)育完全的幼崽放在一個育兒袋里養(yǎng)育、用乳汁來哺育。

很多動物通常在子代出生后繼續(xù)維持著對它們的撫育,有時表現(xiàn)為利他主義。蜘蛛和許多哺乳動物用母乳哺育幼崽[26]。有些蜘蛛會攜帶它們的幼崽,并用它們本身的肉體作為哺育幼崽的營養(yǎng)[6-7]。螳螂在交配過程中吃掉雄性個體以獲取營養(yǎng)和蜘蛛母體用自身作為營養(yǎng)哺育幼崽的行為具有異曲同工之妙[27]。我們?nèi)祟惛菍⒏改傅墓芸匮由斓綐O致,不僅包括青少年期的營養(yǎng)供給和人身保護(圖2D),而且擴展到智力訓(xùn)練(例如大學(xué)教育)方面，而遺產(chǎn)作為留給子代的財富使得這種管控可能延及子孫多代[13]。

可以說,動物的類群和生殖模式之間沒有嚴格的一一對應(yīng)關(guān)系(見圖1)。這不像在教科書上所教寫的那樣簡單。相反,不同的動物譜系采用了不同的生殖策略的組合:在每個譜系中,增強了子代發(fā)育管控的策略都是后來進化出來的,這使得采取這種策略的動物在與同伴的競爭中具有更多的優(yōu)勢。較低等的動物類群在生殖方式上有著更寬泛的策略選擇范圍,而較高等的動物類群則被限制在更高級的少數(shù)幾個策略選項之內(nèi)。

2 植物

因為植物通常不會動,因而許多人誤認為動物比植物更進化、高明。這種想法顯然是錯誤的。如果調(diào)查植物的生殖行為,你會驚奇地發(fā)現(xiàn)植物和動物的生殖進化趨勢完全一樣(見圖4A～I)。根據(jù)生殖方式,植物可分為兩大類:孢子植物(早期陸生植物、蕨類)和種子植物(包括裸子植物、被子植物)。早期陸生植物和蕨類以孢子的形式傳播(見圖4A)。每個孢子在分散出去時,從母株中攜帶非常有限的營養(yǎng),它的存活具有很強的偶然性,取決于它是否到達了一個適宜的環(huán)境,這個環(huán)境是否允許配子體的發(fā)育、受精以及下一代孢子體的萌發(fā)。如果一個孢子是不幸的,那么來自母株的有限的營養(yǎng)很快就會耗盡,這個自帶的營養(yǎng)量就為孢子及其衍生物設(shè)定了生命力的上限。最初,所有孢子的形態(tài)都是相同的,即早期陸地植物在孢子大小、形態(tài)和營養(yǎng)分配上差異不大或者完全沒有。然而,在泥盆紀中晚期衍生出的具異型孢子的植物在各個方面很快就出現(xiàn)了差異。

在異型孢子中, 大孢子獲得的營養(yǎng)更多, 進而保證了雌配子體有更多的營養(yǎng)供應(yīng), 而小孢子只分配到有限的最基本的營養(yǎng)[28]。進化歷史表明, 這種分化顯然給了這些植物更多的優(yōu)勢, 因為目前生態(tài)系統(tǒng)中的最優(yōu)勢的植物就是異孢植物: 種子植物進一步將這種異孢趨勢推向更高級的形式, 種子(見圖4B)。在化石中, 有時很難從形態(tài)上區(qū)分種子和大孢子。然而, 在活的植物中很容易區(qū)分它們, 即大孢子在成熟時從母株上脫落, 而胚珠則駐留在母株上, 直到由它衍生而來的種子成熟為止[29]。與大孢子相比,種子的明顯優(yōu)勢在于, 種子在成熟前一直保持著與母株的動態(tài)營養(yǎng)紐帶。此外, 許多裸子植物還為它們成熟的種子提供各種額外的保護(圖4C)。這種由母本植物為子代提供不斷增強的營養(yǎng)紐帶和物理保護是種子植物自起源以來一直遵循的大的進化趨勢(見圖4B～G)。

這種趨勢在被子植物中達到了巔峰:被子植物在受粉前把它們的胚珠(種子的前身)包裹起來(被子)(圖4D,F)。這種保護不僅可以保證胚珠的營養(yǎng)供應(yīng)、保護脆弱的胚珠免受各種嚴酷的生物和非生物的傷害,而且通過額外的(通常是肉質(zhì)的)保護層有利于種子的傳播,為被子植物的生存提供了許多比較優(yōu)勢,使得被子植物成為當(dāng)今世界上多樣性最高的植物類群。沿著被子這一趨勢進一步發(fā)展的是被果(見圖4E,G)和胎生(見圖4H)。在被果植物的果實中,包裹種子的果實被另一層的組織包裹起來(見圖4E,G)。至少在現(xiàn)生的檬立木科[30-31]、蠟梅科[31]、?？芠32]、茄科[33],以及一些早期被子植物化石(梁氏朝陽序, 迪拉麗花)[11,34-35]中這種現(xiàn)象都可以看到。許多人認為胎生是哺乳動物特有的特征,他們很少知道被子植物也有這個特征。迄今為止,被子植物的近100種(23科40屬)是具有胎萌行為的[36]。紅樹是一種典型的紅樹林植物。與大多數(shù)植物不同,紅樹的種子在其體內(nèi)發(fā)芽,即在果實仍然附著在母株上時其位于果實中的種子就已萌發(fā)成幼苗(見圖4H)。這意味著紅樹的幼苗孢子體是依靠其孢子體母株來發(fā)育的,直到幼苗達到一定的成熟度。

A 孢子植物中從孢子囊中分散出來的孢子; B 具有珠被保護的胚珠; C 開通類中有殼斗保護的胚珠/種子; D 被子植物中被子房保護的基生胚珠; E 一種酸漿屬的果實里面有種子，果實周圍又有一層保護層; F 被子植物中被下位子房保護的胚珠; G 被隱頭果序保護的果實; H 紅樹在其母株上“胎生”的幼苗; I 蘭科槽舌蘭屬植物的主動自控受粉

最后, 植物所采取的最具動物性的策略是蘭科植物的主動自控受粉(PSF, proactive self-fertilization)。在主動自控受粉過程中, 通過其花藥柄的有序運動, 將花粉囊插入等待花粉來受精柱頭腔中[37](見圖4I)。這是現(xiàn)在已知的植物自控行為的極致。在這種情況下, 植物不是依靠外部的非生物或生物因素來授粉, 而是通過自己雄蕊的一系列自主運動來完成授粉過程的。主動自控受粉使相關(guān)蘭花在受粉過程中可以完全獨立于在其他植物中不可缺少的傳粉媒介, 保證了譜系的成功生殖和延續(xù)[37]。顯然, 主動自控受粉給了這種蘭科植物更多的自由、獨立以及對生殖過程的完全控制。

3 結(jié)論

子代發(fā)育管控是大多數(shù)動植物有性生殖的基本進化趨勢。首先,受精部位由低級生物的體外轉(zhuǎn)移到較進化的更受生物本體控制的體內(nèi)。第二,胚胎的發(fā)育部位在每個譜系中變得越來越趨向于體內(nèi)。第三,在整個進化過程中,親代和子代之間的營養(yǎng)紐帶在物理上不斷加強。第四,親代和子代之間的營養(yǎng)紐帶持續(xù)時間變得更長。第五,盡管方式和程度各有不同,至少大多數(shù)譜系朝著相同的方向進化出類似的生殖模式。因此,大多數(shù)生物(除某些寄生生物外)是奔著子代發(fā)育管控增強這個方向進化的。將原先的體外受精、發(fā)育場所內(nèi)化為生物機體的一部分,從而實現(xiàn)管控子代的發(fā)育過程。這就是高等生物的生殖器官的起源方式和背后的邏輯。

縮寫和術(shù)語

被子(angiospermy):受粉前胚珠(種子的前身)被包裹起來。

被果(angiocarpy):果實被其他組織包裹起來。

被子植物(angiosperms):字面意思是,種子被包裹起來的植物。嚴格地講是胚珠被包裹起來的植物。后者可以確保一個植物的被子植物屬性。

巢寄生(broodparasitism):一種寄生生物類型,依賴其他動物哺育自己的子代。

裸子植物(gymnosperms):一種受粉時胚珠裸露在外的植物。

血液營養(yǎng)型胎生(hemotrophicvivipary):受精和胚胎形成發(fā)生在雌性的生殖道,通過胎盤從母親的血液里獲取營養(yǎng)。

孢子異型(heterospory):一個植物產(chǎn)生兩種不同的孢子。

結(jié)構(gòu)營養(yǎng)型胎生(histotrophicvivipary):受精卵在雌性的輸卵管中發(fā)育,從母體組織的分解和母體血液的滲漏中獲得營養(yǎng)的胎生方式。

大孢子(megaspore):兩種孢子中相對較大的一種,通常發(fā)育成雌配子體。

內(nèi)卵生(ovipary):一種生殖策略,具有較少數(shù)量的較大卵,通常內(nèi)部受精、直接發(fā)育,偶有親代照料。

卵胎生(ovovivipary):幼體由受精卵發(fā)育而來,留在母體內(nèi)但被卵膜與之分離的生殖策略。

攜卵生(ovule-carrying):在孵化期間,將卵攜帶在動物的體表的生殖策略。

外卵生(ovulipary):生產(chǎn)大量小卵,受精和幼蟲階段都在體外的生殖策略。

寄生孵化(parasitichatching):一些寄主依靠其他動物來孵化自己子代。

親代養(yǎng)育(parentalcare):親代投入時間和精力來哺育和保護他們的子代。

主動自控受粉(proactiveself-fertilization):通過花藥柄的自我驅(qū)動運動完成受粉的過程,花藥柄將花粉塊插入接受花粉的柱頭腔。

種子(seed):由胚珠發(fā)育而來的植物繁殖器官,含有胚胎。

孢子(spore):能產(chǎn)生配子體的小型單細胞的繁殖體。

胎生(vivipary):在母體內(nèi)長成的新的個體,或種子直接在果實里萌發(fā)成幼苗。

致謝：特別感激Jason Dunlop博士(柏林洪堡大學(xué)萊布尼茨進化與生物多樣性研究所自然博物館)提供的幫助。