縉云山細(xì)枝柃種群性比及空間分布

王 茜,敖艷艷,李文巧,秦 菲,楊思琴,丁 博,鄧洪平,4,*

1 西南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院資源植物保護(hù)與種質(zhì)創(chuàng)新重慶市重點實驗室,重慶 400715 2 重慶山地型城市森林生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測研究站,重慶 400036 3 西南大學(xué)生物技術(shù)中心,重慶 400715 4 重慶市科學(xué)技術(shù)研究院低碳與生態(tài)環(huán)保研究中心,重慶 401123

柃木屬(Eurya)原屬山茶科(Theaceae)厚皮香亞科(Ternstroemoideae)[1],APG系統(tǒng)將其列入五列木科(Pentaphylacaceae)[2]。該屬植物廣布于我國長江以南各省區(qū),是常綠闊葉林中常見的下木,其泌蜜量大,花粉充足,是重要的冬季野生蜜粉源,對于蜂群安全越冬和春季的快速繁殖起重要作用[3]。該屬植物具有較嚴(yán)格的雌雄異株性系統(tǒng),但偶爾也會出現(xiàn)一些同時具有兩性結(jié)構(gòu)的變異株,如在細(xì)枝柃(E.loquaiana)[4]、鈍葉柃(E.obtusifolia)[5- 6]及柃木(E.japonica)[7]中已有報道。區(qū)別于典型“雌雄異株”性別系統(tǒng),這種變異株與雌、雄株共存的性別系統(tǒng)被稱為“亞雌雄異株”,常被視為“雌雄同花”向“雌雄異株”進(jìn)化的過渡[8]。課題組在調(diào)查中發(fā)現(xiàn),縉云山細(xì)枝柃種群較大,分布于不同生境,且有較大比例的性別變異株,可為研究該屬植物性別系統(tǒng)的進(jìn)化與生態(tài)適應(yīng)機制提供良好材料。

圖1 樣地分布位置圖Fig.1 Distribution of sample plots “●”表示8個20 m×20 m樣地中心點位置,DH1、DH2為黛湖1號和2號樣地,MZJ為馬中咀樣地,SJ為三角花園樣地,YK為埡口樣地,SSY為舍身崖樣地,FXS1、FXS2為復(fù)興寺1號和2號樣地;“▲”表示20 m×60 m大樣地中心點位置

性別比例和個體空間分布是“雌雄異株”種群重要的結(jié)構(gòu)參數(shù),影響著種群的生存發(fā)展,甚至影響群落中生物間的相互關(guān)系[9]?！皝喆菩郛愔辍狈N群由于包含一些兩性個體,其結(jié)構(gòu)較“雌雄異株”種群更復(fù)雜。本研究選擇縉云山細(xì)枝柃種群為研究對象,通過分析細(xì)枝柃性比(包括雌雄比與性別變異株比例)及其隨環(huán)境因子、年齡結(jié)構(gòu)等的變化,同時分析其空間格局特點,為探索其性別格局成因,了解其性別系統(tǒng)進(jìn)化及生態(tài)適應(yīng)機制提供依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 研究地概況

研究地位于重慶縉云山國家級自然保護(hù)區(qū),地理坐標(biāo)東經(jīng)106 °17 ′43″—106 °24 ′50″,北緯29 °41 ′08″—29 °52 ′03″,最低海拔180 m,最高海拔952 m。該區(qū)為亞熱帶季風(fēng)濕潤性氣候,年均溫度13.6 ℃,年均降水量1243.8 mm,植被類型主要包括馬尾松林、柏木林、栲樹林、短刺米櫧林、四川山礬林和竹林等[10]。

1.2 樣地設(shè)置與群落調(diào)查

根據(jù)細(xì)枝柃分布,同時綜合考慮海拔、植被類型、人為干擾等因素,在縉云山保護(hù)區(qū)內(nèi)設(shè)置8個20 m×20 m的樣地(圖1)。調(diào)查樣地內(nèi)每株喬木的種名、高度、胸徑和冠幅,再將各樣地劃分為16個5 m×5 m小樣方,調(diào)查每個小樣方內(nèi)灌木的種名、高度、胸徑和冠幅,草本的種名、平均高度和蓋度。整理上述調(diào)查結(jié)果,使用以下公式計算重要值：重要值=(相對密度+相對優(yōu)勢度+相對頻度)/300[11]。標(biāo)記樣地內(nèi)每一株細(xì)枝柃,記錄基徑。2016—2018年,于細(xì)枝柃開花季節(jié)調(diào)查植株性別。為了避免微環(huán)境對花性別表型的影響,確定植株性別時至少觀察不同方向的3個枝條,每枝至少觀察50朵花。記錄每個樣地的海拔、郁閉度及人為干擾狀況。在每個樣地隨機選取相距至少10 m的3個采樣點,收集0—20 cm土樣帶回實驗室檢測。土壤全N采用凱氏消煮法(林業(yè)標(biāo)準(zhǔn) LY/T 1228—1999),土壤全P采用酸熔—鉬銻抗比色法(林業(yè)標(biāo)準(zhǔn) LY/T 1232—1999),土壤全K采用酸熔—火焰光度法(林業(yè)標(biāo)準(zhǔn) LY/T 1234—1999)。由于空間格局分析需要在一個面積較大的樣地內(nèi)進(jìn)行[12],因此設(shè)置了1個20 m×60 m樣地(圖1),調(diào)查其中每株細(xì)枝柃的性別及坐標(biāo)位置,分析個體空間分布格局。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

以基徑代替樹齡進(jìn)行年齡結(jié)構(gòu)分析[13],根據(jù)細(xì)枝柃的生活習(xí)性和野外調(diào)查數(shù)據(jù)分布,將細(xì)枝柃劃分為6個齡級,基徑(D)≤1 cm為Ⅰ級,1 cm5 cm為Ⅵ級。根據(jù)細(xì)枝柃的生長特點,Ⅰ級為幼齡,Ⅱ、Ⅲ級為中齡,Ⅳ、Ⅴ級為成齡,Ⅵ級為老齡。用卡方檢驗分析雌雄性比是否顯著偏離1∶1理論值,用單因素方差分析檢驗組間差異顯著性,上述分析使用SPSS 16.0完成。使用Canoco 4.5軟件進(jìn)行排序,排序前先將細(xì)枝柃結(jié)構(gòu)參數(shù)進(jìn)行除趨勢對應(yīng)分析(DCA),根據(jù)分析結(jié)果確定模型。采用冗余分析(RDA)考察細(xì)枝柃結(jié)構(gòu)參數(shù)間的相關(guān)性,及其與環(huán)境因子的相關(guān)性,分析前數(shù)據(jù)均進(jìn)行l(wèi)g(x+1)轉(zhuǎn)換。同時使用SPSS分析性比與植株密度、平均基徑以及環(huán)境因子之間的Pearson相關(guān)性。

2 結(jié)果

2.1 細(xì)枝柃依存群落及生境

細(xì)枝柃種群主要分布于縉云山海拔大于500 m的區(qū)域。本次調(diào)查選擇的8個樣地,群落類型包括了暖性針葉林、暖性針葉闊葉混交林、竹林及常綠闊葉林(表1)。群落層次分明,喬木層針葉林中以馬尾松、杉木為優(yōu)勢,常綠闊葉林中以香樟為優(yōu)勢,灌木層常以細(xì)枝柃、四川山礬為優(yōu)勢,草本層常以狗脊、紅蓋鱗毛蕨、落地梅為優(yōu)勢(表1)。

各樣地均受到不同程度的人為干擾。其中SJ樣地位于景區(qū)主干道旁,且周圍住戶較多,人為活動干擾度最高,DH1和SSY樣地臨近住戶,受到的干擾也較大,FXS1和FXS2樣地位于保護(hù)區(qū)緩沖區(qū),受到的人為干擾較小(表2)。各樣地土壤養(yǎng)分差異較大,DH1和DH2樣地土壤相對貧瘠,全N、全P和全K的含量都相對較低,FXS1、FXS2及SSY樣地土壤全N、全P含量相對較高,但土壤全K含量相對較低(表2)。

表1 各樣地群落結(jié)構(gòu)

表2 各樣地生境概況

2.2 細(xì)枝柃性比及其與環(huán)境因子等的相關(guān)性

8個20 m×20 m樣地中共標(biāo)記了312個個體,觀察周期中個體性別表達(dá)穩(wěn)定,僅有1株16年觀測為雄性,后記錄為性別變異株,統(tǒng)計中以性別變異株計。312個個體中雌株137株,雄株96株,性別變異株45株,性別不確定個體34株,性別變異株所占比例為14.42%。雌雄比1.43,卡方檢驗結(jié)果顯示雌雄比明顯偏離1∶1(Chi-Square=7.215,P<0.05),雌株顯著多于雄株。各樣地中僅DH1、SSY兩個樣地雄株偏多,其余均是雌株偏多。各樣地中均有一定數(shù)量的性別變異株,其中YK樣地性別變異株比例最高,達(dá)27.03%,FXS2樣地性別變異株比例最低,僅2.63%(表3)。

RDA分析結(jié)果顯示,細(xì)枝柃結(jié)構(gòu)參數(shù)與環(huán)境因子的相關(guān)性較強,前兩個環(huán)境因子軸的相關(guān)系數(shù)分別為0.974和0.992,且前兩軸環(huán)境因子的解釋度達(dá)98.4%(表4)。細(xì)枝柃各結(jié)構(gòu)參數(shù)存在自相關(guān)：雌雄比與平均基徑有一定正相關(guān),與性別變異株比例有一定負(fù)相關(guān)；性別變異株比例與植株密度有較強負(fù)相關(guān)。性別變異株比例與干擾強度有強烈正相關(guān)而與海拔高度和郁閉度有強烈負(fù)相關(guān),但雌雄比與各環(huán)境因素的相關(guān)性相對較弱(圖2)。

Pearson相關(guān)性分析結(jié)果與RDA分析顯示的趨勢基本一致,中雌雄比與平均基徑間具有顯著相關(guān)性,Pearson相關(guān)系數(shù)達(dá)0.765(表5)。

表3 各樣地細(xì)枝柃結(jié)構(gòu)參數(shù)

圖2 細(xì)枝柃結(jié)構(gòu)參數(shù)與環(huán)境因子之間的RDA二維排序圖 Fig.2 RDA two-dimensional ordination diagram between environmental factors and structure parameters of Eurya loquaian Den：細(xì)枝柃密度,Density of plant；Dia：平均基徑,Average basal diameter；F/M：雌雄比,Female-male ratio；SV/All：性別變異株比例,Sex variants ratio；Can：郁閉度,Canopy density；Alt：海拔,Altitude；Dis：干擾強度,Disturbance；TN：土壤全N,Total N content；TP：土壤全P,Total P content；TK：土壤全K,Total K content

2.3 性別比例在不同年齡結(jié)構(gòu)中的表現(xiàn)

從齡級調(diào)查結(jié)果來看(圖3),各樣地中細(xì)枝柃以中齡和成齡個體為主,年齡結(jié)構(gòu)為穩(wěn)定型。其中SJ樣地,缺少幼齡個體,而老齡個體相對較多,占總數(shù)的32%,偏向于衰退型。而FXS1、FXS2、SSY及DH1樣地老齡個體缺乏或極少,幼齡和中齡個體較多,所占比例均大于70%,偏向于增長型。各樣地中,雄株和雌株在各齡級中都有出現(xiàn),性別不確定個體主要出現(xiàn)在幼齡階段,各樣地中性別變異株相對較少,一般分散出現(xiàn)在各齡級中。

將8個樣地中所有細(xì)枝柃植株視為一個整體,性別變異株在各齡級中出現(xiàn)的比例差異不大,在Ⅴ級和Ⅵ級中相對較高,雌雄比在各齡級中均大于1,且在Ⅲ—Ⅵ級中,雌株的優(yōu)勢更為明顯。但整體上,雌株、雄株及性別變異株基徑無顯著差異,僅性別不確定個體基徑相對較小(圖4)。

2.4 細(xì)枝柃植株的空間分布特征

20 m×60 m樣地內(nèi)共191株細(xì)枝柃,其中雌株82株,雄株63株,性別變異株13株,性別不確定個體33株,其空間分布如圖5所示。點格局分析結(jié)果顯示,細(xì)枝柃植株在0.5—5 m尺度上L(r)值高于上包跡線,呈聚集分布(圖6)。雌株、雄株、性別變異株及性別不確定個體在0—5 m的尺度上L(r)值幾乎都位于99%置信區(qū)間內(nèi),呈隨機分布,僅雌株在0.8—1.7 m、雄株在大于1.5 m的尺度上、變異株在2 m的尺度上L(r)值稍高于或位于上包跡線附近,偏向于聚集分布(圖6)。二元點格局分析結(jié)果顯示,雌株和雄株有一定的正相關(guān),且在0.8—2.5 m的尺度上達(dá)到顯著水平(圖6)。

表4 細(xì)枝柃結(jié)構(gòu)參數(shù)與環(huán)境因子之間的RDA分析結(jié)果

表5 細(xì)枝柃性比與其他結(jié)構(gòu)參數(shù)及環(huán)境因子的Pearson相關(guān)系數(shù)

圖3 各樣地細(xì)枝柃年齡結(jié)構(gòu)和性別組成Fig.3 Age structure and sex composition of Eurya loquaiana form each sample plotⅠ：基徑≤1 cm,Ⅱ：1 cm<基徑≤2 cm,Ⅲ：2 cm<基徑≤3 cm,Ⅳ：3 cm<基徑≤4 cm,Ⅴ：4 cm<基徑≤5 cm,Ⅵ：基徑 >5 cm

圖4 性比在各齡級中的變化及各性別類型基徑比較Fig.4 Variation of sex ratio in each age class and comparison of basal diameter between sex typesF：雌株,females；M：雄株,males；SV：性別變異株,sex uncertain ones；SU：性別不確定,sex uncertain ones

圖5 細(xì)枝柃個體在20 m×60 m樣地中的空間分布Fig.5 Spatial distribution of Eurya loquaiana plants in 20 m×60 m sample plots

圖6 細(xì)枝柃個體的空間分布格局Fig.6 Spatial distribution pattern of Eurya loquaiana plantsLobs為函數(shù)計算值,Ltheor為函數(shù)理論值,Lhi為上包跡線,Llo為下包跡線,陰影部分為99%置信區(qū)間

3 討論

3.1 縉云山細(xì)枝柃種群的性比結(jié)構(gòu)

縉云山細(xì)枝柃種群性別偏雌(雌雄比為1.43),并具有較高比例的性別變異株(占比14.42%),整體上呈現(xiàn)出“亞雌雄異株”狀態(tài)。這一性比結(jié)構(gòu)與Wang等研究的日本名古屋大學(xué)東山柃木種群相似：雌株占比33.2%,雄株占比30.1%,性別變異株占比34.1%[15]。雌雄比是性別分離物種的重要種群結(jié)構(gòu)指標(biāo),影響著植物的繁殖成功率。在許多理論研究中,雌雄異株植物的雌雄比常被假定為1∶1[16- 17],但實際研究結(jié)果卻顯示大多數(shù)雌雄異株植物雌雄比偏離1∶1,且性別偏雄比性別偏雌更為常見[16]。性別偏向與多重因素相關(guān),可能是由性別遺傳機制決定,也可能跟植株壽命、種子傳播和傳粉機制相關(guān)[18]。雖然研究種群性別明顯偏雌,但同期研究顯示自然授粉與人工補充授粉下的雌株(或兩性株)結(jié)實率沒有顯著差異,表明種群并沒有因為雄株較少而出現(xiàn)花粉限制問題。另外,本研究中細(xì)枝柃種群并非典型雌雄異株種群,其中還包含一定比例的性別變異個體,它們在生殖中具有雙重功能,也可能對偏離的雌雄性比起到一定調(diào)節(jié)作用。但變異株實際的雌性和雄性適合度并不清楚,進(jìn)一步的研究可以考慮對變異株雌雄適合度進(jìn)行量化,以便更準(zhǔn)確地掌握種群的性別格局,并了解變異株在種群中的作用。

3.2 環(huán)境及年齡結(jié)構(gòu)對性比的影響

雖然縉云山細(xì)枝柃種群整體偏雌,但在不同調(diào)查樣地中雌雄比差異較大,且在DH1和SSY樣地中,雄株偏多。雖然每個樣地中都有性別變異株出現(xiàn),但所占比例差異也較大。這可能與各樣地中環(huán)境差異或細(xì)枝柃年齡結(jié)構(gòu)差異有一定關(guān)系。有研究表明,海拔、光照、干擾等環(huán)境因素以及年齡結(jié)構(gòu)都可能影響性別比例[19-22],甚至一些植物還會在生存期中出現(xiàn)性別轉(zhuǎn)化[20,22]。本研究結(jié)果顯示,細(xì)枝柃性比等特征與環(huán)境因子具有較強的相關(guān)性,其中變異株的比例與干擾強度有較強的正相關(guān)而與海拔高度和郁閉度有較強的負(fù)相關(guān)(圖2)。柃木屬植物在各植物志資料中均記載為雌雄異株[1,23],性別變異株較為少見。在對鈍葉柃和細(xì)枝柃的形態(tài)學(xué)研究中發(fā)現(xiàn),變異株中常存在退化的雌蕊和雄蕊[4,6]。Wang 等的研究也表明性別變異株與雌株相比具有更低的雌性適合度而與雄株相比具有更低的雄性適合度[24- 25]。一般認(rèn)為,這種偶爾出現(xiàn)兩性個體的“亞雌雄異株”狀態(tài),顯示了雌雄同花向雌雄異株進(jìn)化的最后階段,具有兩性功能的變異株由于雌雄適合度均較低而逐漸被單性個體代替,但也有人認(rèn)為這一狀態(tài)也可長期保持,或意味著雌雄異株性別系統(tǒng)的打破[8]。目前,并不清楚柃木屬中性別變異株出現(xiàn)的原因,但與干擾強度的正相關(guān)性可能指示著變異株的出現(xiàn)與人為干擾有一定聯(lián)系。在對非洲芙蓉屬(Dombeya)和柿屬(Diospyros)植物的研究中也顯示性別變異株傾向于出現(xiàn)在受人類破壞、破碎化的種群中[26- 27]。變異株的出現(xiàn)可保證雌雄異株植物在單株、缺乏傳粉媒介或種群較小的情況下完成生殖,可能是一種適應(yīng)機制。

本研究設(shè)置的8個樣地中,細(xì)枝柃年齡結(jié)構(gòu)各有不同,SJ樣地老齡個體相對較多,FXS1、FXS2、SSY及DH1樣地則是幼齡和中齡個體較多。相關(guān)性分析結(jié)果顯示,樣地中細(xì)枝柃平均基徑與雌雄比顯著正相關(guān)(表5),對各齡級雌雄比的分析也顯示,Ⅲ—Ⅵ級中雌株比例較Ⅰ—Ⅱ級更高(圖4),表明可能隨著林齡的增加,種群中的雌株比例有增加的趨勢。類似的情況在秋楓屬(Bischofia)、天南星屬(Arisaema)等類群中也有報道,這可能與個體性別轉(zhuǎn)化或雌株開花較晚等因素有關(guān)[20,28]。雌株在生殖中需要更多能量,因此可能需要更長時間的營養(yǎng)生長。本研究中還存在一些性別不確定個體,主要是一些幼株,若可以在不開花的情況下確定其性別,則可能對統(tǒng)計結(jié)果產(chǎn)生一定影響。柃木屬植物中可能存在性別轉(zhuǎn)化現(xiàn)象,Wang 等在對柃木的研究中發(fā)現(xiàn),5年的觀察期中,27.5%的個體至少發(fā)生一次性別轉(zhuǎn)化,雖然觀察期間性別比例沒有明顯波動,但長期來看有雌性個體增多雄性個體減少的趨勢[15]。本實驗3年的觀察期中有1雄株,后記錄為性別變異株(雄花兩性花同株),因此縉云山細(xì)枝柃種群可能也存在性別轉(zhuǎn)化現(xiàn)象,但發(fā)生的頻率較低。

3.3 細(xì)枝柃植株的空間分布特征

植物營固著生長,每個種群都有自己的分布格局,是物種生物學(xué)特性、種間關(guān)系與環(huán)境條件綜合作用的體現(xiàn)[29]。雌雄異株植物中常出現(xiàn)性別空間分離的現(xiàn)象,這主要是由不同性別個體對資源及相鄰植株敏感性上的差異所引起的[30]。本研究結(jié)果顯示縉云山細(xì)枝柃個體主要呈聚集分布,雌株、雄株及性別變異株主要呈隨機分布,在部分尺度偏向于聚集分布。這種分布格局的形成,一方面與細(xì)枝柃的果實類型和種子傳播機制有關(guān)：果實為漿果,主要靠鳥類傳播種子；另一方面與個體的微環(huán)境偏好和個體競爭有關(guān)。與大多數(shù)雌雄異株植物出現(xiàn)性別空間分離不同,本研究中細(xì)枝柃雌株和雄株有一定的正相關(guān),說明雌株和雄株對環(huán)境異質(zhì)性的響應(yīng)相似[31],這一特點可能在一定程度上增加授粉幾率。

總的來看,縉云山細(xì)枝柃種群性別偏雌,雌雄比及性別變異株比例在不同樣地和不同齡級中有一定波動；變異株的出現(xiàn)可能與干擾有關(guān)；隨著林齡的增加,雌性比例趨向于增加；個體主要呈聚集分布,雌株和雄株有一定的正相關(guān)。這些特點反應(yīng)了細(xì)枝柃種群結(jié)構(gòu)的適應(yīng)和調(diào)節(jié)機制。