云杉球果銹病研究進(jìn)展

霍懷成，楊帆，張睿珂，徐紅霞，曹秀文

（1.甘肅省白龍江林業(yè)科學(xué)研究所 甘肅 蘭州 730070；2.甘肅白龍江森林生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測研究站甘肅 武都 746000）

云杉屬Picea植物廣泛分布在北半球高緯度寒溫帶、中低緯度和亞高山等區(qū)域，是針葉林主要的建群種[1]，在亞高山地區(qū)天然林保護(hù)和林業(yè)生態(tài)建設(shè)中具有不可替代的作用。云杉球果銹病是云杉的主要病害之一，在北半球普遍發(fā)生[2]。云杉球果銹病不僅影響種子的質(zhì)量和產(chǎn)量，還降低了種子活力、發(fā)芽率和出苗率[3-5]，嚴(yán)重影響云杉種子的生產(chǎn)和云杉林的自然更新。

在查閱、整理國內(nèi)外球果銹病相關(guān)文獻(xiàn)資料和初步研究的基礎(chǔ)上，從不同球果銹病的危害、癥狀、病原、發(fā)病規(guī)律、寄主范圍及其防治策略方面對球果銹病進(jìn)行了綜述，以更好的了解球果銹病的種類、病原的生活史及寄主抗病性，合理制定防治策略，為云杉天然林和人工林的更新和可持續(xù)發(fā)展提供依據(jù)。

1 病原菌及其分布

侵染云杉球果，引起球果銹病的病原菌主要有杉李蓋痂銹菌Thekopsora areolata、鹿蹄草金銹菌Chrysomyxa pyrolae和獨(dú)麗花金銹菌C.monensis。杉李蓋痂銹菌廣泛分布于歐洲和亞洲北部，中美洲加勒比地區(qū)也有報(bào)道，美國將其作為限定性有害生物列入有害生物名錄[6]。鹿蹄草金銹菌廣泛分布于北溫帶偏北地區(qū)，在我國的分布區(qū)尚不清楚，可能僅限于東北地區(qū)[7]。獨(dú)麗花金銹菌僅分布于北美洲海岸地區(qū)。另外，變形金銹菌C. deformans、伏魯寧金銹菌C. woroninii和杜香金銹菌C. ledi也能侵染球果[8-10]。變形金銹菌只分布在亞洲，主要侵染云杉葉芽，在西喜馬拉雅地區(qū)和我國新疆發(fā)現(xiàn)變形金銹菌也侵染球果；伏魯寧金銹菌廣泛分布于北半球亞高山林緣地區(qū)，主要侵染葉芽，也能侵染球果和莖干；杜香金銹菌廣泛分布于歐亞大陸，侵染多種云杉針葉，2010年在歐洲云杉球果種鱗上發(fā)現(xiàn)金銹菌銹孢子，現(xiàn)已在多種云杉球果上發(fā)現(xiàn)該菌種。幾種銹菌的分布如表1。

表1 云杉球果銹病病原菌種類及其分布

2 病害分述

2.1 稠李云杉球果銹病

2.1.1 危害

稠李云杉球果銹病對樹勢的影響很小，主要危害球果，影響種子的質(zhì)量和產(chǎn)量[11]。2006、2009和2015年，芬蘭的歐洲云杉P. abies上球果銹病大發(fā)生[11-13]；2006年，瑞典北部70%的球果感染此病，2011年和2012年瑞典南部和北部再次發(fā)生[14]，嚴(yán)重影響了云杉采種園的種子生產(chǎn)；我國小興安嶺和長白山林區(qū)，每年發(fā)病株率約為5%，病株被害果達(dá)20%[14]；川西木城溝以粗枝云杉P. asperata為主的河灘林，粗枝云杉球果銹病感病率在64.5%，紫果云杉P. purpurea為30.7%[15]。云杉球果銹病還降低種子活力，Kaitera等發(fā)現(xiàn)感病球果的種子發(fā)芽率只有4%，而健康球果的種子發(fā)芽率約為37%，銹菌使種子的發(fā)芽率降低了10倍左右[7]。

2.1.2 癥狀

稠李云杉球果銹病主要侵染球果，有時(shí)也侵染種子和幼苗的莖干[17]。侵染球果，初期在球果種鱗背面出現(xiàn)黃色粘液，隨后產(chǎn)生黑色點(diǎn)粒狀物，即病菌的性孢子器。然后種鱗表皮下出現(xiàn)黃白色突起，后期突破表皮形成球狀銹孢子器；銹孢子器顏色逐漸加深，最后變?yōu)榧t棕色，感病球果種鱗提早開裂。在川西地區(qū)，一般粗枝云杉球果10月成熟，感病球果8月下旬種鱗開裂[16]。第二年春季，銹孢子器破裂，散出黃色粉末狀物，即病菌的銹孢子。稠李云杉球果銹侵染幼苗，主要危害嫩梢，被害嫩梢通常彎曲，呈“S”型，樹皮變?yōu)樯詈稚阅[脹，有時(shí)會(huì)流脂，幼苗莖干彎曲部分以上嫩梢枯死[17]。

2.1.3 病原菌及其生活史

病原為杉李蓋痂銹菌隸屬銹菌目，蓋痂銹菌屬[18]。

蓋痂銹菌與膨痂銹菌屬Pucciniastrum非常相似，主要是根據(jù)冬孢子堆的著生位置來區(qū)分，蓋痂銹菌屬的冬孢子堆位于寄主表皮細(xì)胞中，而膨痂銹菌屬的冬孢子堆位于寄主的表皮細(xì)胞下[18]。楊婷[19]認(rèn)為冬孢子堆著生位置不能作區(qū)分兩屬的分類依據(jù)，將蓋痂銹菌屬和膨痂銹菌屬合并為廣義的膨痂銹菌屬，蓋痂銹菌屬是否與彭痂銹菌屬合并為廣義彭痂銹菌還需進(jìn)一步研究和探討。Cao等[20]和肖玉貴[21-22]描述了病菌性孢子和銹孢子，并研究了生物學(xué)特征，楊婷[19]描述了夏孢子特征。

生活史及侵染循環(huán)：杉李彭痂銹菌完成生活史需要2年，有5種不同的孢子類型[8]，分別寄生在云杉和李屬Prunus 的稠李P. padus[11]或微毛野櫻桃P. clarorolira和多毛野櫻桃P.polytrichakochne[23-24]上。因?yàn)樵诒磺秩镜那蚬N鱗上沒有發(fā)現(xiàn)性孢子器，同時(shí)發(fā)現(xiàn)在遠(yuǎn)離轉(zhuǎn)主寄主李屬植物的區(qū)域病害也有發(fā)生，推測杉李蓋痂銹菌可能不需要轉(zhuǎn)主寄主也能完成生活史[10-11]，最近通過接種實(shí)驗(yàn)和分子序列對比及種群遺傳學(xué)方面的研究，確定杉李蓋痂銹菌是轉(zhuǎn)主寄生的真菌，可以遠(yuǎn)距離傳播，以有性生殖為主[14,25-26]。

春季，云杉球果上的銹孢子器破裂，散出銹孢子。銹孢子隨風(fēng)傳播，侵染稠李葉片后，形成雙核的夏孢子和冬孢子，夏孢子可重復(fù)侵染稠李葉片，直至秋季，冬孢子在落葉上越冬。第二年春季，冬孢子萌發(fā)產(chǎn)生擔(dān)子和擔(dān)孢子，單核的擔(dān)孢子隨風(fēng)或氣流傳播[17]，侵染云杉雌花（球果）。擔(dān)孢子萌發(fā)產(chǎn)生的菌絲侵入球果中心的軸，并沿軸擴(kuò)散[2]，在種鱗上形成性孢子器。性孢子器破裂釋放出性孢子，性孢子和受精絲融合形成雙核菌絲，然后形成具有厚壁的銹孢子器。樹上宿存2年或3年的球果種鱗上的銹孢子器也能釋放出具有萌發(fā)能力的銹孢子[4]。

2.1.4 發(fā)病規(guī)律

在芬蘭，夏孢子在稠李萌芽幾周后形成，大約5月下旬至6月中旬達(dá)到高峰；冬孢子在6月中旬形成，不經(jīng)過休眠立即萌發(fā)，侵染云杉球果，7月下旬結(jié)束。6月下旬，種鱗上出現(xiàn)發(fā)白、不成熟，部分埋生在種鱗中的銹孢子器，以后，銹孢子器突破表皮，顏色加深，逐漸開始表現(xiàn)為紅色殼狀，10月份以后變?yōu)樽厣玔4,11]。

2.1.5 寄主抗病性

不同的云杉屬植物對杉李蓋痂銹菌有明顯的抗病性差異。Kaitera等[13]在芬蘭研究球果銹病時(shí)發(fā)現(xiàn)，淡紅云杉P. rubens和黑云杉P. mariana的球果免疫，沒有發(fā)現(xiàn)被侵染的球果，英格曼云杉P. engelmannii和塞爾維亞云杉P. omorika抗病，發(fā)病較輕，分別只有3%和6%的球果發(fā)病，歐洲云杉P. abies中度發(fā)病，26%的球果發(fā)病。在我國，長葉云杉P. smithiana免疫，球果上未發(fā)現(xiàn)杉李蓋痂銹菌[28]，粗枝云杉、雪嶺云杉P. schrenkiana等感病[11,29]。

2.1.6 防治

Kaitera等[7]認(rèn)為清除種子園中的感病球果可以減輕病害的發(fā)生，陳守長[16]推薦清除采種園附近的轉(zhuǎn)主寄主稠李來防治病害，但孢子遠(yuǎn)距離傳播使得這兩種防治措施的防效有限[30]。另外，推測杉李蓋痂銹菌性孢子的傳播可能和昆蟲相關(guān)，所以防治球果蟲害也被認(rèn)為是防治采種園球果銹病的主要措施之一[30]。

2.2 鹿蹄草云杉球果銹病

2.2.1 分布與危害

鹿蹄草云杉球果銹病的發(fā)生偶爾給歐洲云杉種子生產(chǎn)帶來毀滅性危害[31]。2006年，挪威鹿蹄草云杉球果銹病大發(fā)生，嚴(yán)重影響了云杉種子生產(chǎn)，但Kaitera等[13]年在芬蘭調(diào)查時(shí)，研究植物園內(nèi)所有的云杉屬球果上均未發(fā)現(xiàn)鹿蹄草金銹菌。相對于歐洲，鹿蹄草云杉球果銹病在北美地區(qū)病害發(fā)生更為普遍。1969年鹿蹄草球果銹病在美國猶他州嚴(yán)重發(fā)生，海拔2 200～2 400 m的科羅拉多河沿岸，40%～100%藍(lán)云杉P. pungens發(fā)病，20%～67%的球果被感染[3]。在加拿大亞伯達(dá)地區(qū)，2001年前后，鹿蹄草云杉球果銹病發(fā)病率0%～25%[32]。Hedgcock[33]發(fā)現(xiàn)在鹿蹄草金銹菌侵染英格曼云杉球果后，幼小球果停止發(fā)育，嚴(yán)重影響種子產(chǎn)量；Sutherland[34]試驗(yàn)證明，鹿蹄草金銹菌侵染后，黑云杉種子產(chǎn)量和質(zhì)量降低，發(fā)芽能力也受到影響；美國和加拿大均有報(bào)道表明，危害嚴(yán)重的球果不產(chǎn)生種子[3]。另外，由于病菌入侵引起球果流脂，還影響了種子的散播[35]。

2.2.2 癥狀

侵染初期，云杉球果的鱗片變黃、流膠，隨后種鱗背面產(chǎn)生白色至黃色的銹孢子器，銹孢子成熟后，種鱗提前張開，從鱗片間散出黃色粉末狀的銹孢子，在云杉樹下的植物上也可見黃色的銹孢子[3]。

2.2.3 病原

此次樣本數(shù)據(jù)資料中的68例患者均來自于2016年1月—2018年10月在本院進(jìn)行老年股骨頸骨折治療的患者，其中男性患者以及女性患者的比例為33：35，年齡區(qū)間界定在60歲至78歲的區(qū)間范圍內(nèi)，中位年齡（69.8±1.7）歲。就診區(qū)間界定在1小時(shí)至9小時(shí)的區(qū)間范圍內(nèi)，中位就診時(shí)間（5.1±1.5）小時(shí)。68例患者中共包括高墜傷患者36例，交通致傷患者20例，摔傷患者12例。所有患者的基本資料均滿足此次樣本研究需要，且知情同意書均經(jīng)過患者以及患者家屬簽署。

鹿蹄草金銹菌隸屬金銹菌屬，是轉(zhuǎn)主寄生的長生活史銹菌，共產(chǎn)生5種孢子，分別著生在云杉球果種鱗的背面和鹿蹄草葉柄、葉片和花上，部分地區(qū)不產(chǎn)生或很少產(chǎn)生冬孢子[32]。

2.2.4 發(fā)病規(guī)律

鹿蹄草金銹菌侵染鹿蹄草和云杉球果。鹿蹄草是多年生常綠草本植物，病菌以菌絲體在鹿蹄草葉片上越冬。第二年6月中旬，越冬葉子背面覆蓋直徑約1 mm的泡囊，包含冬孢子和夏孢子（大多數(shù)為夏孢子），葉片在孢子出現(xiàn)后枯死。夏孢子是無性孢子，在鹿蹄草上重復(fù)侵染。5月未至6月初，鹿蹄草葉片上產(chǎn)生的冬孢子不經(jīng)過休眠，直接萌發(fā)產(chǎn)生擔(dān)孢子，侵染云杉球果，這時(shí)鹿蹄草葉片上孢子最多，同時(shí)也是鹿蹄草在林下最多的時(shí)候。大量被侵染的球果可在8～9月發(fā)現(xiàn)[3]，10月銹孢子開始飛散侵染鹿蹄草。

鹿蹄草葉片著生的角度與銹病的發(fā)生有密切的關(guān)系。Cater[36]發(fā)現(xiàn)鹿蹄草葉片的生長角度越傾向于垂直，越有利于銹病的發(fā)生，可能是傾向于垂直的葉片更有利于著生在葉片背面的擔(dān)孢子飛散，銹菌的入侵可能改變了葉片生長的方向，也可能是傾向于垂直的葉片能吸引更多昆蟲傳播孢子。

環(huán)境因子影響病害發(fā)生的關(guān)鍵。鹿蹄草越冬葉片上出現(xiàn)的泡囊產(chǎn)生冬孢子還是夏孢子取決于環(huán)境因子，尤其是濕度。濕度大時(shí)，有利于冬孢子的形成，所以降雨有利于病菌入侵；相對濕度小，鹿蹄草所處的環(huán)境相對干燥時(shí)，有利于夏孢子的形成和病害蔓延[32]。

Tillman-Sutela[37]研究發(fā)現(xiàn)，被鹿蹄草金銹菌侵染的種子內(nèi)部也發(fā)現(xiàn)病菌的孢子，特別是在珠心組織中，孢子旁邊的部分細(xì)胞的細(xì)胞質(zhì)已經(jīng)被破壞。因此，鹿蹄草金銹菌可能阻礙了種子的形成，增加了種子的畸形率[38]。

2.2.5 寄主范圍及抗病性

除了P. breweriana、P. chihitahuana和P. mexicana以外，鹿蹄草金銹菌能侵染其他所有美洲云杉樹種[3]，在歐洲主要侵染歐洲云杉，原產(chǎn)于美洲的淡紅云杉 P. rubens、白云杉 P. glauca、P. pungens 和恩格爾曼云杉P. engelmannii等并沒有發(fā)現(xiàn)鹿蹄草金銹菌，這可能是由于鹿蹄草金銹菌較低的侵染率、云杉對鹿蹄草金銹菌的抗病性，或銹菌與北美地區(qū)的銹菌有不同的致病性引起的[13]。在亞洲、俄羅斯遠(yuǎn)東地區(qū)侵染魚鱗云杉P. jezoensis var.microsperma，在我國東北侵染魚鱗云杉和紅皮云杉P. koraiensis[7]。

2.2.6 防治

在擔(dān)孢子飛散時(shí)期，對云杉噴施福美鐵有很好的防治效果[39]，但是擔(dān)孢子飛散時(shí)期正是云杉雌球果受粉時(shí)期，噴藥對種子的萌發(fā)有輕微的影響。

2.3 獨(dú)麗花云杉球果銹病

2.3.1 分布與危害

獨(dú)麗花云杉球果銹病只發(fā)生在北美洲海岸的地區(qū)，分布范圍略超過北美云杉在太平洋中部和北部的分布區(qū)[2]。云杉球果被侵染后，不產(chǎn)生種子，即使形成種子，種子的質(zhì)量和發(fā)芽率明顯降低，畸形種子比列增加。病害周期性的發(fā)生，嚴(yán)重危害云杉采種園的種子生產(chǎn)。

2.3.2 癥狀

同鹿蹄草云杉球果銹病。

2.3.3 病原

獨(dú)麗花金銹菌轉(zhuǎn)主寄生，長生活史。性孢子和銹孢子著生在球果種鱗上，銹孢子橘黃色；夏孢子和冬孢子著生在獨(dú)麗花上。獨(dú)麗花金銹菌最初依據(jù)形態(tài)學(xué)、嚴(yán)格的寄主范圍（P. sitchensis 和Moneses uniflora分別是銹菌唯一的銹孢子和夏孢子寄主）和地理分布確定為種的。但檢測獨(dú)麗花金銹菌的3個(gè)模式標(biāo)本和從鹿蹄草上收集的夏孢子ITS序列時(shí)發(fā)現(xiàn)，這兩個(gè)種之間的差異很小，只有1個(gè)SNP（超過3個(gè)基因）不同[40]，這兩種很可能是同一種。

2.3.4 侵染循環(huán)

與鹿蹄草金銹菌相似。這兩種病菌的菌絲均多年生，并且在冬孢子寄主上產(chǎn)生夏孢子，夏孢子反復(fù)侵染，擴(kuò)散到附近的寄主植物上。在沒有云杉分布的地區(qū)，也經(jīng)常能見到這兩種銹菌[40]，因此推測這兩種菌可能在沒有轉(zhuǎn)主寄主云杉的時(shí)候，也能夠完成生活史。

2.4 其他銹菌引起的球果銹病

除了上述3種主要的云杉球果銹病外，還有一些銹菌如變形金銹菌、伏魯寧金銹菌和杜香金銹菌主要侵染云杉的芽和針葉，偶爾也在球果上發(fā)現(xiàn)，但危害相對較小。

2.4.1 變形金銹菌

變形金銹菌是短循環(huán)型銹菌，只產(chǎn)生冬孢子[41]，侵染云杉新芽，受害的幼芽肥而大，淺橘黃色，抽芽時(shí)間提前3～7 d[42]，從被侵染芽抽出新梢的各個(gè)部分都覆蓋有冬孢子。球果被侵染后變?yōu)辄S色，不再長大，很快枯死，種鱗上著生橘紅色的冬孢子堆。變形金銹菌除了侵染芽、球果外，還能侵染幼苗[8]；在喜馬拉雅西部地區(qū)侵染印度云杉P. moringa，在日本侵染魚鱗云杉和歐洲云杉，在我國疆地區(qū)侵染雪嶺云杉P. schrenkiana[7]。付作霖[43]認(rèn)為病菌可能侵染甘肅分布的主要云杉樹種。

2.4.2 伏魯寧金銹菌

伏魯寧金銹菌是轉(zhuǎn)主寄生的真菌，侵染云杉的芽，主要侵染頂芽，偶爾侵染1或2個(gè)側(cè)芽。被侵染芽萌發(fā)產(chǎn)生的新葉全部罹病，葉片變?yōu)辄S色，畸形，病葉上著生性孢子器和銹孢子器[9]。病菌還能侵染幼苗，嚴(yán)重發(fā)病時(shí)能阻礙幼苗生長。在阿拉斯加，發(fā)現(xiàn)伏魯寧銹菌還可以侵染云杉的球果，被侵染的球果不產(chǎn)生種子，病害嚴(yán)重時(shí)可影響亞高山地區(qū)云杉林的自然更新。伏魯寧金銹菌缺少夏孢子階段，冬孢子著生在杜香Ledum spp.叢枝狀枝條抽出的新葉上[2,43]。受到寄主分布范圍的限制，伏魯寧銹菌只分布在林線附近。

伏魯寧金銹菌銹菌的冬孢子和銹孢子出現(xiàn)在不同年份，Crane[45]通過接種試驗(yàn)推測，春季云杉芽萌動(dòng)時(shí)，杜香上的冬孢子萌發(fā)產(chǎn)生擔(dān)孢子，擔(dān)孢子侵入云杉萌發(fā)的新葉，然后通過葉片蔓延至春季或夏季形成的休眠芽中，以菌絲在在休眠芽中越冬，第二年春天休眠芽萌發(fā)形成的新葉全部表現(xiàn)癥狀。也可能是擔(dān)孢子侵入新展開芽的頂端后潛伏侵染，直到第二年春節(jié)休眠芽開始萌動(dòng)時(shí)，病菌開始生長、蔓延。這和其他金銹菌屬真菌生活史不同。

伏魯寧金銹菌在加拿大主要侵染黑云杉P.mariana和白云杉P. glauca[9]，在我國侵染紅皮云杉和魚鱗云杉[7,46]。

2.4.3 杜香金銹菌

杜香金銹菌侵染云杉針葉引起葉銹病。Kaitera等[10]在歐洲云杉球果種鱗上發(fā)現(xiàn)杜香金銹菌銹孢子以來，杜香金銹菌已經(jīng)在多種云杉球果上發(fā)現(xiàn)。但杜香金銹菌只在球果個(gè)別種鱗上出現(xiàn)，并不影響球果種子的形成，也不影響種子的質(zhì)量和產(chǎn)量[7,11]。

杜香金銹菌的針葉寄主非常廣泛[47]，但病菌不能侵染部分針葉寄主上的球果。如淡紅云杉和黑云杉的球果上沒有發(fā)現(xiàn)杜香金銹菌的銹孢子器[12]。

侵染云杉球果銹菌的生活史簡要?dú)w納為表2。

表2 云杉球果銹病病原菌生活史

3 小結(jié)與展望

隨著云杉人工林面積的不斷擴(kuò)大，球果銹病的發(fā)生日益嚴(yán)重，尤其是在亞高山地區(qū)，球果銹病的發(fā)生嚴(yán)重降低了云杉種子的產(chǎn)量和質(zhì)量，阻礙種子的散播，影響云杉人工林和天然林的自然更新。目前，球果銹病的研究已經(jīng)從不同角度展開，對球果銹病的主要病原菌種類及其可能的生活史已經(jīng)初步了解，并在采種園也開展了一些防治工作。

但在病原方面，主要病原菌的生活史需要進(jìn)一步研究，銹菌完成生活史是否需要轉(zhuǎn)主寄主還需進(jìn)一步探討；危害方面，已經(jīng)明確杉李蓋痂銹菌和鹿蹄草金銹菌均能阻礙種子的形成并降低種子的質(zhì)量和產(chǎn)量，鹿蹄草金銹菌可能影響種子的形成，增加種子的畸形率，但這些研究都是通過測定種子來間接證明的，需要進(jìn)一步研究確定病菌侵染干擾種子發(fā)育；抗性方面，歐美學(xué)者基本確定了幾種球果銹病病原菌的寄主范圍，并發(fā)現(xiàn)不同云杉樹種對杉李蓋痂銹菌的抗性有明顯的差異，甚至有幾種云杉對杉李蓋痂銹菌免疫，也發(fā)現(xiàn)鹿蹄草金銹菌在歐洲并不侵染原產(chǎn)于美洲的幾種云杉屬植物[10,12]，但抗性機(jī)制的研究尚未開展。病害防治方面，云杉球果套袋對稠李云杉球果銹病和鹿蹄草云杉球果銹病兩種主要的銹病都有很好的防治效果，但是套袋在阻止擔(dān)孢子傳播的同時(shí)，也阻礙了球果正常發(fā)育[48]；噴藥防治也取得了很好的防效很好[39]，但由于銹菌的生活史和是否需要轉(zhuǎn)主寄主等問題還需探討，預(yù)測預(yù)報(bào)研究尚未開展，如何經(jīng)濟(jì)有效的防治病害，避免防治措施帶來的負(fù)面影響，制定合理的防治策略還需進(jìn)一步研究和探討。