昆蟲生長調(diào)節(jié)劑對蜜蜂的影響

1 揚州大學(xué)園藝與植物保護學(xué)院，225009；2 揚州大學(xué)動物科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，225009

蜜蜂是自然界最主要的授粉昆蟲，在保持生物多樣性和維持生態(tài)系統(tǒng)平衡方面具有重要的意義[1]。近年來，昆蟲生長調(diào)節(jié)劑（Insect Growth Regulators，IGRs）在全球范圍銷量持續(xù)升高[2]，而與此同時蜜蜂疾病和蜂群損失也益發(fā)嚴重[3]，這些現(xiàn)象引起了昆蟲生態(tài)毒理學(xué)界的廣泛關(guān)注。低毒農(nóng)藥廣泛殘留于主要農(nóng)作物上[4]，殘留的農(nóng)藥會對蜜蜂等昆蟲產(chǎn)生亞致死效應(yīng)。IGRs具有高活性無公害和不易產(chǎn)生抗性等特性，常作為農(nóng)業(yè)輪換方案的必備藥劑之一。IGRs農(nóng)藥正常不會直接殺死昆蟲，而是在昆蟲個體發(fā)育時期阻礙或干擾昆蟲正常發(fā)育，使昆蟲個體生活能力降低直至死亡[5]。相比高毒類農(nóng)藥產(chǎn)生致死效應(yīng)的影響，IGRs類農(nóng)藥對社會性昆蟲產(chǎn)生的影響更為嚴重[6]。

一、IGRs類殺蟲劑

IGRs作為第三代殺蟲劑的設(shè)想由Williams于1967年首次提出[7]。自1973年第一種IGRs類農(nóng)藥——敵滅靈（Dimilin）面市以來，我國IGRs類農(nóng)藥的研發(fā)和生產(chǎn)呈飛速上升趨勢。其中我國在1983年發(fā)現(xiàn)了蛻皮激素類化合物；1986年發(fā)現(xiàn)了抑食肼（RH-5849）及1992年發(fā)現(xiàn)第三個化合物Tebufenozide（RH-5992）。到1996年我國已發(fā)現(xiàn)第五個化合物Methoxyfenozide （RH-2485），近年來又連續(xù)發(fā)現(xiàn)多種類似于生長調(diào)節(jié)劑類化合物。隨著人們對常規(guī)化學(xué)農(nóng)藥影響環(huán)境的不斷認識，IGRs農(nóng)藥使用愈發(fā)廣泛。截至2019年7月底，我國授權(quán)19種IGRs類殺蟲劑應(yīng)用在1000多種植物上，如棉花、十字花科蔬菜、甘藍、韭菜等[8]，IGRs類農(nóng)藥的開發(fā)和使用得到相應(yīng)的發(fā)展仍處于不斷上升的趨勢。

IGRs作為一種新型殺蟲劑[9]，其結(jié)構(gòu)不同于以往的殺蟲劑。IGRs可通過各種方式進入環(huán)境介質(zhì)中，脂溶性很強，能在生物體脂肪組織內(nèi)蓄積，并不易排出[10]。這種作用方式不僅增加了內(nèi)分泌干擾效應(yīng)的評估難度，更加大了監(jiān)控與防范難度。聯(lián)合國相關(guān)組織已經(jīng)將內(nèi)分泌干擾列為“四大環(huán)境議題”之一，對IGRs類殺蟲劑的內(nèi)分泌干擾作用及其機理的研究是當(dāng)前熱點課題[11]。

IGRs，或與其他農(nóng)藥混合殘留對蜜蜂和其他傳粉者有害[12]，直接影響蜜蜂的產(chǎn)蜜量，也會對生態(tài)系統(tǒng)多樣性構(gòu)成威脅[5，13]，因此IGRs類殺蟲劑對蜜蜂的影響不容忽視。

二、IGRs殺蟲劑的分類及其對蜜蜂健康的影響

2006年蜂群衰竭失調(diào)（CCD）被提出后，IGRs類殺蟲劑作為CCD的一個影響因子被重視起來。IGRs對生物體易產(chǎn)生慢性的亞致死毒害，而蜜蜂作為社會性昆蟲，其中蜂王能被IGRs類殺蟲劑“有效”的傳遞到“核心”，相比致死效應(yīng)明顯的高毒類農(nóng)藥對蜜蜂群體的影響更為嚴重[6]。

IGRs類殺蟲劑根據(jù)其作用方式的不同主要分為幾丁質(zhì)合成抑制劑、保幼激素類似物和蛻皮激素類似物三大類[14]。幾丁質(zhì)合成抑制劑類殺蟲劑以苯?；诫?、蚊蠅醚為主；保幼激素類殺蟲劑以烯蟲酯和保幼炔為主；蛻皮激素類殺蟲劑主要有抑食肼、蟲酰肼、甲氧蟲酰肼和苯醚威[15]。

1.幾丁質(zhì)合成抑制劑類殺蟲劑對蜜蜂的影響

幾丁質(zhì)合成抑制劑是IGRs中頗受重視的一類農(nóng)藥，它通過抑制靶標昆蟲的幾丁質(zhì)合成而導(dǎo)致其死亡或不育。影響幾丁質(zhì)生物合成的化合物有很多，常見的有苯?；诫孱惿唐坊瘹⑾x劑[16]。苯酰基苯脲類殺蟲劑主要起胃毒作用，也有一定的觸殺作用，經(jīng)過該藥物處理的昆蟲幼蟲，由于不能蛻皮或不能化蛹而死亡[17]。

除蟲脲是第一個應(yīng)用于農(nóng)業(yè)的幾丁質(zhì)合成抑制劑類殺蟲劑，對自然界中蜜蜂種群構(gòu)成的風(fēng)險尚不清楚。但有室內(nèi)實驗表明除蟲脲會干擾蜜蜂的蛻皮導(dǎo)致內(nèi)勤蜂和外勤蜂數(shù)量的短期減少，進而影響蜂群繁殖[18]。Julie Fourrier等（2015）證明蚊蠅醚影響著意蜂的幼蟲死亡率、羽化畸形率、成蟲行為等整個生活史[19]。這些研究均顯示幾丁質(zhì)抑制劑類農(nóng)藥殘留會對蜜蜂發(fā)育前期階段及壽命產(chǎn)生嚴重影響。

2.保幼激素類殺蟲劑對蜜蜂的影響

保幼激素（JH）又稱返幼激素，它來源于咽側(cè)體，是一類保持昆蟲幼蟲性狀和促進成蟲卵巢發(fā)育的激素。JH在昆蟲生殖生理和交配行為中起非常重要的作用[20]，同時在昆蟲整個胚胎期的生長發(fā)育中具有強有力的調(diào)控作用。

保幼激素類殺蟲劑是阻止昆蟲發(fā)育、抑制變態(tài)發(fā)生的昆蟲生長調(diào)節(jié)劑，其商品化殺蟲劑是烯蟲酯[21]。烯蟲酯和溫度共同脅迫會導(dǎo)致成年越冬工蜂滯育終止，造成蜂群數(shù)量減少。JH在調(diào)節(jié)蜜蜂勞動分工中起重要作用，JH滴度隨著蜜蜂行為發(fā)育而增加，并在外勤蜂中顯著高于內(nèi)勤蜂[22]。暴露在這類殺蟲劑的環(huán)境中可能會改變蜜蜂的行為，但當(dāng)前對保幼激素類殺蟲劑是否影響蜜蜂個體或群體及影響的效果如何仍有待研究。

3.蛻皮激素類殺蟲劑對蜜蜂的影響

昆蟲的蛻皮激素（Ecd）由內(nèi)分泌器官前胸腺合成，能引起表皮的變化以及新角質(zhì)層的沉積[23]。蛻皮激素嚴格調(diào)控著昆蟲的蛻皮、變態(tài)和繁殖。蛻皮激素殺蟲劑作用于蛻皮激素受體，促進靶標物提前蛻皮，形成畸形個體，靶標物最后因脫水、饑餓而死亡。目前，蛻皮激素類似物殺蟲劑主要有抑食肼、蟲酰肼、甲氧蟲酰肼和苯醚威等[24]。

De Ruijter和van der Steen（1987）在大田試驗表明苯醚威抑制蜜蜂的前期發(fā)育。除此之外，JakobWegenera等確定了蜜蜂的孵化率、學(xué)習(xí)能力和24小時記憶能力以及頭部提取物中10-HDA濃度受苯醚威的影響。長吻延伸反射（PER）試驗證明蜜蜂在攝入亞致死劑量的蟲酰肼后，顯示蜜蜂學(xué)習(xí)能力受損，表明以前認為無害的農(nóng)用化學(xué)品也可能對蜜蜂造成有害影響[25]。嗅覺、記憶學(xué)習(xí)對蜜蜂的覓食很重要，而學(xué)習(xí)能力受損可能會導(dǎo)致全球蜜蜂健康狀況持續(xù)下降，由此可見，蛻皮激素類似物殺蟲劑對蜜蜂神經(jīng)生理學(xué)有一定的影響。

IGRs類殺蟲劑不僅影響幼蟲和蛹的壽命，而且嚴重影響成蜂覓食行為及某些生理特性[26]，對蜜蜂的健康發(fā)育和日后蜂群的穩(wěn)定有潛在危害。盡管有些農(nóng)藥不屬于IGRs類殺蟲劑，但通過間接破壞蜜蜂的內(nèi)分泌系統(tǒng)就會對蜜蜂健康造成威脅，如2，4-二氯苯酚殺蟲劑（2，4-Dichlorophenol，2，4-DCP）在急性接觸毒性試驗中對中蜂具有中等毒性作用[27]，通過直接抑制蜜蜂磺基轉(zhuǎn)移酶和中斷PAPS的供應(yīng)而對神經(jīng)元功能產(chǎn)生影響，其中對內(nèi)分泌的破壞和異源代謝的影響更大[28]。王康（2017）研究表明亞致死劑量多菌靈農(nóng)藥雖不會導(dǎo)致蜜蜂急性死亡，但對幼蟲生長發(fā)育具有抑制作用，對解毒酶系也產(chǎn)生不同程度的影響[29]。因此，IGRs殺蟲劑的使用及發(fā)展空間應(yīng)引起我們的重視。

4.IGRs殺蟲劑之間互作及與其他農(nóng)藥互作對蜜蜂的影響

現(xiàn)代農(nóng)業(yè)中由于農(nóng)藥的大量使用，加大了蜜蜂與各類農(nóng)藥接觸的概率，IGRs殺蟲劑之間互作及與其他農(nóng)藥互作對蜜蜂的影響得到更多人的關(guān)注。當(dāng)IGRs殺蟲劑之間互作時，其對蜜蜂的毒性與互作效應(yīng)強度成正比。比如苯醚威和氟蟲腈對蜜蜂的生殖性能、孵化時間產(chǎn)生依賴性影響[30]；蟲酰肼和除蟲脲互作時，會加速蜜蜂的急性毒性[31]；除蟲脲和氟苯脲共同作用蜜蜂時，蜜蜂幼蟲的角質(zhì)層會異常形成，從而導(dǎo)致幼蟲死亡率顯著增加[32]。此外，IGRs殺蟲劑之間與其他農(nóng)藥互作，以及致病原協(xié)同作用均能夠使蜂群變得更為敏感。目前有關(guān)IGRs殺蟲劑之間互作的報道并不多，但是這種現(xiàn)象必然會影響蜜蜂健康，此領(lǐng)域有待更多的探索與研究。

三、小結(jié)

研究表明：IGRs農(nóng)藥在空間和時間分布上呈現(xiàn)多樣性，而其對蜜蜂行為、壽命等造成的影響成為研究熱點。蜜蜂受IGRs農(nóng)藥影響，會造成授粉效率下降、哺育力降低和壽命縮短。蜜蜂作為一種群居的社會性昆蟲，其免疫系統(tǒng)和生理代謝體現(xiàn)出復(fù)雜的多樣性，需要充分考慮在自然條件下的各種影響因子，全面考量其免疫、代謝、能量、應(yīng)激等與早熟的采集行為之間的聯(lián)系，才能更好的理解IGRs農(nóng)藥-蜜蜂之間的動態(tài)關(guān)系。