南海北部濱珊瑚骨骼微生物侵蝕*

趙寬, 張婷, 陳天然

海洋生物學(xué)

南海北部濱珊瑚骨骼微生物侵蝕*

趙寬1, 2, 張婷1, 2, 陳天然1

1. 中國科學(xué)院邊緣海與大洋地質(zhì)重點實驗室(南海海洋研究所), 廣東 廣州 510301;2. 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100049

微生物對珊瑚骨骼的侵蝕作用相對肉眼可見的大型生物侵蝕更加隱蔽, 研究也相對稀少, 國內(nèi)更是空白。本文對采自潿洲島、大亞灣以及西沙琛航島的濱珊瑚骨骼切片在掃描電鏡下開展微生物侵蝕研究。在潿洲島和大亞灣的濱珊瑚骨骼切片中存在微生物侵蝕形成的“橘色條帶”, 可能與當(dāng)?shù)厮w富營養(yǎng)化有關(guān), 而琛航島的樣品中則沒有類似的條帶。掃描電鏡觀察發(fā)現(xiàn), 這些“橘色條帶”為內(nèi)生藻, 是一種熱帶珊瑚礁區(qū)常見的侵蝕微生物。侵蝕的珊瑚骨骼結(jié)構(gòu)被破壞, 其厚度減小, 孔隙率提高了1.54%至6.76%、抗壓強度下降了27.1%至51.2%, 使得珊瑚骨骼變得更加“疏松”, 且在整個骨骼次表面形成了一層“骨質(zhì)疏松層”。該種侵蝕微生物扮演了“先行者”的角色, 使珊瑚更容易被大型生物侵蝕, 而大型生物侵蝕又會進一步促進微生物侵蝕, 該“正反饋效應(yīng)”正好解釋了在富營養(yǎng)化的南海北部發(fā)現(xiàn)的珊瑚骨骼內(nèi)侵蝕加劇的現(xiàn)象。

生物侵蝕; 微生物; 珊瑚礁; 南海北部; 掃描電鏡

海水富營養(yǎng)化(Chen et al, 2013)以及珊瑚白化死亡(Holmes et al, 2000)均會進一步加劇珊瑚骨骼內(nèi)的生物侵蝕。生物侵蝕是侵蝕生物(bio-erosion organisms)對珊瑚碳酸鈣骨骼進行機械鉆孔、化學(xué)腐蝕的過程, 并且會進一步削弱、破壞珊瑚礁的堆積, 以及影響珊瑚礁結(jié)構(gòu)和生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性(Glynn et al, 2015)。按照個體大小, 侵蝕生物可分為大型(macro-bioeroders), 如海綿、貝類、蠕蟲等(Chen et al, 2013); 以及微型(micro-bioeroders), 主要是一些藻類、細(xì)菌和真菌(Kiene et al, 1994; Risk et al, 1995; Grand et al, 2011; 陳天然等, 2013)。

大型侵蝕生物多為濾食性, 因此富營養(yǎng)化的水體會刺激它們的增長, 導(dǎo)致侵蝕生物的爆發(fā)(Risk et al, 1995; Holmes, 2000; Chen et al, 2013), 進一步導(dǎo)致珊瑚骨骼內(nèi)侵蝕強度的增加。被侵蝕嚴(yán)重的珊瑚骨骼布滿大小不一的空腔(鉆孔), 使原本致密、結(jié)實的珊瑚骨骼變得十分脆弱(Scott et al, 1988; Chen et al, 2013)。南海北部是全球受人類活動影響最密集的區(qū)域之一(Halpern et al, 2008)。例如在廣西潿洲島海域, 珊瑚骨骼內(nèi)發(fā)現(xiàn)的大型侵蝕生物是雙殼類占主導(dǎo), 特別是靠近人類活動密集、污染物排放集中、富營養(yǎng)化程度高的海域, 其生物侵蝕強度明顯高于遠離污染源、水質(zhì)相對較好的海域(陳天然等, 2013)。侵蝕的加劇使得珊瑚骨骼內(nèi)布滿空洞, 嚴(yán)重削弱珊瑚骨骼強度, 降低抗擊外部物理沖擊的能力(金昱盺等, 2017)。類似的, 廣東大亞灣珊瑚骨骼中的侵蝕生物以雙殼類和海綿為主(≥80%), 并且珊瑚更容易在風(fēng)暴、巨浪等強烈的外力作用下從基底上被剝落下來, 這可能是抑制相對高緯度珊瑚群落進一步形成珊瑚礁的重要因素(Chen et al, 2013)。

相對于大型生物侵蝕, 微生物侵蝕更加隱蔽。其中, 內(nèi)生藻類(endolithic algae), 也稱鉆孔藻類(boring algae), 是珊瑚骨骼內(nèi)最常見的一種侵蝕微生物。內(nèi)生藻類涉及藍藻、紅藻和綠藻, 其中綠藻是迄今為止在珊瑚骨骼內(nèi)發(fā)現(xiàn)的最豐富的內(nèi)生藻類(Gutner-Hoch et al, 2011; Verbruggen et al, 2011)。內(nèi)生藻類雖然微小, 但對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的影響不可忽視: 一方面, 內(nèi)生藻類可以分泌化學(xué)物質(zhì)溶解珊瑚CaCO3骨骼, 使礁體在海水中更容易被進一步化學(xué)溶解, 特別是在海洋酸化日益加劇的背景下(Verbruggen et al, 2011); 另一方面, 有些內(nèi)生藻類并非寄居在珊瑚骨骼中, 而是與珊瑚組織共生, 通過轉(zhuǎn)移氮和碳元素的化合物, 將光合同化物部分供給珊瑚組織(Fine et al, 2002; Titlyanov et al, 2008)。在發(fā)生珊瑚白化、珊瑚蟲損失大量共生蟲黃藻時, 內(nèi)生藻類可以暫時替代蟲黃藻為宿主提供養(yǎng)料, 延長珊瑚的存活時間, 降低白化珊瑚的死亡率(Fine et al, 2002)。然而, 相對于大型侵蝕生物, 國際上對微生物侵蝕的研究十分稀少, 特別對于受人類活動影響密集的近岸珊瑚礁, 且大部分研究方法都為計算碳酸鈣的變化速率(Mallela, 2018)。在人類活動和氣候變化的影響日益加劇的背景下, 珊瑚骨骼內(nèi)的微生物侵蝕是如何響應(yīng)以及如何變化的, 至今還不明確。對于國內(nèi), 南海北部的岸礁是全球范圍內(nèi)受氣候和人類活動影響最顯著的珊瑚礁區(qū)域之一(Hughes et al, 2012), 但還沒有開展有關(guān)珊瑚微生物侵蝕的研究。本文通過掃描電鏡微觀顯示的方法, 觀察采自南海北部(潿洲島和大亞灣)珊瑚樣品的微生物侵蝕, 并進一步探討微生物侵蝕加劇對珊瑚生長的影響。

1 材料與方法

1.1 研究地點

本文所用的濱珊瑚骨骼樣品采自南海北部, 分別位于廣西潿洲島、廣東大亞灣以及西沙永樂環(huán)礁的琛航島(圖1)。對于潿洲島和大亞灣的樣品, 其大型生物侵蝕的研究數(shù)據(jù)已經(jīng)發(fā)表(Chen et al, 2013; 陳天然等, 2013), 本文選擇部分樣品(每個地點選用3個樣品)開展針對微生物侵蝕的微觀研究。

潿洲島(圖1)位于北部灣內(nèi), 面積約為25km2。20世紀(jì)90年代開始出現(xiàn)大片石珊瑚死亡, 并且珊瑚礁群落及其生物多樣性整體呈衰退態(tài)勢, 氣候變化加上當(dāng)?shù)仄茐男缘娜祟惢顒邮菍?dǎo)致退化的主要因素(黃暉等, 2009; 梁文等, 2010; 陳剛等, 2016)。本文另一個采樣地點為廣東省大亞灣, 是一個半封閉型海灣(圖1), 面積約600km2, 灣內(nèi)島嶼眾多, 石珊瑚群落分布在一些島嶼以及少數(shù)沿岸, 水深小于5m的基石上, 未發(fā)育成礁, 且從20世紀(jì)80年代開始也呈現(xiàn)出顯著退化的趨勢, 人為破壞可能是主要因素(陳天然等, 2009)。西沙永樂環(huán)礁(圖1)位于南海中北部, 相對于大陸沿岸, 這里的珊瑚礁受陸源污染的影響較少, 但高溫事件加上不合理的捕魚活動等導(dǎo)致這里的珊瑚礁也多次出現(xiàn)大面積珊瑚死亡事件(Zhao et al, 2016; Shi et al, 2012)。

圖1 珊瑚樣品采集位置示意圖

1.2 微生物侵蝕

將采集的濱珊瑚骨骼樣品沿生長軸縱向切片, 切片厚度約為8mm。用10%的H2O2溶液浸泡珊瑚骨骼切片, 24h后用清水在超聲波清洗器中清洗切片, 共3遍, 每次10min, 用于去除樣品表面的粉末雜質(zhì), 最后在烘箱中60℃烘干24h。選擇骨骼切片上出現(xiàn)明顯橘色條帶的部分以及正常部分作為對比, 用微型電鉆取下約為3mm×3mm×1mm大小的塊體, 然后再次用超聲波清洗、烘干。經(jīng)過表面鍍金處理后, 在掃描電鏡(日立S-3400N)下觀察上述珊瑚骨骼小塊體, 并進行微觀拍照。

利用圖像處理軟件對“橘色條帶”處的顯微照片進行孔隙率的計算, 并根據(jù)孔隙率與縱波波速和抗壓強度的關(guān)系(楊永康等, 2016)推算出微生物侵蝕對珊瑚骨骼強度的影響。其中孔隙率的計算公式為:=(1+2)/3, 其中1為孔洞(SEM圖像中閾值色階大于104)的面積總和,2為微生物侵蝕部分的面積總和,3為圖像總面積, 同一樣品未被微生物侵蝕的部分2=0。孔隙率、縱波波速、單軸抗壓強度的回歸方程為:=4.329×10–62–0.039+ 98.012;=7.138×10–2×e0.001V, 其中代表干燥條件下的波速。根據(jù)以上方程, 可以通過計算孔隙率推導(dǎo)出微生物侵蝕對比正常部分的珊瑚骨骼抗壓強度的變化。利用該物理指標(biāo), 定量評估微生物侵蝕對珊瑚骨骼結(jié)構(gòu)的影響。

2 結(jié)果

如圖2所示, 在潿洲島與大亞灣濱珊瑚骨骼樣品的橫切面上, 觀察到了明顯的“橘色條帶”, 而在西沙的樣品中則沒有出現(xiàn)。這些“橘色條帶”均出現(xiàn)在骨骼頂端, 距離表面約1至5cm, 其分布與珊瑚骨骼的年生長層基本一致。根據(jù)前人研究結(jié)果(Forsterra et al, 2008; Chazottes et al, 2009; Schlichter et al, 1997), 這些“橘色條帶”是一種最常見的內(nèi)生藻類,, 在全球的熱帶珊瑚礁區(qū)均有發(fā)現(xiàn), 可以寄居在超過85%的珊瑚屬種中, 并形成多種顏色的條帶。

圖2 珊瑚切片以及“橘色條帶”(微生物侵蝕)在掃描電鏡下的特征

a、b、c為潿洲島采集樣品及掃描電鏡圖像; d、e為大亞灣采集樣品及掃描電鏡圖像; f、g為琛航島采集樣品及掃描電鏡圖像

Fig. 2 “Orange Bands” (micro-bioerosion) on coral slices and skeletal micro-structures revealed by scanning electron microscopy. a, b and c are samples and SEM images of Weizhou Island; d, e and f are samples and SEM images of Daya Bay; f and g are samples and SEM images of Chenhang Island

對“橘色條帶”處進行掃描電鏡顯微觀察(圖2), 發(fā)現(xiàn)該處骨骼有明顯被侵蝕的痕跡。被侵蝕的骨骼結(jié)構(gòu)被破壞且壁出現(xiàn)不同程度的減薄。有些被侵蝕的位置還可以觀察到部分薄片狀的殘留的侵蝕物, 其表面凹凸不平, 厚度小于30μm。相對的, 琛航島采集的珊瑚樣品在掃描電鏡下沒有觀察到被侵蝕的痕跡, 其骨骼微結(jié)構(gòu)完整(圖2分別展示了各點具有代表性的一個樣品)。

為了評估微生物侵蝕對珊瑚骨骼強度的影響, 選取了“橘色條帶”明顯且完整的樣品的SEM圖像以及未被侵蝕的骨骼樣品進行孔隙率的對比。結(jié)果表明, 微生物侵蝕對濱珊瑚骨骼孔隙率變化的影響有限, 孔隙率增加最大值為6.76%, 最低僅為1.54%。然而, 僅僅是孔隙率較小的增加, 導(dǎo)致骨骼抗壓強度的變化卻十分顯著, 減低27.1%至51.2% (表1)。對比各地的珊瑚樣品, 發(fā)現(xiàn)被微生物侵蝕后, 骨骼抗壓強度下降幅度最大的出現(xiàn)在潿洲島, 最小的出現(xiàn)在大亞灣, 但是整體來說潿洲島樣品的骨骼抗壓強度下降幅度并沒有明顯高于大亞灣, 而琛航島珊瑚樣品的骨骼抗壓強度均顯著高于潿洲島與大亞灣(ANOVA,=25.38,<0.01)。

表1 被微生物侵蝕的珊瑚骨骼以及對照樣品的物理參數(shù)變化

Tab. 1 Differences in physical parameters between eroded and control coral skeletal samples

注: W為潿洲島樣品, D為大亞灣樣品, C為琛航島樣品

3 討論

研究表明, 大型生物侵蝕與水體富營養(yǎng)化程度有關(guān)(Grand et al, 2011; Hutchings et al, 2002; Chen et al, 2013)。類似大型侵蝕生物, 微生物侵蝕可能也與水體富營養(yǎng)化密切相關(guān), 在印度洋留尼汪島、加勒比海以及夏威夷等地均有相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)在水體富營養(yǎng)化的情況下微生物侵蝕會大大增強(Zubia et al, 2001; Carreiro-Silva et al, 2005; Tribollet et al,2009)。本文采樣的三個地點海水富營養(yǎng)化程度也存在差異, 大亞灣和潿洲島海域的富營養(yǎng)化指數(shù)遠高于西沙海域(聶永康等, 2016; 梁鑫等, 2018; 張穎等, 2018)。結(jié)合本文發(fā)現(xiàn)的證據(jù), 可以得到與全球其他地點一致的規(guī)律, 即近岸海域、海水污染程度高的大亞灣和潿洲島采集的樣品中, 微生物侵蝕較為普遍, 且大多數(shù)微生物侵蝕都伴隨著大型生物侵蝕; 而遠離大陸的西沙群島的珊瑚樣品中則沒有觀察到微生物侵蝕現(xiàn)象。水體富營養(yǎng)化可以視為誘發(fā)微生物侵蝕的重要原因, 但具體影響需要更多的實驗進行驗證。

通過計算發(fā)現(xiàn), 被微生物侵蝕的珊瑚骨骼, 其孔隙率增加了1.54%至6.76%, 雖然孔隙率變化幅度較小, 但其導(dǎo)致珊瑚骨骼抗壓強度顯著下降, 達到27.1%至51.2%(圖3)。而骨骼抗壓強度是珊瑚骨骼結(jié)構(gòu)穩(wěn)定性的重要指標(biāo), 抗壓強度的下降意味著珊瑚應(yīng)對外力作用的能力下降, 在微生物侵蝕的作用下珊瑚骨骼抗壓能力下降至少三成, 最多超過一半, 這使得珊瑚骨骼變得更加“疏松”, 更容易被其他鉆孔生物(如海綿、雙殼類、蠕蟲等)侵蝕, 也更容易在外力作用下破碎。需要注意的是, 雖然微生物對珊瑚骨骼的侵蝕程度似乎遠遠低于大型生物, 但微生物侵蝕出現(xiàn)在接近珊瑚生長表面的地方, 即1~5cm的次表面, 且通過珊瑚切片可以看到微生物侵蝕的“橘色條帶”是連續(xù)的。如果是一個完整的珊瑚群體(而不是切片), 那么微生物侵蝕痕跡的分布是呈一層“殼”狀遍布骨骼次表面, 這意味著微生物侵蝕能夠形成分布在珊瑚骨骼次表面(1~5cm)的“骨質(zhì)疏松層”。

圖3 珊瑚骨骼孔隙率及抗壓強度對比

W為潿洲島樣品, D為大亞灣樣品

Fig. 3 Differences in skeleton porosity and compressive strength between eroded and control coral skeletal samples

微生物侵蝕產(chǎn)生的“骨質(zhì)疏松層”會使大型生物侵蝕變得更加容易。大型侵蝕生物往往在幼蟲時期就開始侵入珊瑚, 而次表面的“骨質(zhì)疏松層”使這些幼蟲更容易深入珊瑚骨骼內(nèi)部, 同時作為侵蝕微生物的內(nèi)生藻類為部分大型侵蝕生物提供了食物來源(Zubia et al, 2001)。例如星蟲(Sipunculans)會主動選擇高孔隙率且內(nèi)生藻類豐富的珊瑚, 通過“骨質(zhì)疏松層”可以更方便地侵入并將藻類作為食物來源, 將珊瑚骨骼作為躲避天敵的避難所。因此, 侵蝕微生物在珊瑚骨骼內(nèi)的分布、密集程度等都是影響大型生物侵蝕速率的重要因素之一(Campion- Alsumard et al, 1995)。另一方面, 隨著大型侵蝕生物不斷入侵珊瑚骨骼內(nèi)部, 間接為骨骼內(nèi)部提供了更多的光和養(yǎng)分, 這又為內(nèi)生藻類生長以及向骨骼內(nèi)部繼續(xù)滲透提供了便利(Schneider et al, 1983; Chazottes et al, 1995; Zubia et al, 2001)。因此微生物侵蝕與大型生物侵蝕是“互惠互利”的關(guān)系, 微生物侵蝕便利了大型生物侵蝕, 大型生物侵蝕繼續(xù)擴張加劇, 進一步又便利微生物侵蝕, 二者相互促進, 大大加快了生物侵蝕速率, 使得生物侵蝕過程一旦開始便很難停止, 最終導(dǎo)致珊瑚內(nèi)部“千瘡百孔”(Chen et al, 2013), 這是一種典型的“正反饋效應(yīng)”。被侵蝕嚴(yán)重的珊瑚內(nèi)部布滿大小不一的空腔, 而分布在珊瑚底部的空腔松動了珊瑚底部與基底的粘合, 使得珊瑚更容易在風(fēng)暴、巨浪等強烈的外力作用下從基底上被剝落下來, 且在翻滾、碰撞中碎裂, 造成珊瑚死亡(陳天然等, 2013), 最終導(dǎo)致珊瑚群落生態(tài)系統(tǒng)的退化。

4 結(jié)論

通過對潿洲島和大亞灣珊瑚骨骼微生物侵蝕形成的“橘色條帶”研究, 發(fā)現(xiàn)在整個生物侵蝕過程中, 微生物侵蝕扮演了“先行者”的角色, 使原來致密、堅硬的骨骼變得疏松、脆弱, 為大型生物侵蝕提供了便利, 間接協(xié)助了大型生物對珊瑚的侵蝕。而大型生物侵蝕又會促進微生物侵蝕, 二者互相配合加快了生物侵蝕速率, 這種“正反饋效應(yīng)”對珊瑚礁的破壞作用不容忽視。只有控制污染物排放, 改變當(dāng)前海水富營養(yǎng)化的狀態(tài), 才能有效遏制生物侵蝕作用。

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Micro-bioerosion incorals in the northern South China Sea

ZHAO Kuan1, 2, ZHANG Ting1, 2, CHEN Tianran1

1. CAS Key Laboratory of Ocean and Marginal Sea Geology, South China Sea Institute of Oceanology, Guangzhou 510301, China; 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China

The effect of microorganisms on coral skeletons is more concealed than that by macro-bioerosion, which is visible to the naked eye. The study of micro-bioerosion is rare, and there is no such research in China. In this study, micro-bioerosion research was carried out under scanning electron microscopy on the coral skeletons of thesamples collected from Weizhou Island, Daya Bay and Chenhang Island. The “Orange Bands” were formed by microorganisms in the coral skeletons of Weizhou Island and Daya Bay, while there were no similar bands in the samples of Chenhang Island. This phenomenon may be related to the eutrophication of local sea water. Scanning electron microscopy of these "Orange Bands" revealed that this was caused by an endolithic algae—, a common eroding microorganism in the tropical coral reef area. The structure ofskeleton eroded byis destroyed, the thickness is reduced, the porosity is increased from 1.54% to 6.76%, and the compressive strength is reduced from 27.1% to 51.2%. The microorganism makes the coral skeleton more "loose" and form a layer of "osteoporosis" on the entire surface of the coral. This microorganism acts as a “forerunner,” making corals more susceptible to macro-bioerosion, which in turn promote micro-bioerosion. The “positive feedback effect” explains the increased bioerosion of the coral skeleton in the eutrophic northern South China Sea.

bioerosion; microorganism; coral reef; northern South China Sea; scanning electron microscope

10.11978/2019006

http://www.jto.ac.cn

Q958.8

A

1009-5470(2019)06-0074-06

2019-01-09;

2019-02-26。

林強編輯

國家自然科學(xué)基金(41476038、41676049); 中國科學(xué)院青年創(chuàng)新促進會基金(2015284); 廣東省自然科學(xué)基金(2018A030313142)

趙寬(1993—), 男, 碩士研究生, 主要從事珊瑚礁地質(zhì)與生態(tài)研究。E-mail: kuanzhao@scsio.ac.cn

陳天然, 男, 研究員, 從事珊瑚礁與全球變化研究。E-mail: chentianran@scsio.ac.cn

*致謝：感謝中國科學(xué)院熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點實驗室張呂平研究員為本文掃描電鏡實驗及前處理工作提供指導(dǎo)和幫助。

2019-01-09;

2019-02-26.

Editor: LIN Qiang

National Science Foundation of China (41476038, 41676049); Youth Innovation Promotion Association CAS (2015284); Natural Science Foundation of Guangdong Province (2018A030313142)

CHEN Tianran. E-mail: chentianran@scsio.ac.cn