黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤磷含量和儲量的季節(jié)動態(tài)變化特征

于子博，莊 濤，白軍紅*，余 璐，王 偉，張樹巖

（1.水環(huán)境模擬國家重點實驗室，北京師范大學(xué)環(huán)境學(xué)院，北京 100875；2濟南環(huán)境研究院，濟南 250102；3.黃河三角洲國家自然保護區(qū)黃河口管理站，山東 東營 257000）

濕地作為地球表層一類重要的生態(tài)系統(tǒng)，在保護河流湖泊水質(zhì)方面起著至關(guān)重要的作用，且承擔(dān)著多種營養(yǎng)元素的源、匯和轉(zhuǎn)化器的功能[1]。磷是濕地植物生長的主要營養(yǎng)元素之一，土壤磷的分布、遷移和轉(zhuǎn)化通常會影響濕地生態(tài)系統(tǒng)的生產(chǎn)力、結(jié)構(gòu)和功能，尤其是可以被植物直接吸收利用的有效磷（AP），AP是評估土壤磷供應(yīng)植物生長能力的重要指標[2]。濕地土壤磷的有效性可以反映磷的供應(yīng)潛力，并指示周圍水生生態(tài)系統(tǒng)富營養(yǎng)化的潛在風(fēng)險，而沿海濕地的淡水輸入可以稀釋污染物并降低水體富營養(yǎng)化風(fēng)險[3]。因此，研究濕地生態(tài)系統(tǒng)中土壤磷的動態(tài)變化可以保護濕地水質(zhì)并維持濕地生態(tài)系統(tǒng)健康。

目前，國內(nèi)外學(xué)者已經(jīng)對濕地土壤磷開展了大量的研究。許多研究已經(jīng)表明土壤磷含量的季節(jié)動態(tài)變化與地表植被的生長階段密切相關(guān)[4-5]；同時濕地土壤磷的變化也受多種土壤理化性質(zhì)如土壤有機質(zhì)[6]、土壤 pH[7]、土壤鹽度[8]、土壤含水量[9]等的影響。此外，濕地季節(jié)性的水文波動能夠影響土壤中磷的存儲和釋放[10]，落干再淹水處理也會對土壤有機磷的礦化產(chǎn)生影響[11]。然而，上述關(guān)于濕地土壤磷的研究多集中于陸地及河、湖、水庫等淡水生態(tài)系統(tǒng)，對于濕地磷含量的季節(jié)動態(tài)變化研究也多集中于濕地的凈化能力[12]，而對于河口濕地中土壤磷庫及其生物有效性的季節(jié)動態(tài)變化方面的研究尚少。

黃河三角洲由黃河攜帶的大量沉積物在渤海淤積而成，是中國乃至世界上最年輕、最典型、最完整、增長最快的濕地生態(tài)系統(tǒng)，具有廣闊的洪泛平原和特殊的河口濕地景觀[13]。鹽地堿蓬（Suaeda salsa）為一年生鹽生草本植物，是潮灘濕地的關(guān)鍵先鋒植物，通常分布于海陸交互作用強烈的潮間帶，對黃河三角洲濕地的發(fā)育和演化具有重要作用。潮間帶是海陸間的緩沖帶，在保持海岸帶生物多樣性方面具有不可替代的作用[14]。在潮汐作用的影響下，潮間帶濕地的各類環(huán)境因素變化劇烈且頻繁，濕地面貌和結(jié)構(gòu)也在不斷變化[15]。因此，研究潮間帶堿蓬濕地土壤磷的動態(tài)變化特征可以為大河三角洲潮間帶濕地生態(tài)系統(tǒng)的保護與管理提供重要科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

黃河三角洲濕地是國際重要濕地之一，也是許多珍稀瀕危鳥類的重要棲息地[16]。黃河三角洲位于我國山東省東營市，渤海灣西南岸（37°16′～38°09′N，118°06′～119°45′E），總面積達6113 km2。該地區(qū)以暖溫帶大陸季風(fēng)性氣候為主，四季分明。年平均氣溫12.1℃，無霜期196 d，年平均降水量576.7 mm，年均蒸發(fā)量1962 mm，夏季降水占全年降水的70%左右。該地區(qū)主要優(yōu)勢植被包括蘆葦（Phragmites australis）、堿蓬（Suaeda heteroptera）、檉柳（Tamarix chinensis）等，其中鹽地堿蓬為潮間帶的先鋒植物。主要土壤類型為潮土和鹽土。

1.2 樣品采集與測定

在黃河南岸的潮間帶濕地，選擇典型的鹽地堿蓬濕地作為采樣區(qū)（圖1），選擇4個平行樣地，分別于8月（夏季）、11月（秋季）和次年4月（春季）進行土壤樣品采集。在每個平行樣地，以10 cm間隔采集0～10 cm和10～20 cm土層樣品，3個重復(fù)，采集后進行同層次樣品混合，共計24個混合土壤樣品。同時，在每個樣地用環(huán)刀采集一個環(huán)刀土壤樣品用于測定土壤容重和含水量。所有土壤樣品裝入自封袋帶回實驗室后，放置陰涼處風(fēng)干2～3周并去除肉眼可見的植物殘體和石塊，一部分土樣磨碎后過2 mm篩用于測定土壤pH和鹽度，另一部分磨碎后過0.149 mm篩用于測定土壤其他化學(xué)指標。

圖1 采樣地示意圖Figure 1 Sampling location

土壤pH和鹽度分別用pH計和鹽度計測定（水土比為5∶1）；土壤有機質(zhì)（SOM）采用重鉻酸鉀稀釋熱法測定[17]；土壤總磷（TP）和Al、Mg含量使用原子吸收光譜法（ICP-AAS）測定[18]；土壤有效磷（AP）含量使用碳酸氫鈉浸提-鉬銻抗比色法測定；土壤容重和土壤含水量采用烘干法，將環(huán)刀采集的土樣在105℃烘箱內(nèi)烘24 h至恒質(zhì)量來測定。

每個土層中土壤TP儲量（TPS）計算方法如式（1）：

式中：TPS為土壤TP儲量，g·m-2；BD為土壤容重，g·cm-3；TP為土壤總磷含量，mg·kg-1；h為土層深度，cm。

每個土層中土壤AP儲量（APS）計算方法如式（2）：

式中：APS為土壤AP儲量，g·m-2；BD為土壤容重，g·cm-3；AP為土壤有效磷含量，mg·kg-1；h為土層深度，cm。

1.3 統(tǒng)計分析

單因素方差分析（One-way ANOVA）用于確定不同季節(jié)與不同土層間TP與AP的差異性；皮爾森（Pearson）相關(guān)性分析和冗余分析（Redundancy Analy?sis，RDA）方法用于分析土壤TP、AP和土壤環(huán)境變量之間的相關(guān)程度。相對于主成分分析，RDA分析在排序圖中的排序軸是參與排序的環(huán)境變量的線性組合，解釋變量對于響應(yīng)變量的影響被集中在幾個合成的排序軸上，因此能夠更直觀地反映濕地土壤磷含量的環(huán)境影響機制。統(tǒng)計分析通過Microsoft Excel 2013、SPSS 19.0以及Canoco 4.5等軟件實現(xiàn)。圖表制作通過SigmaPlot 12.5和CanocoDraw 4.5軟件完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TP及AP含量的時空分布特征

黃河三角洲潮間帶堿蓬濕地3個季節(jié)不同土層中TP和AP含量如圖2所示。研究區(qū)內(nèi)土壤TP含量范圍為531.41～766.35 mg·kg-1，AP含量范圍為0.86～9.33 mg·kg-1。在空間尺度上，黃河三角洲潮間帶堿蓬濕地土壤的TP在0～10 cm和10～20 cm土層中的含量差異不顯著（P＞0.05）。在夏季和秋季，0～10 cm土層中TP含量稍低于10～20 cm土層；而春季土層的TP含量0～10 cm稍高于10～20 cm；土壤TP含量最高值出現(xiàn)在10～20 cm土層中，最低值出現(xiàn)在0～10 cm土層中（圖2A）。而土壤AP含量在兩個土層中的差異亦不顯著（P＞0.05），3個季節(jié)中，0～10 cm土層中的AP含量均稍低于10～20 cm土層；與TP含量分布一致，較高的土壤AP含量出現(xiàn)在10～20 cm土層中（圖2B）。

在時間尺度上，黃河三角洲潮間帶堿蓬濕地土壤的TP和AP含量在夏秋春3個季節(jié)呈V字形變化，即秋季土壤TP和AP含量低于夏季和春季，且差異顯著（TP：P＜0.01；AP：P＜0.05）。土壤TP含量的最高值出現(xiàn)在夏季（8月），最低值出現(xiàn)在秋季（11月）；而土壤AP含量的最高值則出現(xiàn)在春季（次年4月），最低值出現(xiàn)在秋季。這表明土壤TP和AP含量在整個生長季內(nèi)存在較大波動，在植物生長初期和生長旺盛期含量較高利于植物生長，而在凋落期含量相對較低則利于磷的累積。而土壤TP和AP含量隨深度的變異性較小，兩個土層之間的TP和AP含量不存在顯著性差異（P＞0.05，圖2）。相較于空間變異性，潮間帶鹽地堿蓬濕地的土壤磷含量具有更高的時間變異性。

圖2 黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TP和AP含量的季節(jié)變化Figure 2 Seasonal changes in total phosphorus and available phosphorus in wetland soil in the intertidal zone of the Yellow River Delta

2.2 潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤磷活化系數(shù)（AP/TP）的季節(jié)變化特征

AP/TP比值也被稱為磷活化系數(shù)（Phosphorus Ac?tivation Coefficient，PAC），是衡量土壤肥力的重要指標。兩個土層中AP/TP比值的季節(jié)變化如圖3所示。在夏、秋和春3個季節(jié)，黃河三角洲潮間帶堿蓬濕地上下土層的磷活化系數(shù)之間沒有顯著性差異（P＞0.05）。不同土層中，3個時期AP/TP比值均呈現(xiàn)出10～20 cm土層略高于0～10 cm。磷活化系數(shù)具有顯著的季節(jié)變異性（P＜0.05）。與土壤磷含量的季節(jié)變化趨勢相似，磷活化系數(shù)也呈現(xiàn)“V”形的季節(jié)變化；而且與AP含量變化趨勢相似，在植物凋落期磷活化系數(shù)最低，其次是在植物生長旺盛期，在植物生長初期磷活化系數(shù)最高。

2.3 潮間帶堿蓬濕地土壤磷儲量的季節(jié)變化特征

圖4A和圖4B分別為黃河三角洲潮間帶堿蓬濕地土壤TPS和APS的季節(jié)變化特征。結(jié)果表明，土壤TPS從夏季到春季逐季降低，在夏季時土壤TPS值最高，達257.80±9.57 g·m-2，而在春季時土壤TPS達到最低值（186.24±4.20 g·m-2）。土壤APS的季節(jié)變化和土壤AP相似，呈現(xiàn)秋季低、春夏季高的“V”形變化，其中APS最高值出現(xiàn)在春季，達1.97±0.41 g·m-2，而最低值則出現(xiàn)在秋季（1.05±0.31 g·m-2）。3個季節(jié)20 cm深土層中APS占TPS的百分比分別為0.69%、0.47%和1.05%。與土壤TP和AP含量相似，不同土層的土壤TPS和APS差異不顯著（P＞0.05），表明0～10 cm和10～20 cm土層中的磷儲量具有同質(zhì)性分布特征。

圖3 黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤磷活化系數(shù)（AP/TP）的季節(jié)變化Figure 3 The ratios of soil available phosphorus to total phosphorus（AP/TP）in the intertidal zone of the Yellow River Delta

2.4 潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤環(huán)境變量對磷含量的影響

黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TP和AP的RDA分析結(jié)果如圖5所示。由圖可見，土壤AP和TP含量具有明顯的季節(jié)差異，而不同土層間的TP和AP含量差異不顯著。RDA分析結(jié)果表明，4個排序軸特征值分別為0.586、0.027、0.384、0.003，其中前3個軸綜合解釋了99.7%的累計方差，環(huán)境變量對土壤TP和AP的解釋量累計達到了100%。環(huán)境變量在RDA分析中被限定為排序軸的線性組合，即環(huán)境變量與排序軸的相關(guān)性大小取決于其與排序軸夾角的余弦值大小，箭頭連線的長度代表了該因素的影響大小。如圖5所示，與橫坐標正方向夾角較小且箭頭較長的環(huán)境變量為BD，表示此方向表征了土壤的高容重；與橫坐標負方向夾角較小且箭頭較長的變量為pH，說明該方向表征土壤的高pH；與縱坐標正方向夾角較小且箭頭較長的指標有Salinity，表明此方向表征了土壤的高鹽度；與縱坐標負方向夾角較小且箭頭較長的指標有Al、Mg，表明該方向表征了高含量的Al和Mg；SOM、Moisture與橫軸、縱軸的負方向夾角相近，說明這兩個方向均可以表征土壤的高有機物含量和高含水量。從采樣點的分布狀況看出，隨著植物生長季節(jié)的推進，潮間帶堿蓬濕地的土壤環(huán)境主要由高含水量、高土壤有機物和高Al、Mg含量向高鹽度、低含水量和低Al、Mg含量方向推進，然后再向高pH、高土壤有機物和低容重方向變化。在植物生長旺盛期土壤的磷含量主要受Al、Mg含量和含水量因素的影響，在凋落期主要受鹽度和容重影響，在生長初期雖然受pH和有機物影響，但影響程度不及其他幾個環(huán)境變量。

圖4 黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TPS和APS的季節(jié)變化Figure 4 Seasonal changes in total phosphorus stocks and available phosphorus stocks in wetland soils in the intertidal zone of the Yellow River Delta

在RDA排序圖中，物種與環(huán)境變量之間的相關(guān)性大小主要取決于其對應(yīng)射線之間夾角余弦值的大小。如圖5所示，Al、Mg和TP正方向夾角極小，說明Al與Mg和TP正相關(guān)且相關(guān)性極強，皮爾森相關(guān)性分析結(jié)果（表1）也顯示這兩個環(huán)境變量與土壤TP的相關(guān)系數(shù)分別達0.933和0.909（P＜0.01）；此外，土壤含水量與TP正方向、土壤鹽度與TP負方向的夾角也較小，表明它們與土壤TP也有較強的相關(guān)性。相關(guān)分析結(jié)果也顯示含水量與TP顯著正相關(guān)（P＜0.01），鹽度與TP顯著負相關(guān)（P＜0.05）。pH與AP雖然夾角較小，但pH箭頭長度很短，因此它們間并沒有顯著的相關(guān)性。含水量和容重分別與AP的正方向和負方向有較小的夾角，相關(guān)分析也顯示它們之間有較為顯著的相關(guān)性（P＜0.05）。

3 討論

3.1 潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤磷含量和儲量的時空動態(tài)變化

圖5 黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TP和AP與環(huán)境變量RDA分析Figure 5 RDA bioplots of total phosphorus and available phosphorus and environmental variables in wetland soil in the intertidal zone of the Yellow River Delta

表1 黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TP和AP與環(huán)境變量的相關(guān)分析Table 1 Correlation analysis of total phosphorus and available phosphorus and environmental variables in wetland soil in the intertidal zone of the Yellow River Delta

磷元素是植物生長發(fā)育所必需的營養(yǎng)元素之一，自然土壤中的磷元素主要來源于土壤母質(zhì)和動植物殘體的分解。雖然植物直接吸收利用的磷形態(tài)主要是AP，但是土壤中TP含量的變化也在一定程度上反映了植物對磷吸收利用的情況[19]，因此在本研究中，潮間帶鹽地堿蓬濕地的TP和AP的季節(jié)變化趨勢相似，但是AP由于直接受植物吸收利用影響，其相對變化幅度大于TP。夏季TP含量最高，主要是來源于上一年的累積[20]；此外，夏季降雨導(dǎo)致大氣中的磷沉降也可能提高土壤中的TP含量[21]。而夏季AP含量低于春季，主要是由于夏季植物生長對AP的吸收導(dǎo)致其含量較低。在秋季，土壤TP和AP含量均達到了最低值，主要是因為經(jīng)過植物生長季，土壤中的磷素被植物大量吸收，但此時植物凋落物還未被大量分解。此外，秋季低溫對微生物活性和有機磷礦化的抑制也是導(dǎo)致土壤磷素降低的重要原因[22]。經(jīng)過冬季，春季土溫升高促進了微生物活動和有機磷礦化，使得春季土壤TP和AP回升[23]；此外，有研究表明干燥條件下濕地土壤中的有機磷更容易礦化轉(zhuǎn)換為土壤AP[9]。本研究中春季土壤濕度低于夏秋季節(jié)，可能也是春季土壤AP含量較高的原因。也有學(xué)者指出落干再淹水處理會促進有機物礦化從而使AP含量升高[11]，所以春季地表冰雪融水可能是春季AP含量高于夏秋季的一個重要原因。

盡管研究區(qū)土壤TP和AP在0～10 cm和10～20 cm土層中的含量沒有顯著差異（P＞0.05），但是10～20 cm土層中的TP和AP含量均略高于0～10 cm（春季TP除外），這主要是由于鹽地堿蓬的根系主要分布在15 cm的土層內(nèi)，死根分解歸還導(dǎo)致10～20 cm土層中的磷含量相對較高[24]。此外，土壤表層磷素更容易受潮水侵蝕和淋溶作用而流失[25]，導(dǎo)致表層土壤中的磷含量低于下層土壤。而春季TP含量在兩個土層中出現(xiàn)反?？赡苁怯捎诔彼斎?、干濕沉降等因素導(dǎo)致TP富集在土壤表層[26]。

潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TPS在夏季出現(xiàn)最高值，這是由于7月的調(diào)水調(diào)沙工程為濕地注入了大量的磷素[27]；秋季次高值主要是因為植物吸收量減少；而春季由于有機磷礦化和植物吸收等作用導(dǎo)致其土壤TPS低于秋季和夏季。此外，與夏秋兩季相比，春季較低的土壤容重（表1）也會導(dǎo)致土壤TPS降低[28]。土壤APS與土壤AP的季節(jié)變化趨勢相似，其儲量變化與植物生長息息相關(guān)。在秋季，植物經(jīng)過生長旺盛期，將土壤中的磷大量吸收利用，而此時的枯落物未被完全分解，磷被儲存在植物體和枯落物中未被釋放出來，因此秋季APS最低；到了春季，土壤微生物活性升高，將上一年累積的枯落物進行分解，其中儲存的磷被釋放歸還到土壤中，為新一季的植物生長所用，因此在春季APS達到最高值。

3.2 潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤磷生物有效性及生態(tài)毒性評價

磷活化系數(shù)的季節(jié)變化趨勢與AP一致，其變化的驅(qū)動因素與AP類似。在本研究的3個季節(jié)中，所有土層的磷活化系數(shù)均低于磷生物利用度的閾值（2%）[6]，表明潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤從TP到AP的轉(zhuǎn)化率較低，植物生長所需要的有效磷供應(yīng)不足。

濕地土壤的TP含量對于周邊水生生態(tài)系統(tǒng)存在一個適宜范圍，若超出這個范圍則會對植物生長和水環(huán)境造成不良影響。加拿大安大略省環(huán)境與能源部于1993年發(fā)布的《安大略省水體沉積物質(zhì)量保護和管理指南》中對沉積物中全磷含量的最低和最高生態(tài)毒性級別界定的范圍為600～2000 mg·kg-1[29]。本研究的測定結(jié)果顯示，除了秋季0～10 cm土層中的TP含量較低（590.65±22.61 mg·kg-1），其他季節(jié)的各個土層TP含量均超過了600 mg·kg-1，達到了生態(tài)毒性的閾值，在一定程度上有可能會誘發(fā)周邊水體的富營養(yǎng)化。

3.3 潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤環(huán)境變量對TP和AP含量的影響

已有許多研究表明土壤磷含量與土壤的多種理化性質(zhì)有關(guān)，例如土壤有機質(zhì)[6]、土壤pH[7]、土壤鹽度[8]、土壤含水量[20]等。在本研究中，土壤TP和Al、Mg含量有顯著的正相關(guān)關(guān)系，與前人的研究結(jié)果一致[28，30]，這是由于土壤中的活性鋁、活性鎂在保持土壤無機磷含量過程中都發(fā)揮著重要作用[31]，且不同的鋁化合物對于土壤AP的釋放均有抑制作用[32]。另有研究表明土壤TP和土壤鹽度存在顯著的負相關(guān)關(guān)系[33]，這一結(jié)果在本研究中也得到了證實，其原因在于在高鹽度的土壤中微生物的活動被抑制導(dǎo)致TP含量的降低[34]。土壤含水量和土壤磷素間的關(guān)系較為復(fù)雜，不同研究得到的二者之間的相關(guān)性不盡相同[20，28，35]。盡管 Olila等[9]指出干燥的土壤有利于促進有機磷的礦化，但是在本研究中土壤TP、AP都與土壤含水量有顯著的正相關(guān)關(guān)系。一方面是由于土壤含水量在一定程度上影響著土壤微生物活性[36]，另一方面水的滲透性可以反映土壤顆粒的粒徑，從而影響磷在土壤中的吸附和解吸過程。許多研究均已表明土壤AP和土壤SOM存在正相關(guān)關(guān)系[37-38]，這是因為隨著土壤有機質(zhì)礦化量的增加，土壤AP含量升高[35]，但是本研究中土壤磷素和SOM之間的相關(guān)性未達到顯著性水平，這可能與研究區(qū)土壤的微生物活性有關(guān)。有研究證明土壤pH通過影響土壤磷吸附、解吸和形態(tài)轉(zhuǎn)化過程進而對土壤磷含量產(chǎn)生作用[39]。Gustafsson等[40]發(fā)現(xiàn)在堿性條件下pH的升高會弱化土壤中的磷吸收，而且肖蓉等[26]、Gao等[28]也都報道了土壤pH和土壤磷素間存在顯著負相關(guān)關(guān)系，但是在本研究中土壤pH與土壤磷素之間的相關(guān)性未達到顯著性水平。

4 結(jié)論

（1）黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TP、AP含量及磷活化系數(shù)在0～10 cm和10～20 cm土層中的垂直變異性不大，但具有明顯的季節(jié)變異性，隨夏季、秋季、次年春季的時間變化呈現(xiàn)“V”形變化趨勢。土壤TP平均含量高于全國平均水平，但是土壤磷的生物利用率不高。

（2）黃河三角洲潮間帶鹽地堿蓬濕地土壤TPS的變化范圍為180.62～261.05 g·m-2，表層和亞表層土壤對TPS的貢獻相當(dāng)，20 cm深土壤TP含量在夏季、秋季、次年春季呈現(xiàn)逐漸減少的變化趨勢。

（3）土壤TP的主要影響因素包括Al、Mg、鹽度及含水量，其中Al、Mg與TP具有顯著的相關(guān)關(guān)系，表明鋁化合物和鎂化合物在保持土壤磷含量的過程中發(fā)揮著重要作用；土壤AP和含水量、土壤容重的相關(guān)關(guān)系顯著，但是土壤磷素和土壤有機質(zhì)、pH的相關(guān)性未達到顯著性水平。潮間帶濕地土壤對磷的吸附和解吸機制以及磷形態(tài)的轉(zhuǎn)化機制還有待于進一步深入研究以期能更好地理解濱海濕地土壤磷的時空分布特征。