白三葉(Trifolium repens)入侵對城市草坪生態(tài)系統(tǒng)土壤動物的影響

黃玉梅,張 凱,孫凌霞,張 健,李三月,胡貞艷,王若然,李 向,熊 茜,解文峰,*

1 四川農(nóng)業(yè)大學(xué)風(fēng)景園林學(xué)院,成都 611130 2 四川農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)院,成都 611130

外來生物入侵是全球性問題,業(yè)已給入侵地的生態(tài)環(huán)境、生物多樣性及經(jīng)濟造成了顯著影響,甚至巨大危害。據(jù)資料顯示,全球每年因外來生物入侵造成的經(jīng)濟損失高達數(shù)千億美元,僅我國就達574億元[1- 2]。外來植物成功侵入后,不僅對本土植物構(gòu)成威脅,還會對該生態(tài)系統(tǒng)中其他生物,如大型脊椎動物、土壤無脊椎動物、土壤微生物,以及土壤理化性質(zhì)等產(chǎn)生直接或間接影響[3-4]。目前,有關(guān)外來植物入侵對生態(tài)環(huán)境和生物多樣性的影響已有許多研究[3- 6],但主要集中于農(nóng)田、森林、湖泊等生態(tài)系統(tǒng),并且主要關(guān)注其對地上物種的影響,而對城市生態(tài)系統(tǒng)以及土壤生態(tài)系統(tǒng)尤其是土壤生物的影響鮮有報道[7]。

土壤動物是土壤生態(tài)系統(tǒng)中最活躍的生物類群之一,不但起著聯(lián)結(jié)地上/地下物質(zhì)循環(huán)和能量流動的橋梁紐帶作用,而且還對地上生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)、功能及過程具有重要的反饋調(diào)控作用[8- 10],因此,土壤動物群落特征常常作為反映整個生態(tài)系統(tǒng)質(zhì)量狀況的重要生物學(xué)指標(biāo)[10- 12]。

白三葉(TrifoliumrepensL.),為豆科植物,原產(chǎn)于歐洲,最早作為優(yōu)質(zhì)牧草引入我國[13],因其顏色蔥綠、適應(yīng)性強[14- 15],20世紀(jì)末曾在北方地區(qū)被廣泛用于城市園林草坪建植[16- 17]。但現(xiàn)有研究發(fā)現(xiàn),該植物同時也具有很強的入侵性和排他性,極易對周邊生態(tài)環(huán)境和混種植物產(chǎn)生負面影響,從而顯著降低群落的生物多樣性[18]。目前,白三葉已成為我國西南地區(qū)城市草坪的主要入侵植物之一[19]。本試驗通過對白三葉不同入侵程度的城市草坪生態(tài)系統(tǒng)進行野外調(diào)查,研究入侵地土壤動物群落特征和土壤理化性質(zhì)變遷,探討白三葉入侵的土壤生物學(xué)機制,其結(jié)果將為城市草坪景觀的建造和維護提供理論參考。

1 材料與方法

1.1 樣地概況

樣地位于四川省成都市溫江區(qū)(30°36′—30°52′N, 103°41′—103°55′E),該區(qū)四季分明,氣候溫和,雨量充沛,日照偏少,無霜期較長。年均溫16.0℃,年降雨量865.9 mm,年均日照時數(shù)991.1 h。草坪主要草種為高羊茅(FestucaelataKeng ex E. B. Alexeev),主要入侵植物為白三葉,主要土壤類型為沖積土和稻田土。各草坪均建植于2008年前后,管理水平中等,定期修剪和澆水,人為干擾較輕,樣地立地條件基本一致。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地設(shè)置

在成都市溫江區(qū)選擇3塊草坪作為樣地(距離大于3 km),每塊樣地根據(jù)入侵程度不同,設(shè)置4個調(diào)查小區(qū)(距離大于50 m),分別設(shè)對照區(qū)(O型)、輕度入侵區(qū)(Ⅰ型)、中度入侵區(qū)(Ⅱ型)、重度入侵區(qū)(Ⅲ型)[20]。O型：無白三葉入侵,高羊茅成片均勻分布；Ⅰ型：白三葉蓋度為10%—30%,零星分布,高羊茅基本成片；Ⅱ型：白三葉蓋度為40%—60%,高羊茅與白三葉呈團塊狀鑲嵌分布；Ⅲ型：白三葉蓋度為70%以上,成片分布,高羊茅零星分布,生長稀疏。分別于2016年7月、10月,2017年1月、4月中旬進行調(diào)查采樣。

1.2.2 樣品采集與分離

①大型土壤動物(體長>2 mm)：在每個調(diào)查小區(qū)挖取面積30 cm×30 cm,深度為5 cm的土壤,重復(fù)3次。用手撿法將大型土壤動物撿至盛有75%酒精的容器中,帶回實驗室鑒定至科,并記錄數(shù)據(jù)。②中小型干生土壤動物(體長0.2—2 mm)：在每個調(diào)查小區(qū)選取面積為10 cm×10 cm的土壤,用100 mL環(huán)刀取樣,取樣深度5 cm,重復(fù)3次,裝入黑布袋中并編號。實驗室內(nèi)用Tullgren干漏斗法進行分離,在解剖鏡下鑒定土壤動物至科,并記錄數(shù)據(jù)。③中小型濕生土壤動物(體長0.2—2 mm)：在每個調(diào)查小區(qū)選取面積為10 cm×10 cm的土壤,用50 mL環(huán)刀取樣,取樣深度5 cm,重復(fù)3次,裝入黑布袋中并編號。實驗室內(nèi)用Baermann濕漏斗法進行分離,在解剖鏡下鑒定土壤動物至科,并記錄數(shù)據(jù)。④土壤指標(biāo)：測定土壤含水率、pH值及銨態(tài)N、速效P、速效K的濃度。含水率測定采用烘干法,pH測定采用電位法,銨態(tài)N濃度測定采用納氏比色法,速效P濃度測定采用鉬銻抗比色法(0.5 mol/L NaHCO3浸提),速效K濃度測定采用火焰光度法[21- 22]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

1.3.1土壤動物類群數(shù)量等級劃分

個體數(shù)占土壤動物群落個體總數(shù)比例大于等10%的類群為優(yōu)勢類群；占群落個體總數(shù)1%—10%者為常見類群；小于1%為稀有類群[23]。

1.3.2數(shù)據(jù)分析和整理

采用EXCEL 2010進行數(shù)據(jù)整理并作圖；采用SPSS 17.0進行單因素方差分析(one-way ANOVA),對土壤動物群落特征作差異顯著性檢驗,并用最小顯著差異法(LSD)作多重比較；采用Canoco for windows 4.5對土壤動物與環(huán)境因子進行典范對應(yīng)分析(Canonical correspondence analysis, CCA)。

2 結(jié)果與分析

2.1 白三葉不同入侵程度下土壤動物群落組成

由表1、2、3可知,白三葉不同入侵程度的調(diào)查樣地共捕獲土壤動物30099只,隸屬于19目43科。個體數(shù)量表現(xiàn)為中度入侵(8224)>輕度入侵(7707)>對照(7190)>重度入侵(6978)。類群數(shù)量表現(xiàn)為中度入侵(40)>輕度入侵(39)=重度入侵(39)>對照(36)。其中小桿科、線蚓科和跳蟲科為成都市溫江區(qū)草坪土壤動物的優(yōu)勢類群,其個體數(shù)量占總數(shù)的55.8%。常見土壤動物類群有棘蟲兆科、墊刃科、厲螨科、麗甲螨科、駝蟲兆科等8個科,個體數(shù)量占總數(shù)的38.4%。其余32個科均為稀有類群,其個體數(shù)量僅占總數(shù)的5.8%。

成都市溫江區(qū)白三葉入侵草坪中,大型土壤動物的優(yōu)勢類群為蟻科、正蚓科、地蛛科和狼蛛科,占總數(shù)的56.6%；常見類群為地蜈蚣科、潮蟲科、象甲科、夜蛾科幼蟲、姬馬陸科和木螱科,占總數(shù)的41.9%；鉆頭螺科和苔甲科為稀有類群,占總數(shù)的1.5%。中小型干生土壤動物中優(yōu)勢類群為跳蟲科,棘蟲兆科,厲螨科和麗甲螨科,占總數(shù)的77.3%；常見類群為駝蟲兆科、長角長蟲兆科、隱顎螨科及厚厲螨科,占總數(shù)的18.9%；其余為稀有類群,如矮蒲螨科、圓蟲兆科等,占總數(shù)的3.8%。中小型濕生土壤動物中優(yōu)勢類群為小桿科、線蚓科和墊刃科,占總數(shù)的98.9%；其余為稀有類群,如仙女蟲科、雙翅目幼蟲等,占總數(shù)的1.1%。

2.2 白三葉不同入侵程度下土壤動物多樣性的季節(jié)動態(tài)

如圖1所示,不同入侵程度的白三葉群落一年中對土壤動物類群數(shù)量影響不一。對照組類群數(shù)量較低,其他入侵程度的土壤動物類群數(shù)量相似；土壤動物類群數(shù)量的季節(jié)動態(tài)特點表現(xiàn)為,夏季和秋季最高,冬季迅速減少,冬末至春季略有上升。方差分析表明,白三葉不同入侵程度下,草坪土壤動物類群數(shù)量有極顯著差異(F=10.469,P<0.01),并且在不同季節(jié)間存在顯著差異(F=3.424,P<0.05)。中度入侵草坪中,土壤動物的個體數(shù)量明顯高于其余3種處理；草坪土壤動物個體數(shù)量的季節(jié)動態(tài)總體表現(xiàn)特點是,夏季土壤動物個體數(shù)最多,秋季逐漸減少,冬季土壤動物最少,春季逐漸增加。方差分析結(jié)果顯示,白三葉不同入侵程度間草坪土壤動物個體數(shù)量存在極顯著差異(F=8.501,P<0.01),不同季節(jié)間也存在極顯著差異(F=7.371,P<0.01)。

表1 成都溫江區(qū)草坪大型土壤動物種類和分布

Pr:捕食性, Predatory; Sa:腐食性, Saprophagous; Ph:植食性, Phytophagous; O:雜食性, Omnivorous

表2 成都溫江區(qū)草坪中小型干生土壤動物種類和分布

表3 成都溫江區(qū)草坪中小型濕生土壤動物種類和分布

圖1 不同入侵程度下草坪土壤動物類群數(shù)量和個體數(shù)量的季節(jié)動態(tài)Fig.1 The seasonal dynamics of turf soil animal groups and individuals with various invasion levels of Trifolium repens

2.3 白三葉不同入侵程度下土壤動物與土壤環(huán)境因子的CCA分析

2.3.1 大型土壤動物CCA分析

大型土壤動物CCA排序結(jié)果如表4所示。其中, pH值、含水率和速效K與第1排序軸相關(guān)性較高,速效P與第2排序軸相關(guān)性較高,銨態(tài)N與第3排序軸相關(guān)性較高；前兩個排序軸對大型土壤動物與土壤環(huán)境因子關(guān)系的累計解釋量分別為42.6%和68.3%,表明大型土壤動物和土壤環(huán)境因子之間存在較為密切的關(guān)系,大型土壤動物的分布能在一定程度上反映出土壤環(huán)境因子的變化。

表4 土壤環(huán)境因子與排序軸的相關(guān)性

由圖2可以看出,土壤環(huán)境因子對地蛛科、地蜈蚣科和夜蛾科幼蟲等影響較小,這些物種分布在排序圖原點附近,表明它們適應(yīng)環(huán)境的能力較強；姬馬陸科與土壤pH值存在相關(guān)性；狼蛛科與銨態(tài)N關(guān)系緊密；叩甲科和象甲科受土壤含水率影響較大；蟻科和苔甲科與速效P存在相關(guān)性；潮蟲科和正蚓科受速效P和速效K的共同影響?？傮w看來,在前兩個排序軸上,速效P、含水率及pH值對大型土壤動物影響較大,而銨態(tài)N影響相對較小。

圖2 草坪土壤中的大型土壤動物CCA排序 Fig.2 Canonical correspondence analysis of turf soil macrofaunaElat:叩甲科, Elateridae; Curc:象甲科, Curculionidae; Scyd:苔甲科, Scydmaenidae; Geop:地蜈蚣科, Geophilidae; Kalo:木螱科, Kalotermitidae; Lyco:狼蛛科, Lycosidae; Atyp:地蛛科, Atypidae; Noct:夜蛾科幼蟲, Noctuidae larva; Lumb:正蚓科, Lumbricidae; Onis:潮蟲科, Oniscidae; Form:蟻科, Formicidae; Juli:姬馬陸科, Julidae; Subu:鉆頭螺科, Subulinidae; pH:酸堿度, pH value; WR:含水率, Water ratio; AP:速效P, Available P; AK:速效K, Available K; AN:銨態(tài)N, Ammonium N

2.3.2 中小型干生土壤動物CCA分析

中小型干生土壤動物與土壤環(huán)境因子CCA排序結(jié)果顯示(表4),速效K與第1排序軸相關(guān)性較高,二者呈負相關(guān)；含水率、速效P與第2排序軸相關(guān)性較高,其中,含水率與第2排序軸呈正相關(guān),而速效P則呈負相關(guān)；銨態(tài)N與第3排序軸相關(guān)性較高。前兩個排序軸分別累計解釋了中小型干生土壤動物與土壤環(huán)境因子關(guān)系的54.3%和82.1%,表明二者之間存在較為密切的關(guān)系,土壤環(huán)境因子的變化能在一定程度上影響中小型干生土壤動物的分布。

如圖3所示,土壤pH值、含水率及銨態(tài)N、速效K和速效P濃度對跳蟲科、棘蟲兆科和麗甲螨科等優(yōu)勢類群影響較小,它們分布在排序圖原點附近,表明具有較強的適應(yīng)力；隱顎螨科和派盾螨科與速效K存在相關(guān)性；厲螨科受速效K與含水率影響較大；赤螨科、莓螨科與pH值、銨態(tài)N及速效P均存在相關(guān)性?？傮w而言,在第1排序軸和第2排序軸上,含水率、速效P及速效K對中小型干生土壤動物影響較大,而銨態(tài)N影響相對較小,與大型土壤動物相似。

圖3 草坪土壤中的中小型干生土壤動物CCA排序Fig.3 Canonical correspondence analysis of turf soil meso-micro fauna (Tullgren method)Onyc:棘蟲兆科, Onychiuridae; Podu:跳蟲科, Poduridae; Smin:圓蟲兆科, Sminthuridae; Kalo:木螱科, Kalotermitidae; Orch:長角長蟲兆科, Orchesellidae; Cyph:駝蟲兆科, Cyphoderidae; Veig:維螨科, Veigaiidae; Lael:厲螨科, Laelapidae; Liac:麗甲螨科, Liacaridae; Pygm:矮蒲螨科, Pygmephoridae; Podo:足角螨科, Podocinidae; Eryt:赤螨科, Erythraeidae; Cryp:隱顎螨科, Cryptognathidae; Parh:派盾螨科, Parholaspididae; Rhag:莓螨科, Rhagidiidae; Amer:美綏螨科, Ameroseiidae; Japy:鋏蟲八科, Japygidae; Pach:厚厲螨科, Pachylaelapidae; Stap:隱翅甲科, Staphylinidae; Silv:鋸谷盜科, Silvanidae

2.3.3 中小型濕生土壤動物CCA分析

圖4 草坪土壤中的中小型濕生動物CCA排序 Fig.4 Canonical correspondence analysis of turf soil meso-micro fauna (Baermann method)Tyle:墊刃科, Tylenchidae; Tubi:顫蚓科, Tubificidae; Naid:仙女蟲科, Naididae; Rhab:小桿科, Rhabditidae; Ench:線蚓科, Enchytraeidae ; Cyat:杯咽科, Cyatholaimidae; Chir:搖蚊科幼蟲, Chironomidae larva; Lonc:尖翅蠅科幼蟲, Lonchopteridae larva; Scia:尖眼蕈蚊科幼蟲, Sciaridae larva

中小型濕生土壤動物與土壤環(huán)境因子排序結(jié)果顯示,含水率、銨態(tài)N與第1排序軸呈正相關(guān),而速效P與第1排序軸呈負相關(guān)；pH值、速效K與第2排序軸相關(guān)性高于第1排序軸(表4)。前兩個排序軸對中小型濕生土壤動物與土壤環(huán)境因子關(guān)系的累計解釋量分別為54.7%和82.1%,表明二者之間存在較為密切的關(guān)系,中小型濕生土壤動物的分布能較好地反映土壤環(huán)境因子的變化。

由圖4可以看出,土壤環(huán)境因子對小桿科、線蚓科等優(yōu)勢類群影響較小,這些物種分布在排序圖原點附近,表明其對環(huán)境具有較強的適應(yīng)性；墊刃科、尖翅蠅科同時受速效P、速效K和pH值的影響；杯咽科與pH值、速效K存在相關(guān)性；尖眼蕈蚊科與含水率相關(guān)較為緊密?？傮w而言,含水率、速效P等環(huán)境因子在第1排序軸和第2排序軸上,對中小型濕生土壤動物影響較大,而銨態(tài)N、pH值和速效K影響相對較小。

3 結(jié)論與討論

本試驗調(diào)查研究了白三葉不同入侵程度下草坪樣地中土壤動物的群落結(jié)構(gòu),發(fā)現(xiàn)線蟲類、蜱螨類和彈尾類為各種入侵程度土壤生態(tài)系統(tǒng)中共有的優(yōu)勢類群,這與楊曉東[24]、王振中[25]、王軍[26]等人研究結(jié)果吻合。調(diào)查還發(fā)現(xiàn)白三葉入侵對草坪土壤動物個體數(shù)量的影響大于對土壤動物類群數(shù)量的影響,總體呈現(xiàn)出中度入侵>輕度入侵>對照>重度入侵的趨勢,說明白三葉中度入侵在一定程度上能提高草坪土壤動物的個體數(shù)量,這與國外一些研究相似[27- 29]。比如,新西蘭次南極區(qū)群島有外來植物入侵的生態(tài)系統(tǒng)中,其大型無脊椎動物和蜱螨類土壤動物的數(shù)量多于只有土著植物的生態(tài)系統(tǒng)[27]；美國有飛機草(Chromolaenaodorata)入侵的桉樹林單位面積的蚯蚓個體數(shù)量遠遠多于沒有入侵的桉樹林[29]。白三葉中度入侵對草坪土壤動物的個體數(shù)量有促進作用,可能與入侵植物的生物學(xué)特性和入侵地土壤理化性質(zhì)發(fā)生變化有關(guān)[27]。一定數(shù)量的白三葉入侵后,改變了草坪生態(tài)系統(tǒng)的植物群落結(jié)構(gòu),使入侵地的生物資源發(fā)生改變,豐富了土壤動物的食物來源,同時,白三葉枯死后形成的較之高羊茅更易分解的凋落物,可能在某種程度上加快了土壤養(yǎng)分循環(huán),優(yōu)化了土壤質(zhì)量[30],從而使土壤動物個體數(shù)量有所增加。

白三葉入侵城市草坪實際是一種干擾作用。本試驗結(jié)果表明,白三葉中度入侵的草坪土壤動物多樣性整體高于其他入侵程度,符合中度干擾理論[31- 32]。究其原因,白三葉入侵草坪生態(tài)系統(tǒng)時經(jīng)歷了數(shù)量上由少到多、程度上由輕至重的過程,最初,輕度入侵的白三葉增加了草坪植物多樣性,提高了地上部分初級生產(chǎn)力,同時通過凋落物分解使數(shù)量更多、種類更豐富的植物殘體進入土壤中,土壤環(huán)境有利于土壤動物生存,土壤動物的群落多樣性呈上升趨勢；隨著白三葉入侵面積的增加,逐漸形成中度入侵,多樣的食物資源及棲居環(huán)境促使土壤動物的個體數(shù)量和類群數(shù)量達到最高值；隨著入侵程度的進一步加重,白三葉大面積占據(jù)草坪,基本形成單優(yōu)群落,嚴(yán)重擠占了土著植物的生存空間,植物多樣性下降,草坪草長期不能獲得充足光照,植株生長低矮。加之,隨著白三葉生物量的不斷累積,其化感作用愈發(fā)顯現(xiàn),不僅抑制地上草坪草生長,同時其分泌產(chǎn)生的化感物質(zhì)對土壤動物新陳代謝及生理生化活動也產(chǎn)生不利影響(未發(fā)表的數(shù)據(jù)),從而導(dǎo)致白三葉重度入侵下城市草坪中土壤動物的個體數(shù)量減至最低。

土壤動物群落的季節(jié)性動態(tài)變化可受到各種環(huán)境因子的影響,例如降水、土壤類型、光照、溫度等[33]。本試驗中,草坪土壤中動物群落的類群數(shù)量和個體數(shù)量明顯受季節(jié)變化影響,總體表現(xiàn)為夏季和秋季土壤動物的類群數(shù)量和個體數(shù)量顯著高于春季和冬季。夏季雨水豐沛,溫度較高,適宜草坪土壤動物生存,其個體數(shù)量和類群數(shù)量均達到全年最高值；而秋季雖然溫度略有降低,但凋落物有所增加,為土壤動物提供了較為豐富的食物來源,因此土壤動物的個體數(shù)量和類群數(shù)量仍維持較高水平；冬季植被稀疏,土壤表層溫度驟降,生存環(huán)境惡劣,土壤動物的個體數(shù)量和類群量跌至最低值；春季萬物復(fù)蘇,植物茂盛生長,為土壤動物提供了適宜的棲居環(huán)境,其個體數(shù)量和類群數(shù)量呈現(xiàn)上升趨勢。

研究表明,外來入侵植物一方面通過改變土著植物的初級生產(chǎn)力以及植物組織化學(xué)特性,使土壤動物所需生活資源發(fā)生變化[34- 35]。另一方面,通過根系分泌物、凋落物等改變土壤理化性質(zhì)[36- 37],進而影響土壤動物群落結(jié)構(gòu)[38-40]。本試驗中,CCA分析顯示,白三葉不同入侵程度下土壤含水率、速效P及pH值對各體型土壤動物影響較大,而銨態(tài)N影響相對較小,可能的原因是白三葉為豆科固氮植物,一定程度上改善了草坪土壤的供氮水平,使N不成為土壤動物分布的限制因子。但同時,白三葉的快速擴張改變了土壤容重、土壤溫度以及土壤水分等環(huán)境條件,進而影響到與土壤養(yǎng)分循環(huán)有關(guān)的微生物群落結(jié)構(gòu)和相關(guān)土壤酶活性,并通過土壤生物間的相互作用最終影響到土壤動物的分布[37,41]。CCA排序還顯示,白三葉入侵后,土壤理化因子的改變對地蛛科、地蜈蚣科、跳蟲科、棘蟲兆科、小桿科及線蚓科等優(yōu)勢類群影響較小,對常見和稀有類群影響較大,表明土壤動物優(yōu)勢類群往往具有更強的適應(yīng)力,對環(huán)境變化具有更高的耐受性,而常見或稀有類群則對環(huán)境變化更敏感,因此常作為監(jiān)測環(huán)境的生物學(xué)指標(biāo)之一。

目前,關(guān)于外來植物入侵的研究大多集中于農(nóng)田、湖泊、濕地、荒漠等生態(tài)系統(tǒng),而缺少對城市草坪生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)注。草坪是城市園林綠化中十分重要的形式,白三葉入侵不但對城市草坪景觀造成嚴(yán)重破壞,增加養(yǎng)護成本,同時還對草坪土壤生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生直接或間接影響。因此,通過研究白三葉入侵對城市草坪中各類土壤動物的影響,可進一步探明外來植物的入侵機制,為城市草坪生態(tài)系統(tǒng)建植養(yǎng)護及雜草防除提供一定的理論基礎(chǔ)。