海帶養(yǎng)殖在桑溝灣多營養(yǎng)層次綜合養(yǎng)殖系統(tǒng)中的生態(tài)功能

毛玉澤,李加琦,薛素燕,藺 凡,蔣增杰,方建光,唐啟升,*

1 農(nóng)業(yè)部海洋漁業(yè)可持續(xù)發(fā)展重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,山東省漁業(yè)資源與生態(tài)環(huán)境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,中國水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所,青島 266071 2 海洋國家實(shí)驗(yàn)室海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室,青島 266071 3 海洋國家實(shí)驗(yàn)室海洋漁業(yè)科學(xué)與食物產(chǎn)出過程功能實(shí)驗(yàn)室,青島 266071

大型海藻作為生物濾器技術(shù)起于20世紀(jì)70年代,近年發(fā)展迅速并逐步建立了海藻與魚、蝦、貝及多種類多營養(yǎng)層次綜合養(yǎng)殖(IMTA,Integrated Multi-trophic Aquaculture)模式。大型藻類能吸收養(yǎng)殖動物釋放到水體中的營養(yǎng)鹽,轉(zhuǎn)化為藻類自身生物量,同時兼具產(chǎn)氧、固碳、調(diào)節(jié)水體pH值等作用,其又可以作為鮑、海膽等經(jīng)濟(jì)動物的餌料?；诖笮驮孱惖腎MTA模式越來越受到國內(nèi)外學(xué)者的重視,養(yǎng)殖大型海藻是凈化養(yǎng)殖廢水、控制水域富營養(yǎng)化、提高海域利用率和保護(hù)生態(tài)環(huán)境的有效措施[1- 5]。

桑溝灣面積144km2,是位于山東半島東端的半封閉海灣。灣內(nèi)養(yǎng)殖海帶、扇貝、牡蠣、鮑和刺參等30多個品種,養(yǎng)殖方式有筏式、底播、沿岸池塘和潮間帶養(yǎng)殖等[6],是我國最早開展海水養(yǎng)殖的海灣,并先后開展了養(yǎng)殖生物生理生態(tài)學(xué)、養(yǎng)殖容量評估、生源要素的生物地球化學(xué)循環(huán)、水動力、養(yǎng)殖模型、綜合養(yǎng)殖,以及養(yǎng)殖對環(huán)境的影響和評價等[6- 9]研究工作,其IMTA模式得到世界范圍認(rèn)可[6]。海帶一直是桑溝灣開展養(yǎng)殖活動以來的主要養(yǎng)殖品種,遍布灣中部和外部,年產(chǎn)量超過8萬t(干重)[8]。目前該灣開展規(guī)?；ＫB(yǎng)殖生產(chǎn)活動30余年,水質(zhì)環(huán)境仍處于優(yōu)良狀態(tài),與大型海藻養(yǎng)殖不無關(guān)系。

海帶(Saccharinajaponica)是我國養(yǎng)殖的重要經(jīng)濟(jì)海藻,屬低溫型大型藻類,原僅在我國山東、遼寧等北方沿海地區(qū)養(yǎng)殖,近年來培育了一些耐高溫品種,使養(yǎng)殖范圍逐步擴(kuò)大,現(xiàn)已在江蘇、浙江和福建等沿海地區(qū)養(yǎng)殖,2015年我國海帶產(chǎn)量為141.1萬t,占海藻產(chǎn)量的67.6%,但關(guān)于其生態(tài)功能的研究鮮有報(bào)道。

本文現(xiàn)場測量了桑溝灣養(yǎng)殖海帶的生長和光合作用特性,實(shí)驗(yàn)室模擬研究了海帶藻片對營養(yǎng)鹽的吸收特性,包括海帶藻片對TIN營養(yǎng)鹽吸收隨時間的變化、不同部位對TIN的吸收、對不同氮源(NH4-N、NO3-N)吸收的選擇性,并測定了C、N含量的季節(jié)變化。目的是了解海帶在海水養(yǎng)殖生態(tài)系統(tǒng)中的生態(tài)調(diào)控作用,為建立和完善IMTA體系提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 現(xiàn)場實(shí)驗(yàn)

現(xiàn)場實(shí)驗(yàn)是在榮成桑溝灣海帶養(yǎng)殖區(qū)進(jìn)行(122°34′42″E,37°8′21″N)。

1.1.1 海帶生長的測定

在桑溝灣海帶養(yǎng)殖區(qū)隨機(jī)選取同一個養(yǎng)殖區(qū)的4排筏架用于海帶生長測定,每15—20d測量海帶的生長,每次采集3—5棵海帶現(xiàn)場測定長度和濕重,然后帶回實(shí)驗(yàn)室分段烘干,用于組織C、N含量的測定;同時采用打孔法[10](標(biāo)記30棵海帶)測定海帶的長度。

桑溝灣海帶養(yǎng)殖已經(jīng)形成固定模式,一般每年10月18—20日海帶苗出庫,移至海區(qū)暫養(yǎng)30d左右,11月18—22日開始分苗,此時海帶苗長度約為15—20cm,因夾苗工作持續(xù)時間較長,為了和實(shí)際生產(chǎn)數(shù)據(jù)比較,我們把12月1日確定為海帶生長的初始時間(第1天),6月中旬基本收獲完畢,一個生長周期約為200d,在此范圍內(nèi)建立海帶的生長模型。

1.1.2 海帶光合作用測定

分別在1月、3月、5月和7月(盡管大部分海帶在7月前收獲,為探討海帶的生態(tài)功能,在7月份也測定了其光合作用),現(xiàn)場測定海帶光合作用產(chǎn)氧速率。每2個月在實(shí)驗(yàn)海區(qū)采集大、中、小3種不同長度的海帶用于現(xiàn)場光合作用實(shí)驗(yàn),每個規(guī)格3—5個重復(fù)。根據(jù)海帶規(guī)格選用不同周長(31—69cm)的聚乙烯塑料薄膜筒袋(材質(zhì)相同,長度可定制)作為海帶光合作用容器,長度以能裝下整棵海帶為宜。塑料筒袋用現(xiàn)場海水沖洗后,先把葉柄處系有細(xì)繩(固定海帶,使其完全伸展)的整棵海帶放入其中,把有海帶稍部的一端扎緊,虹吸法裝滿現(xiàn)場海水(海水事先裝在200L的桶中混勻),然后扎緊塑料筒帶的另一端,固定在筏架上,實(shí)驗(yàn)進(jìn)行2h,用虹吸法取充分混合水樣用于DO測定和營養(yǎng)鹽分析,測定海帶的濕重、塑料筒長度(用于體積計(jì)算),根據(jù)下式計(jì)算海帶的光和作用產(chǎn)氧速率。

PO2=Ot′-Ot-Oc′-Oc×V/(W·t)

式中,PO2是光合作用產(chǎn)氧速率(mg g-1h-1),Ot、Ot′和Oc、Oc′分別是實(shí)驗(yàn)開始和結(jié)束時處理組(放置海帶)和對照組(不放置海帶)O2的濃度(mg/L),V是實(shí)驗(yàn)用塑料桶的體積(L),W是海帶鮮重(g),t是實(shí)驗(yàn)時間(h)。

1.1.3 海帶藻體組織碳氮含量測定

測量長度和濕重的海帶,用海水清洗干凈,冷藏保存運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室。根據(jù)大小分成3—4段,用淡水和蒸餾水沖洗,稱量濕重,在55℃下烘干48h至恒重,計(jì)算含水率。烘干后粉碎過篩(80目)置于恒溫干燥箱內(nèi)冷藏備用。采用德國產(chǎn)Elemental Analyzer Vario EL cube元素分析儀測定藻體C、N含量。

1.2 實(shí)驗(yàn)室實(shí)驗(yàn)

1.2.1 海帶采集和藻片制備

選擇健康成熟的海帶(長度3m以上),清洗去除表面附著物,按照長度和位置把海帶葉片分為4部分,分別為基部(20—50cm)、中帶部上部(60—110cm)、中帶部下部(150—200cm)和邊緣部(MP),用打孔器打成直徑1.0cm的藻片,藻片分裝于3L的錐形瓶中(內(nèi)裝2L消毒海水)暫養(yǎng)在不同溫度(4℃和10℃)的光照培養(yǎng)箱中,光照為40μmol m-2s-1。

1.2.2 不同部位海帶藻片不同溫度對無機(jī)氮(TIN)的吸收

選取上述4個部位的藻片,用吸水紙吸干海帶片表面的水分,按照2g/L的密度放入500mL的錐形瓶中(內(nèi)裝400mL消毒海水),用透氣紙封住瓶口,在不同溫度(4℃、10℃)光照培育箱中培養(yǎng),每個溫度4個平行,實(shí)驗(yàn)進(jìn)行24h,其他條件與暫養(yǎng)條件相同。實(shí)驗(yàn)結(jié)束后將海帶片取出,用蒸餾水反復(fù)沖洗后,稱量濕重,然后放于55℃烘箱內(nèi)烘干到恒重時稱量干重。

測定實(shí)驗(yàn)前后介質(zhì)中無機(jī)氮(包括硝態(tài)氮、氨氮和亞硝酸氮)的濃度。測定方法按照海洋監(jiān)測規(guī)范(GB 17378.4—2007)進(jìn)行,根據(jù)公式NUR=(C0-Ct)V/(W·t)計(jì)算吸收速率(Nutrient uptake rate,NUR),式中,NUR指吸收速率μmol g-1DW h-1,C0和Ct分別指開始和結(jié)束時培養(yǎng)瓶中TIN的濃度(μmol/L),V指實(shí)驗(yàn)水體體積(L),W指藻體的濕重(g);t指養(yǎng)殖時間(h)。

1.2.3 海帶藻片對氮吸收的時間變化

加富氮(硝酸氮和氨氮比約為9∶1)營養(yǎng)鹽濃度為50μmol/L濃度參考桑溝灣海區(qū)無機(jī)氮濃度),加入1μmol/L的KH2PO4和f/2微量元素培養(yǎng)液,將配制好的培養(yǎng)液裝于1L的三角燒瓶中,內(nèi)裝800mL培養(yǎng)液,放入相同重量的海帶片(2g/L),藻片事先用吸水紙吸干表面水分,不放藻片的作為對照,每組4個平行,用透氣培養(yǎng)紙將瓶口蓋好,放入10℃的光照培養(yǎng)箱中進(jìn)行培養(yǎng),分別在0、0.5、1、2、5、10、22h和28h時取樣測定TIN的濃度,分別計(jì)算各培養(yǎng)時間點(diǎn)營養(yǎng)鹽濃度和吸收率(包括吸收率和階段吸收率),吸收率(NURt)計(jì)算方法同1.2.2,階段吸收率(NURs)指兩個取樣點(diǎn)時間段內(nèi)藻片的吸收率。

1.2.4 海帶藻片對不同氮源的吸收

用NH4Cl和KNO3按照TIN含量為50μmol/L 配置4種不同比例的氮營養(yǎng)鹽,氨態(tài)氮與硝酸態(tài)氮的比例分別為3∶1、2∶1、1∶2和1∶20(具體以實(shí)測值為準(zhǔn))。將培養(yǎng)液裝于500mL的三角燒瓶中,內(nèi)裝400mL培養(yǎng)液,每個處理3個平行。每個培養(yǎng)瓶中放置相同重量的藻片(2g/L),用封口紙蓋好,放置在10℃的光照培養(yǎng)箱中培養(yǎng)。分別測定各處理實(shí)驗(yàn)開始,實(shí)驗(yàn)后6h和24h NH4-N和NO3-N的濃度。

2 結(jié)果與分析

2.1 海帶的生長特性

海帶的生長的初始時間定在每年的12月1日,以此計(jì)算海帶的生長模型(圖1,圖2),在一個生長周期內(nèi)(約200d),海帶的濕重和長度均是養(yǎng)殖天數(shù)的冪函數(shù),單次測量長度的變化幅度較大,濕重的變化幅度相對較少,4月中下旬后海帶逐漸開始收獲(夾苗后150d),6月中下旬海帶基本收獲完畢,收獲期濕重為(1586±130)g,長度為(313±26.6)cm,記錄最長長度為365cm,濕重1838g。

圖1 桑溝灣海帶濕重生長回歸模型(n=70)Fig.1 The fresh weight regression model of the cultured kelp in Sanggou Bay (n= 70)W: 濕重,fresh weight; t: 養(yǎng)殖天數(shù), farming days

圖2 桑溝灣海帶長度生長回歸模型(n=154)Fig.2 The growth in length regression model of the cultured kelp in Sanggou Bay (n= 154)L: 長度,length; t: 養(yǎng)殖天數(shù), farming days

圖3 桑溝灣海帶濕重和長度的回歸模型(n=70) Fig.3 The regression model between the fresh weight and the length of the farmed kelp in Sanggou Bay (n= 70)W: 濕重Fresh weight；L：長度Length

在生長期內(nèi),桑溝灣海帶濕重與長度符合冪函數(shù),函數(shù)的冪為2.0882>1,表明隨著長度的增加海帶的濕重增加越來越快,這與海帶的生長特性相吻合,但長度超過300cm后,海帶的長度增加較慢或不增長,而濕重仍然增加(圖3)。

2.2 海帶的光合作用

海帶光合作用與濕重呈明顯的正相關(guān),可以用線性方程PRO=aW+ b表示,式中PRO為光合作用速率(mg O2h-1棵-1),W為濕重(g),經(jīng)殘差檢驗(yàn),該模型符合正態(tài)分布。1月份a值最低為0.096,此時海帶的光合產(chǎn)氧能力相對較弱,3月后海帶光合作用與濕重的斜率比較穩(wěn)定,范圍在0.187—0.195之間,且變化不大,說明光合作用處于穩(wěn)定的水平(表1)。

2.3 不同部位海帶對營養(yǎng)的吸收

實(shí)驗(yàn)自然海水中無機(jī)氮濃度為24.2μmol/L,24h后各處理組TIN剩余濃度情況為,邊緣>中帶部下部(150cm)>基部(20—50cm)>中帶部上部,TIN的吸收速率為中帶部上部>基部>中帶部下部>邊緣(圖4,圖5),4℃和10℃去除效率分別為64.2%—94.2%和78.0%—97.3%(密度為4g/L)(圖6)。不同溫度下不同部位的藻片對TIN的吸收趨勢相同,但是10℃時對TIN的吸收速率略高于4℃,為1.0—1.2倍。

表1 不同月份海帶濕重與光合作用回歸模型參數(shù)

圖4 不同部位海帶藻片在不同溫度培養(yǎng)介質(zhì)中DIN濃度的變化Fig.4 Changes of DIN concentration in the incubated water of kelp discs at different parts under 4 ℃ and 10 ℃, respectivelyTIN: 總無機(jī)氮,total inorganic nitrogen; MP: 邊緣部,marginal part

圖5 不同部位海帶藻片在不同溫度條件下對TIN吸收率Fig.5 The TIN uptake rate in different temperature of kelp discs at different partsTIN: 總無機(jī)氮,total inorganic nitrogen; MP: 邊緣部,marginal part

2.4 海帶藻片對TIN吸收的時間變化

海帶藻片表現(xiàn)出在1h內(nèi)快速吸收TIN現(xiàn)象,2h時吸收緩慢甚至停滯,介質(zhì)中TIN濃度略有上升(圖7,TIN曲線),1—2h的階段吸收速率(圖7,NURs曲線)出現(xiàn)負(fù)值,然后又緩慢的上升,10h后吸收率處于較低水平(圖7)。2h內(nèi)的累積吸收速率仍然較高(2.1μmol/L),10h內(nèi)約為0.5μmol/L,以后隨培養(yǎng)時間增加而逐漸降低。

圖6 不同部位海帶藻片在不同溫度條件對TIN去除率Fig.6 The TIN removing efficiency in different temperature of kelp discs at different partsTIN: 總無機(jī)氮,total inorganic nitrogen; MP: 邊緣部,marginal part

圖7 海帶藻片對TIN吸收速率的時間變化Fig.7 The variations over time of TIN uptake rate of kelp discs at different partsTIN: 總無機(jī)氮,total inorganic nitrogen; NURt: 吸收率,nutrient uptake rate; NURs: 階段吸收率,nutrient uptake rate in different stage

2.5 海帶藻片對不同氮源的吸收

選取中帶部海帶為實(shí)驗(yàn)材料,分別在6h和24h測定了其對不同比例TIN(濃度為(43.9±1.70)μmol/L)中NH4-N和NO3-N的吸收效率(圖8)。不論何種比例,海帶藻片對NO3-N的吸收速率均高于NH4-N的吸收速率,6h時海帶在比值為1.83時吸收速率最高,為0.98μmol g-1h-1;24h后不同比例TIN中,除比例為0.49組外,NO3-N的吸收速率非常接近,為1.03—1.06μmol g-1h-1,而NH4-N的吸收速率隨著NH4-N比例的降低出現(xiàn)明顯的下降,在高NO3-N濃度下,對NH4的吸收為接近0的負(fù)值。

圖8 海帶藻片對不同比例NH4-N和NO3-N的吸收速率Fig.8 The uptake rates of kelp discs at different parts under different ratios of NH4-N: NO3-N

2.6 海帶組織碳氮含量的季節(jié)變化

桑溝灣養(yǎng)殖海帶碳含量的變化范圍為在31.7%—36.1%(平均33.9%),6—7月份C含量較低,1月和5月C含量相對較高,但季節(jié)變化不明顯。N含量變化范圍為1.59%—2.99%(平均2.24%),C/N比變化范圍為11.6—20.2(平均15.5)(圖9)。收獲季節(jié)(養(yǎng)殖150—200d)海帶碳氮含量平均為33.1%和1.82%。

圖9 桑溝灣海帶干組織碳氮含量的季節(jié)變化 Fig.9 The carbon and nitrogen content in the dried kelp sampled in different seasons

3 討論

3.1 海帶的生長

海帶是我國主要養(yǎng)殖大型經(jīng)濟(jì)海藻,產(chǎn)量占海藻養(yǎng)殖產(chǎn)量的一半左右,中國北方海帶主要養(yǎng)殖方式為筏式養(yǎng)殖,養(yǎng)殖筏架一般長80m,筏間距4—6m,苗繩長2.5m,夾苗35棵左右,苗繩間距1.0—1.2m,多采用平養(yǎng)方式,兩根苗繩連接在一起,通過吊繩平掛在兩排筏架之間。由此推算,每平方米水面養(yǎng)殖海帶8—9棵,每公頃養(yǎng)殖海帶(去除航道和區(qū)間水面)按5萬棵計(jì)算,收獲時海帶平均重量1.6kg/棵,每公頃產(chǎn)量約80t,桑溝灣海帶養(yǎng)殖面積約為7500hm2[11],估算鮮海帶產(chǎn)量為60萬t(7kg鮮海帶可生產(chǎn)1kg干海帶),這與桑溝灣海帶實(shí)際養(yǎng)殖產(chǎn)量8.45萬t(干重)相當(dāng)[8]。由于養(yǎng)殖面積較大,桑溝灣養(yǎng)殖海帶在4月底(分苗后150d)開始逐漸收獲,此時海帶的平均長度為313cm,這個階段養(yǎng)殖長度平均生長速度約為1.95cm/d(分苗時長度約20cm),后期變化不大,甚至由于脫落出現(xiàn)負(fù)增長。養(yǎng)殖150d后,濕重還有較高的增速,后期逐漸趨于穩(wěn)定,主要是因?yàn)楹нM(jìn)入厚成期后,稍部出現(xiàn)較多的脫落[11],本研究中海帶的濕重和長度都大于Zhang等[11]的研究結(jié)果,可能是因?yàn)轲B(yǎng)殖品種的差異而引起的。本研究中海帶的生長沒有采取打孔方法進(jìn)行計(jì)算,主要是為了解海帶的實(shí)際生長情況。

3.2 海帶的光合作用

大型藻類通過光合作用產(chǎn)生氧氣,但這種作用往往因?yàn)楹Ｋ腥芙庋醯倪^飽和而被忽略,然而世界范圍內(nèi)近海低氧區(qū)面積呈指數(shù)增長,我國長江口外的東海缺氧區(qū)面積達(dá)10000km2,近年也有報(bào)道渤海夏季缺氧區(qū)面積達(dá)4.2×103km2[12],甚至一些近岸海灣也出現(xiàn)缺氧現(xiàn)象。本文的研究結(jié)果表明海帶的光合作用產(chǎn)氧速率與濕重呈正相關(guān),1.5kg的海帶每天產(chǎn)氧量約為3600mg/棵(光周期按照14h計(jì)算),按照每平方米養(yǎng)殖8棵計(jì)算,每平方米可以增加氧氣28800mg,是浙北地區(qū)常見綠化樹種固碳量(11374mg C m-2d-1)的香樟產(chǎn)氧量(約8272mg m-2d-1)的3.5倍[13],高于常見灌木綠化樹種固碳量最高的種類,如馬櫻丹和假連翹等產(chǎn)氧量為7—10g m-2d-1[14],也高于溫帶針葉林固碳較高的柳杉[15],固碳量為2185g C m-2a-1,折合產(chǎn)氧量為15963mg O2m-2d-1。以養(yǎng)殖區(qū)平均水深15m計(jì)算,養(yǎng)殖海帶可以使養(yǎng)殖海域溶氧增加1.9mg/L,而夏季養(yǎng)殖海區(qū)溶氧通常因生物耗氧處于相對較低水平[16]。海帶具有較高的碳含量,收獲時(5—7月)海帶的平均碳含量為33.1%,以桑溝灣海帶養(yǎng)殖產(chǎn)量8.45萬t計(jì)算,可移除碳2.8萬t,有研究表明寒帶和溫帶原始林、未受干擾林和老熟林的碳固定速率平均為0.4t C hm-2a-1[17],相當(dāng)于7萬hm2森林一年的固碳量。

3.3 海帶藻片對氮的吸收

海帶藻片在1h以內(nèi)對無機(jī)氮有快速吸收過程。20世紀(jì)80年代發(fā)現(xiàn)氮饑餓的大型海藻具有短期的快吸收現(xiàn)象,后來一些研究表明這一現(xiàn)象普遍存在于大型海藻中,是其對外界環(huán)境中營養(yǎng)鹽變化的一種適應(yīng)[18]。Pedersen曾報(bào)道當(dāng)將野外生長的石莼(Ulvalactuca)置于室內(nèi)高濃度NH4-N介質(zhì)中后,開始15min內(nèi)對NH4-N的吸收超過其對氮需求量的20倍[19]。Chapman的研究表明海帶在冬季最高氮儲量可高達(dá)150μmol/g鮮重,是環(huán)境中無機(jī)氮的28000倍[20]。大型海藻的這一吸收特點(diǎn)可使其在營養(yǎng)豐富條件下積累充足的N庫以備外界營養(yǎng)鹽不足時補(bǔ)充生長的需要。許多研究表明,吸收速率隨時間變化的原因可能是氮限制下細(xì)胞內(nèi)的氮庫較小[21],一開始的快吸收(10—60min)是用于充盈細(xì)胞內(nèi)營養(yǎng)庫的階段,隨后吸收率的下降至穩(wěn)定階段則可能是充盈的細(xì)胞內(nèi)氮庫的反饋抑制作用[19],接著是由介質(zhì)營養(yǎng)鹽濃度控制的吸收,隨介質(zhì)營養(yǎng)鹽的消耗而迅速降低吸收率。本研究中海帶在1h內(nèi)吸收速率很高,2h出現(xiàn)短暫的負(fù)吸收現(xiàn)象,符合大型藻類營養(yǎng)鹽吸收特點(diǎn)。不同部位對TIN的吸收不同,基部和中帶部具有較高的無機(jī)氮吸收速率,這與海帶的生長特點(diǎn)相適應(yīng),海帶的分生組織位于葉片基部。

在本實(shí)驗(yàn)條件下,海帶片對NO3-N的吸收速率明顯高于NH4-N,這與Xu等的研究結(jié)果一致[22],這是由大型藻類本身的特性決定的。海帶的這種吸收特點(diǎn)非常適合在桑溝灣養(yǎng)殖,海帶收獲后NO3-N的濃度會有明顯的增加也是一個例證[23]。

海帶也具有較高的氮含量,收獲時(5—7月)海帶的平均氮含量為1.82%,以桑溝灣每年海帶養(yǎng)殖產(chǎn)量8.45萬t計(jì)算,每年可移除氮1538t。

海帶具有較快的生長速度、光合作用產(chǎn)氧/固碳能力、無機(jī)氮吸收能力,具有較高的生態(tài)功能,是潛力巨大的生物凈化器。

參考文獻(xiàn)(References):

[1] Neori A, Msuya F E, Shauli L, Schuenhoff A, Kopel F, Shpigel M. A novel three-stage seaweed (Ulvalactuca) biofilter design for integrated mariculture. Journal of Applied Phycology, 2003, 15(6): 543- 553.

[2] Troell M, Halling C, Neori A, Chopin T, Buschmann A H, Kautsky N, Yarish C. Integrated mariculture: asking the right questions. Aquaculture, 2003, 226(1/4): 69- 90.

[3] Chopin T, Cooper J A, Reid G, Cross S, Moore C. Open-water integrated multi-trophic aquaculture: environmental biomitigation and economic diversification of fed aquaculture by extractive aquaculture. Reviews in Aquaculture, 2012, 4(4): 209- 220.

[4] Alexander K A, Potts T P, Freeman S, Israel D, Johansen J, Kletou D, Meland M, Pecorino D, Rebours C, Shorten M, Angel D L. The implications of aquaculture policy and regulation for the development of integrated multi-trophic aquaculture in Europe. Aquaculture, 2015, 443: 16- 23.

[5] 毛玉澤, 楊紅生, 王如才. 大型藻類在綜合海水養(yǎng)殖系統(tǒng)中的生物修復(fù)作用. 中國水產(chǎn)科學(xué), 2005, 12(2): 225- 231.

[6] Fang J G, Zhang J, Xiao T, Huang D J, Liu S M. Integrated multi-trophic aquaculture (IMTA) in Sanggou Bay, China. Aquaculture Environment Interactions, 2016, 8: 201- 205.

[7] 方建光, 孫慧玲, 匡世煥, 孫耀, 周詩賚, 宋云利, 崔毅, 趙俊, 楊琴芳, 李鋒, 王興章, 湯庭耀. 桑溝灣海帶養(yǎng)殖容量的研究. 海洋水產(chǎn)研究, 1996, 17(2): 7- 17.

[8] Ning Z M, Liu S M, Zhang G L, Ning X Y, Li R H, Jiang Z J, Fang J G, Zhang J. Impacts of an integrated multi-trophic aquaculture system on benthic nutrient fluxes: a case study in Sanggou Bay, China. Aquaculture Environment Interactions, 2016, 8: 221- 232.

[9] Bacher C, Grant J, Hawkins A J S, Fang J G, Zhu M Y, Besnard M. Modelling the effect of food depletion on scallop growth in Sungo Bay (China). Aquatic Living Resources, 2003, 16(1): 10- 24.

[10] Tala F, Edding M. Growth and loss of distal tissue in blades ofLessonianigrescensandLessoniatrabeculata(Laminariales). Aquatic Botany, 2005, 82(1): 39- 54.

[11] Zhang J H, Fang J G, Wang W, Du M R, Gao Y P, Zhang M L. Growth and loss of mariculture kelpSaccharinajaponicain Sungo Bay, China. Journal of Applied Phycology, 2012, 24(5): 1209- 1216.

[12] 張華, 李艷芳, 唐誠, 鄒濤, 于靖, 郭凱. 渤海底層低氧區(qū)的空間特征與形成機(jī)制. 科學(xué)通報(bào), 2016, 61(14): 1612- 1620.

[13] 張嬌, 施擁軍, 朱月清, 劉恩斌, 李夢, 周建平, 李建國. 浙北地區(qū)常見綠化樹種光合固碳特征. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2013, 33(6): 1740- 1750.

[14] 林欣, 林晨菲, 劉素青, 李林鋒. 18種常見灌木綠化樹種光合特性及固碳釋氧能力分析. 熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué), 2014, 34(12): 30- 34.

[15] Maguire D A, Osawa A, Batista J L F. Primary production, yield and carbon dynamics// Andersson F, ed. Ecosystems of the World 6. Coniferous Forests. Amsterdam: Elsevier, 2005: 339- 383.

[16] Yang H, Zhou Y, Mao Y, Li X, Liu Y, Zhang F. Growth characters and photosynthetic capacity ofGracilarialemaneiformisas a biofilter in a shellfish farming area in Sanggou Bay, China. Journal of Applied Phycology, 2005, 17(3): 199- 206.

[17] Luyssaert S, Schulze E D, B?rner A, Knohl A, Hessenm?ller D, Law B E, Ciais P, Grace J. Old-growth forests as global carbon sinks. Nature, 2008, 455(7210): 213- 215.

[18] Rosenberg G, Probyn T A, Mann K H. Nutrient uptake and growth kinetics in brown seaweeds: response to continuous and single additions of ammonium. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 1984, 80(2): 125- 146.

[19] Pedersen M F. Transient ammonium uptake in the macroalgaUlvalactuca(Chlorophyta): nature, regulation, and the consequences for choice of measuring technique. Journal of Phycology, 1994, 30(6): 980- 986.

[20] Chapman A R O, Craigie J S. Seasonal growth inLaminarialongicruris: relations with dissolved inorganic nutrients and internal reserves of nitrogen. Marine Biology, 1977, 40(3): 197- 205.

[21] Naldi M, Wheeler P A. Changes in nitrogen pools inUlvafenestrata(chlorophyta) andGracilariapacifica(rhodophyta) under nitrate and ammonium enrichment. Journal of Phycology, 1999, 35(1): 70- 77.

[22] Xu D, Gao Z Q, Zhang X W, Qi Z H, Meng C X, Zhuang Z M, Ye N H. Evaluation of the potential role of the macroalgaLaminariajaponicafor alleviating coastal eutrophication. Bioresource Technology, 2011, 102(21): 9912- 9918.

[23] Li R H, Liu S M, Zhang J, Jiang Z J, Fang J G. Sources and export of nutrients associated with integrated multi-trophic aquaculture in Sanggou Bay, China. Aquaculture Environment Interactions, 2016, 8: 285- 309.