稻曲病菌成災(zāi)機(jī)制與防控技術(shù)研究進(jìn)展

胡東維　梁五生 賴朝暉

摘要

過(guò)去數(shù)十年來(lái)我國(guó)稻曲病的發(fā)生一直呈不斷加重趨勢(shì)，并逐漸由一個(gè)水稻次要病害發(fā)展成為一個(gè)水稻主要病害。最近不斷強(qiáng)化的針對(duì)稻曲病成災(zāi)機(jī)制和防控技術(shù)的研究有了新發(fā)現(xiàn)和新觀點(diǎn)。稻曲病菌主要侵染水稻花期的花絲等細(xì)胞壁相對(duì)疏松的組織，細(xì)胞外擴(kuò)展。我國(guó)長(zhǎng)江中下游地區(qū)稻曲病的加重與稻曲病菌菌核生成密切相關(guān)，菌核在其生活史中發(fā)揮了重要作用，可能是其主要的初侵染源。目前水稻孕穗初期使用殺菌劑是最為有效的稻曲病防控措施。未來(lái)對(duì)其生活史深入持續(xù)的研究是稻曲病發(fā)生流行中長(zhǎng)期預(yù)測(cè)預(yù)警的重要前提。

關(guān)鍵詞

稻曲?。?菌核； 生活史； 防治

中圖分類號(hào)：

S 435.111.4

文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2017491

Advances in the occurrence of rice false smut and its control

HU Dongwei1， LIANG Wusheng1， LAI Chaohui2

（1. State Key Laboratory of Rice Biology， Biotechnology Institute of Zhejiang University， Hangzhou 310058， China；

2. Extension Center of Agricultural Technology of Xiangshan County， Zhejiang 315700， China）

Abstract

In the past decades， rice false smut has occurred increasingly and now become one of the major rice diseases in China from a minor disease in history. Recently extended studies on the disease have revealed some new findings on the fungal pathogenicity， its life cycle and control of the disease. The pathogen mainly infects rice stamen filaments and other flower tissues where cell walls are loose in texture， and extends intercellularly in host. The pathogen sclerotia play an important role in the disease occurrences in the mid and lower reaches of the Yangtze River and in its life cycle as the primary inoculum. Spraying fungicides at early rice booting stage now is the most effective measure for controlling the disease. Clarification of the pathogen life cycle in nature in the near future is necessary for establishing the prediction and early warning system in mediumand longterm disease control.

Key words

rice false smut； sclerotia； life cycle； control

稻曲病是由子囊菌侵染水稻穗部引起的真菌病害。稻曲病癥狀只出現(xiàn)在水稻開(kāi)花后的灌漿期，即在小花上形成數(shù)倍于籽粒大小的黃色、褐色、墨綠色或黑色的稻曲球；稻曲球表面為一層厚厚的厚垣孢子，個(gè)別稻曲球表面附著有一至數(shù)個(gè)形狀不規(guī)則并向內(nèi)彎曲的片狀菌核[1]。歷史上稻曲病一直是一個(gè)水稻次要病害，對(duì)其成災(zāi)發(fā)生規(guī)律以及流行學(xué)一直缺少持續(xù)性的研究。但自20世紀(jì)中葉以后，稻曲病在全世界主要稻區(qū)的發(fā)生不論在規(guī)模還是嚴(yán)重度方面均呈現(xiàn)出持續(xù)上升的趨勢(shì)[2]。在我國(guó)歷史上，稻曲病主要發(fā)生在東北和西南高海拔山區(qū)，這些地區(qū)主要以粳稻為主。在孫思邈的醫(yī)書(shū)《千金方》中稻曲球被稱作粳谷奴，用于治療走馬喉痹，也說(shuō)明稻曲病主要發(fā)生于主要在北方種植的粳稻上。自20世紀(jì)80年代初期開(kāi)始稻曲病在我國(guó)發(fā)生范圍不斷擴(kuò)大，危害不斷加重；重災(zāi)區(qū)從東北和西南稻區(qū)轉(zhuǎn)移到了長(zhǎng)江中下游地區(qū)，且每年都有因氣候和防治方面的原因出現(xiàn)絕收的田塊，特別是大穗型雜交稻大部分高感稻曲病。稻曲病目前已經(jīng)逐漸上升為我國(guó)的主要水稻病害之一。因此，近年來(lái)稻曲病問(wèn)題引起了我國(guó)政府部門和植保工作者的重視并開(kāi)展了大量的研究，獲得了許多新的認(rèn)知和觀點(diǎn)。本文重點(diǎn)對(duì)稻曲病發(fā)生范圍持續(xù)擴(kuò)大成災(zāi)的機(jī)制以及稻曲病防控的要素進(jìn)行評(píng)述。

1 稻曲病菌的生物學(xué)特性與侵染特征

稻曲病菌病原學(xué)的研究最早可追溯到19世紀(jì)末期[3]，隨后發(fā)現(xiàn)了其有性階段，并最終確定該病原菌有性態(tài)為子囊菌的Villosiclava virens，無(wú)性態(tài)為Ustilaginoidea virens[1]。

稻曲病菌在人工培養(yǎng)基上生長(zhǎng)緩慢，長(zhǎng)滿一個(gè)直徑9 cm的培養(yǎng)皿一般需要30～40 d，有時(shí)甚至中途停止生長(zhǎng)，無(wú)法長(zhǎng)滿整個(gè)培養(yǎng)皿；此時(shí)菌落變黃并常常在菌落邊緣附近產(chǎn)生厚垣孢子堆[45]?；蚪M學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，作為重要的致病因子，稻曲病菌的植物細(xì)胞壁降解酶基因的數(shù)量不但遠(yuǎn)低于腐生營(yíng)養(yǎng)型植物病原真菌，甚至也遠(yuǎn)低于其他常見(jiàn)的活體營(yíng)養(yǎng)型植物病原真菌，且沒(méi)有發(fā)現(xiàn)果膠酶基因的存在[6]。說(shuō)明稻曲病菌在致病性即依靠細(xì)胞壁降解酶侵入植物組織和細(xì)胞內(nèi)部的能力方面存在著先天不足。

稻曲病菌的侵染機(jī)制也一直是一個(gè)具有廣泛爭(zhēng)議的話題。對(duì)比前期不同的接種試驗(yàn)不難看出，早期的人工接種試驗(yàn)或多或少存在這樣那樣設(shè)計(jì)上的不足，發(fā)病的環(huán)境因子難以控制，甚至出現(xiàn)了人工接種的發(fā)病程度遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于其他年份自然病情的普遍度和嚴(yán)重度。稻曲病發(fā)生流行對(duì)氣候條件的過(guò)度依賴也造成了不同年份和地區(qū)試驗(yàn)結(jié)果上的嚴(yán)重沖突。此后，日本和中國(guó)學(xué)者對(duì)接種條件和程序不斷進(jìn)行改進(jìn)和優(yōu)化，接種效率大幅度提高，稻曲病菌在水稻孕穗期侵染也成為一個(gè)被普遍接受的觀點(diǎn)[79]。超微結(jié)構(gòu)分析表明，稻曲病菌只能在水稻組織的細(xì)胞間生長(zhǎng)，無(wú)法向其他病原真菌那樣直接穿透植物細(xì)胞壁[10 11]，這與典型的植物內(nèi)生真菌的侵染模式極其相似[12]。此外，在病粒基部小穗軸中也未發(fā)現(xiàn)貫通到莖部組織的病原菌菌絲，在很大程度上排除了系統(tǒng)性侵染的可能性[10]。這與其植物細(xì)胞壁降解酶基因數(shù)量較少的結(jié)果相吻合[6]。進(jìn)一步的研究表明，與正常組織的細(xì)胞壁相比，水稻等禾本科植物的花絲細(xì)胞的細(xì)胞壁內(nèi)微纖絲排列極度稀疏，這一方面有利于在開(kāi)花時(shí)快速伸長(zhǎng)數(shù)倍將花藥推出花穎；另一方面這種疏松的組織結(jié)構(gòu)也給稻曲病菌的侵染和細(xì)胞間延伸提供了便利[13]。

早期人工接種試驗(yàn)也發(fā)現(xiàn)，稻曲病菌可成功侵染水稻胚根和胚芽鞘，并在水稻細(xì)胞間隙中生長(zhǎng)擴(kuò)展[1416]。有趣的是這些器官也恰恰存在階段性的細(xì)胞快速伸長(zhǎng)生長(zhǎng)，且侵染也主要發(fā)生在快速伸長(zhǎng)期[17]。水稻苗期接種的超微結(jié)構(gòu)分析也發(fā)現(xiàn)，稻曲病菌可在幼嫩的水稻幼根的表皮細(xì)胞間隙中生長(zhǎng)，但無(wú)法侵入水稻表皮細(xì)胞或表皮毛細(xì)胞內(nèi)部，更無(wú)法穿越排列整齊致密、細(xì)胞壁高度加厚的根內(nèi)皮層細(xì)胞，無(wú)法進(jìn)入根的內(nèi)部組織[18]，也無(wú)法擴(kuò)展抵達(dá)水稻穗原基[14]。綜上所述，目前大量的證據(jù)支持稻曲病菌的侵染時(shí)期是水稻孕穗初期，侵染位點(diǎn)是以水稻花絲為主的花器組織。

2 稻曲病菌的生活史

稻曲病主要發(fā)生在雙季稻的晚稻或單季晚稻上，即在每年的9-11月形成稻曲球。然而稻曲病菌的適宜侵染期在來(lái)年8-9月，即水稻孕穗早期。因此，稻曲病菌必須能夠安全越冬，并在來(lái)年8-9月發(fā)育成為適當(dāng)?shù)某跚秩驹?。稻曲球上既可產(chǎn)生厚垣孢子，也可以產(chǎn)生菌核。它們誰(shuí)在稻曲病侵染過(guò)程中發(fā)揮著主導(dǎo)作用？一是要看它們是否能安全越冬，二是看是否能在水稻孕穗期以適當(dāng)?shù)耐緩胶蛿?shù)量到達(dá)水稻穗部。

前期的研究普遍認(rèn)為，每個(gè)稻曲球上均可產(chǎn)生數(shù)以千萬(wàn)計(jì)的厚垣孢子，基數(shù)足夠大；而菌核只產(chǎn)生在少數(shù)稻曲球上[19]，且菌核一般多見(jiàn)于高海拔地區(qū)和溫帶地區(qū)[2021]，我國(guó)華南亞熱帶地區(qū)則很罕見(jiàn)[22] 。菌核出現(xiàn)的數(shù)量與我國(guó)歷史上稻曲病的傳統(tǒng)發(fā)生地區(qū)是一致的，因此普遍認(rèn)為厚垣孢子是稻曲病菌的主要初侵染源。但這難以解釋目前我國(guó)稻曲病重災(zāi)區(qū)轉(zhuǎn)移到了長(zhǎng)江中下游地區(qū)的現(xiàn)象。大量研究也發(fā)現(xiàn)，稻曲病菌厚垣孢子難以長(zhǎng)期保存并保持萌發(fā)活力[5， 23]。田間穗部套袋試驗(yàn)也表明，稻曲病菌的侵染發(fā)生在孕穗期，而不像以前猜測(cè)的發(fā)生在苗期的系統(tǒng)性侵染[24]。

最近的研究表明，稻曲病菌可在植物體表進(jìn)行一定時(shí)間的繁殖并產(chǎn)生次生孢子[25]；也有人利用DNA探針進(jìn)行原位雜交示蹤法對(duì)水稻苗期接種的病原菌進(jìn)行了研究，認(rèn)為稻曲病菌可在水稻基部葉鞘和莖的間隙中形成植物體外菌落[26]。通過(guò)這種方式可以延長(zhǎng)稻曲病菌侵染前的存活時(shí)間，理論上可以一定程度上彌補(bǔ)厚垣孢子的存活能力問(wèn)題。

大量的研究表明，稻曲病菌菌核具有良好的越冬能力[2731]，且在休眠數(shù)月之后陸續(xù)萌發(fā)并產(chǎn)生數(shù)量巨大的子囊孢子，其有性生殖產(chǎn)生的子囊孢子能夠覆蓋水稻的主要生長(zhǎng)季節(jié)，包括孕穗期[3031]。在水稻主要生長(zhǎng)季節(jié)田間也檢測(cè)到了稻曲病菌子囊孢子[31]。以上事實(shí)說(shuō)明，菌核是不是可作為一個(gè)地區(qū)的主要初侵染源取決于當(dāng)?shù)厥欠裼凶銐虻木藬?shù)量。

事實(shí)上，早在1987年的調(diào)查研究就發(fā)現(xiàn)，位于亞熱帶的浙江省多地的稻曲病菌核數(shù)量都很大，且遠(yuǎn)遠(yuǎn)超出北方稻區(qū)菌核的數(shù)量[32]。這些菌核往往只出現(xiàn)在10月下旬，在水稻收獲前進(jìn)行調(diào)查才能夠比較準(zhǔn)確地反映菌核實(shí)際的數(shù)量。遺憾的是該文獻(xiàn)一直沒(méi)有受到重視，也一直沒(méi)有被相關(guān)研究參考和引用。本課題組2012年在調(diào)查浙江省象山縣一個(gè)晚熟的嚴(yán)重發(fā)病稻田時(shí)發(fā)現(xiàn)，其田間菌核的數(shù)量達(dá)到了15萬(wàn)個(gè)/667 m2[33]，數(shù)量之大超乎想象。同年，在福建北部建陽(yáng)稻區(qū)也發(fā)現(xiàn)和采集到大量成熟的稻曲病菌菌核。最近的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，在氣溫相對(duì)更高的湖南省， 稻曲病菌也可產(chǎn)生菌核（譚新球，私人通信）。以上結(jié)果均顛覆了早期對(duì)菌核形成地區(qū)范圍和數(shù)量的觀念。

在查詢浙江省象山縣近年來(lái)氣候資料與稻曲病菌菌核數(shù)量關(guān)聯(lián)性的基礎(chǔ)上，我們推斷低溫是誘導(dǎo)稻曲病菌菌核形成的重要環(huán)境因子。室內(nèi)低溫誘導(dǎo)試驗(yàn)也證明了這個(gè)推斷是正確的[33]。2015年秋季整個(gè)浙江省氣溫較常年偏低，稻曲球上菌核較往年大幅度增加[33]。2017年浙江省秋季氣溫較常年偏高，只有個(gè)別晚熟的自生稻上發(fā)生稻曲病；10月20日調(diào)查桐廬縣橫村鎮(zhèn)發(fā)現(xiàn)9.29%的稻曲球上可產(chǎn)生菌核，平均每100個(gè)稻曲球上有15.72個(gè)菌核；以上數(shù)據(jù)尚不包括發(fā)育相對(duì)較晚、體積較小且隱含在稻曲球內(nèi)部的菌核（未發(fā)表資料）。因此，目前大量的雜交稻品種穗大、生育期較長(zhǎng)，在灌漿期溫度偏低時(shí)稻曲球上容易產(chǎn)生菌核[33]。晚熟水稻不但稻曲病發(fā)生加重，也伴隨著菌核數(shù)量的增加，這些都增加了來(lái)年潛在侵染源的數(shù)量。

以上研究表明，菌核不論從數(shù)量、越冬能力和萌發(fā)產(chǎn)生子囊孢子的時(shí)間節(jié)點(diǎn)上都是一個(gè)比厚垣孢子更理想的初侵染源。當(dāng)利用菌核降解微生物的發(fā)酵制劑降解田間菌核，可成功減輕稻曲病的發(fā)生，再次說(shuō)明菌核的主導(dǎo)作用[34]。

那么，厚垣孢子或菌核萌發(fā)產(chǎn)生的子囊孢子是否可能通過(guò)轉(zhuǎn)主寄主度過(guò)漫長(zhǎng)的春夏兩季然后產(chǎn)生新鮮的分生孢子侵染水稻呢？此前確實(shí)有報(bào)道認(rèn)為數(shù)種田間雜草是稻曲病菌的轉(zhuǎn)主寄主，在其小花上發(fā)現(xiàn)黑色類似稻曲球的癥狀[3537]。但遺憾的是這些研究均缺少嚴(yán)格的病原菌分子鑒定證據(jù)和侵染方式研究，且多年來(lái)一直缺少進(jìn)一步的后續(xù)研究報(bào)道。本課題組通過(guò)多年觀察，對(duì)其中已報(bào)道的兩例帶有疑似黑色稻曲球癥狀的雜草進(jìn)行了系統(tǒng)分析，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，無(wú)論是孢子微形態(tài)學(xué)、分子檢測(cè)和侵染模式上均被證實(shí)為黑粉病菌[38]；且多年的觀察沒(méi)有發(fā)現(xiàn)其他稻田常見(jiàn)雜草有疑似黃色稻曲球的癥狀。因此，稻曲病菌通過(guò)其他轉(zhuǎn)主寄主越冬并成為主要初侵染源的可能性甚微。

3 稻曲病的防控措施

種植抗病性水稻始終是病害防控的首選。目前尚未發(fā)現(xiàn)完全不感病的水稻品種。但大穗型的雜交稻和超級(jí)稻往往比較感病，表現(xiàn)為單穗病粒數(shù)比較多，例如‘甬優(yōu)12可達(dá)20個(gè)以上；而小穗型品種相對(duì)比較抗病，往往單個(gè)病穗只有少數(shù)幾個(gè)稻曲球，例如‘秀水系列品種往往只有1～2個(gè)。大穗型品種豐產(chǎn)潛力比較大，適合具有防控技術(shù)和措施的大戶和合作社種植。而小農(nóng)戶選擇種植小穗型品種則具有病害防控成本和產(chǎn)量損失相對(duì)較低的優(yōu)勢(shì)。

在藥劑防控方面，近年來(lái)我國(guó)相關(guān)的田間試驗(yàn)報(bào)道暴發(fā)性增長(zhǎng)。在一定程度上反映了我國(guó)各地稻曲病普遍發(fā)生的現(xiàn)狀。在水稻孕穗期早期使用殺菌劑目前已經(jīng)被廣泛接受且被證明防效顯著[3941]。但由于稻曲病的發(fā)生在很大程度上依賴氣候等環(huán)境因素，加之各地種植的水稻品種和栽培方式的差異，不同年份不同地區(qū)的試驗(yàn)結(jié)果有明顯差異或沖突。這些試驗(yàn)均有一個(gè)共識(shí)，即各種生產(chǎn)上常用的殺菌劑絕大部分都高度有效[4244]。浙江省超級(jí)稻種植比較廣泛，而且稻曲病發(fā)生比較嚴(yán)重，水稻孕穗早期使用殺菌劑已經(jīng)成為防治稻曲病必不可少的措施。但在我們近年來(lái)對(duì)稻曲病菌抗藥性篩選試驗(yàn)中尚未發(fā)現(xiàn)有明顯抗藥性菌株的產(chǎn)生。殺菌劑處理水稻種子是否可有效防治稻曲病目前尚有爭(zhēng)議。

對(duì)殺菌劑使用時(shí)間的研究表明，對(duì)于大穗型水稻品種，在孕穗初期即約30%～50%主穗旗葉從倒二葉葉鞘中完全抽出，即30%～50%主穗的旗葉葉枕達(dá)到或超過(guò)倒二葉時(shí)，噴施殺菌劑效果比較好；此時(shí)一般是抽穗前10～15 d。而對(duì)于小穗型品種可在絕大部分主穗葉枕平齊時(shí)進(jìn)行，即抽穗前5～7 d[3941]。一般情況下一次用藥即可，二次用藥增效作用不大[44]。

此外，我國(guó)對(duì)稻曲病的生物防治也做了一些持續(xù)性的工作[43]。其中以芽胞桿菌為主要成分的制劑如稻曲寧已經(jīng)成功登記并被廣泛使用。

在耕作制度方面，浙江省水稻收獲后往往直播小麥，或水稻收獲后高茬撂荒到來(lái)年4月然后翻耕，稻曲球和菌核留置在地表。這樣無(wú)論是對(duì)厚垣孢子還是對(duì)菌核均提供了良好的越冬條件[2731]，同時(shí)大量水稻害蟲(chóng)也在殘茬中安全越冬。因此，水稻收獲后馬上翻耕可在很大程度上減少病蟲(chóng)害包括稻曲病菌菌核與厚垣孢子的越冬基數(shù)，減輕來(lái)年稻曲病和其他病蟲(chóng)害的防控壓力。

4 稻曲病發(fā)生流行的預(yù)測(cè)預(yù)報(bào)

明確稻曲病菌生活史是稻曲病發(fā)生流行預(yù)測(cè)預(yù)報(bào)的基礎(chǔ)和前提。而目前恰恰對(duì)稻曲病菌生活史了解甚少，各種觀點(diǎn)缺乏共識(shí)，由此造成稻曲病流行中長(zhǎng)期預(yù)警的相對(duì)滯后。

從長(zhǎng)江中下游稻區(qū)的研究來(lái)看，菌核在稻曲病發(fā)生流行中可能發(fā)揮了主導(dǎo)作用[3133]。而海南似乎并沒(méi)有發(fā)現(xiàn)稻曲病菌的菌核，但稻曲病發(fā)生越來(lái)越普遍[46]，廣東也有類似的情況[22]。因此，稻曲病菌生活史的研究是一個(gè)亟待解決的重要現(xiàn)實(shí)問(wèn)題，未來(lái)需要長(zhǎng)期的全國(guó)范圍內(nèi)的協(xié)作和攻關(guān)。

李丹陽(yáng)等[34]通過(guò)施用可高效降解稻曲病菌菌核的生防菌制劑成功減少了越冬菌核數(shù)量，稻曲病發(fā)生程度明顯減輕，說(shuō)明菌核作為初侵染源發(fā)揮了重要作用。未來(lái)采用田間釋放人工分子標(biāo)記或帶有天然標(biāo)記的突變菌株可能是明確厚垣孢子和菌核作為初侵染源地位的重要方法。目前國(guó)內(nèi)已經(jīng)具備這些標(biāo)記性菌株。

在稻曲病發(fā)生的環(huán)境因子方面，大量的研究已經(jīng)明確水稻孕穗初期多雨低溫是稻曲病發(fā)生的重要條件。此外，浙江省2014年和2017年夏季持續(xù)高溫，氣溫明顯高于常年，這兩年稻曲病零星發(fā)生。特別是2017年我們位于象山縣西周鎮(zhèn)杭頭村的試驗(yàn)田在水稻孕穗期沒(méi)有使用任何殺蟲(chóng)劑和殺菌劑的情況下，也沒(méi)有發(fā)現(xiàn)稻曲病的發(fā)生。因此，需要進(jìn)一步明確菌核在稻曲病菌生活史中的作用。假如菌核在稻曲病菌生活史中發(fā)揮了主導(dǎo)作用，那么一切影響菌核數(shù)量動(dòng)態(tài)變化和萌發(fā)行為的環(huán)境因子，均可作為稻曲病初侵染菌源方面預(yù)測(cè)預(yù)報(bào)的依據(jù)。

參考文獻(xiàn)

[1] TANAKA E，ASHIZAWA K，SONODA R，et al. Villosiclava virens gen. nov.，comb. nov.，teleomorph of Ustilaginoidea virens，the causal agent of rice false smut[J]. Mycotaxon，2008，106（1）： 491501.

[2] FAN Jing，YANG Juan，WANG Yuqiu，et al. Current understanding on Villosiclava virens，a unique flowerinfecting fungus causing rice false smut disease [J]. Molecular Plant Pathology，2016，17（9）：13211330.

[3] 白井光太郎.駿遠(yuǎn)和紀(jì)探集植物ノ記（承前）[J].植物學(xué)雑誌，1896，10：2934.

OMORI J. Some remarks on Mr. Takahashis paper on the identity of Ustilago virens Cooke and Ustilaginoidea oryzae Brefeld [J]. Botanical Magazine，1896，10（2）： 2934.

[4] 王疏，杜毅，褚茗莉，等.稻曲病菌生物學(xué)特性的研究[J].遼寧農(nóng)業(yè)科學(xué)，1993（3）：3435.

[5] 樊榮輝，王永強(qiáng)，劉兵，等.稻曲病菌無(wú)性孢子形成過(guò)程及萌發(fā)率測(cè)定[J].菌物學(xué)報(bào)，2010，29（2）：188192.

[6] ZHANG Yong，ZHANG Kang，F(xiàn)ANG Anfei，et al. Specific adaptation of Ustilaginoidea virens in occupying host florets revealed by comparative and functional genomics [J]. Nature Communication，2014，5：3849.

[7] IKEGAMI H. Studies on the false smut of smut. Ⅳ. Infection of the false smut due to inoculation with the chlamydospores and ascospores at the booting stage of rice plants [J]. Research Bulletin of the Faculty of Agriculture， Gifu University，1960（12）： 4551.

[8] 藤田佳克，園田亮一，八重樫博志.稲こうじ病菌分生胞子のイネ穂ばらみ期接種[J].日植病報(bào)，1989，55：629634.

FUJITA Y，SONODA R，YAGASHI H. Inoculation with conidiospores of false smut fungus to rice panicles at the booting stage [J]. Annals of the Phytopathological Society of Japan，1989，55（5）： 629634.

[9] 王疏，杜毅，褚茗莉，等.稻曲病菌孢子形成的培養(yǎng)技術(shù)及人工接種研究[J].遼寧農(nóng)業(yè)科學(xué)，1992（5）：3537.

[10]TANG Y X，JIN J，HU D W，et al. Elucidation of the infection process of Ustilaginoidea virens （Cooke） Tak. （Teleomorph： Villosiclava virens） in rice spikelets[J]. Plant Pathology，2013，62（1）：18.

[11]SONG Jiehui，WEI Wei，LV Bo，et al. Rice false smut fungus hijacks the rice nutrients supply by blocking and mimicking the fertilization of rice ovary [J]. Environmental Microbiology，2016，18（11）： 38403849.

[12]KOGEL K，F(xiàn)RANKEN P，HUCKELHOVEN R. Endophyte or parasitewhat decides？[J]. Current Opinion in Plant Biology，2006，9（4）： 358363.

[13]YONG Mingli，F(xiàn)AN Linlin，LI Danyang，et al. Villosiclava virens infects specifically rice and barley stamen filaments due to the unique host cell walls [J]. Microscopy Research and Technique，2016，79（9）： 838844.

[14]IKEGAMI H. Studies on the false smut of rice. X. Invasion of chlamydospores and hyphae of the false smut fungus into rice plants [J]. Research Bulletin of the Faculty of Agriculture，Gifu University，1963，18：5460.

[15]TEBEEST D. Infection of rice by Ustilaginoidea virens[J]. Phytopathology，2010，100（6），suppl. 1：125.

[16]胡東維，王疏.稻曲病菌侵染機(jī)制研究的現(xiàn)狀與展望[J].中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)，2012，45（22）：46044611.

[17]IKEGAMI H. Study on the false smut of rice. V. Seedling inoculation with the chlamydospores of the false smut fungus [J]. Annals of the Phytopathological Society of Japan，1962，27： 1623.

[18]PRAKOBSUB K，ASHIZAWA T. Intercellular invasion of rice roots at the seedling stage by the rice false smut pathogen，Villosiclava virens [J]. Journal of General Plant Pathology，DOI 10.1007/s1032701707347.

[19]IKEGAMI H. Studies on the false smut of rice. Ⅸ. Occurrence and development of sclerotia of the rice false smut fungus[J]. Research Bulletin of the Faculty of Agriculture，Gifu University，1963，18：4753.

[20]SINGH R A，DUBE K S. Occurrence of true sclerotia in Claviceps oryzaesativae causal organism of false smut of rice [J]. Current Science，1976，45（21）：772773.

[21]董珂，傅淑云.水稻稻曲病菌菌核萌發(fā)試驗(yàn)初報(bào)[J].沈陽(yáng)農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)，1989，20（3）：359362.

[22]黎毓干，康必鑒，張寶棣，等.稻曲病研究初報(bào)[J].廣東農(nóng)業(yè)科學(xué)，1986（4）：4547.

[23]IKEGAMI H. Studies on the false smut of smut. I. The germination of chlamydospores [J]. Research Bulletin of the Faculty of Agriculture，Gifu University，1956（6）： 6772.

[24]鄧根生，陳嘉孚，楊治華，等. 稻曲病菌厚垣孢子在侵染循環(huán)中作用的研究[J]. 中國(guó)農(nóng)學(xué)通報(bào)，1990，6（2）： 2022.

[25]FAN J，GUO X Y，HUANG F，et al. Epiphytic colonization of Ustilaginoidea virens on biotic and abiotic surfaces implies the widespread presence of primary inoculum for rice false smut disease [J]. Plant Pathology，2014，63（4）： 937945.

[26]TANAKA E，KUMAGAWA T，ITO N，et al. Colonization of the vegetative stage of rice plants by the false smut fungus Villosiclava virens，as revealed by a combination of speciesspecific detection methods [J]. Plant Pathology，2017，66（1）： 5666.

[27]SAKURAI M. On the causal fungus of rice false smut [J]. Annals of the Phytopathological Society of Japan， 1934，3（1）： 7071.

[28]本藏良三，三浦喜夫.稲うじ病菌の胞子飛散と感染時(shí)期に関する2，3の知見(jiàn)[J].北日本病蟲(chóng)研報(bào)，1988，39：8891.

HONKURA R，MIURA Y. Some notes on the spore disperse and the period of infection of rice false smut pathogenic fungus[J]. Annual Report of the Society of Plant Protection of North Japan，1988，39： 8891.

[29]繆巧明. 稻曲病菌核的研究[J]. 云南農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)，1994，9（2）： 101104.

[30]SINGH R A，DUBEY K S. Effect of different treatments on the dormancy of sclerotia of Claviceps oryzaesativae [J]. Current Science，1980，49（3）：115116.

[31]YONG Mingli，DENG Qide，F(xiàn)AN Linlin，et al. The role of Ustilaginoidea virens sclerotia in the increasing occurrence of rice false smut disease in the subtropical zone in China [J]. European Journal of Plant Pathology，DOI 10.1007/s1065801713128.

[32] 金敏忠，黎煜. 水稻稻曲病菌菌核田間發(fā)生情況調(diào)查[J]. 浙江農(nóng)業(yè)科學(xué)，1987，5（11）： 238239.

[33]FAN L L，YONG M L，LI D Y，et al. Effect of temperature on the development of sclerotia in Villosiclava virens[J]. Journal of Integrative Agriculture，2016，15（11）： 25502555.

[34]李丹陽(yáng)，鄧啟得，雍明麗，等. 稻曲病菌菌核降解微生物的篩選與作用機(jī)制分析[J]. 中國(guó)生物防治學(xué)報(bào)，2016，32（2）： 258264.

[35]ATIA M M M. Rice false smut （Ustilaginoidea virens） in Egypt[J]. Journal of Plant Diseases and Protection，2004，111（1）： 7182.

[36]SHETTY S A，SHETTY H S. Role of Panicum trypheron in annual recurrence of false smut of rice [J]. Transactions of the British Mycological Society，1987，88（3）： 409411.

[37]SHETTY S A，SHETTY S H. A hitherto unrecorded collateral host of Ustilaginoidea virens （Cke） Tak[J]. Current Science，1985，54（13）： 646647.

[38]DENG Qide，YONG Mingli，LI Danyang，et al. Survey and examination of the potential alternative hosts of Villosiclava virens，the pathogen of rice false smut，in China [J]. Journal of Integrative Agriculture，2015，14（7）： 13321337.

[39]陳月娣，王超，徐鐵平，等. 秈粳交超級(jí)晚粳稻稻曲病藥劑控制時(shí)機(jī)的探討[J]. 浙江農(nóng)業(yè)科學(xué)，2013（11）： 14511553.

[40]柯漢云，趙帥鋒，許渭根，等. 水稻稻曲病防治藥劑篩選與防治適期確定[J]. 中國(guó)植保導(dǎo)刊，2017（10）： 6465.

[41]張舒，張求東，羅漢剛，等.水稻稻曲病的藥效試驗(yàn)和防治適期的選定[J]. 華中農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)，2007，26（2）： 178181.

[42]楊皓，陳玉玲，李穎，等. 稻曲病防治藥劑篩選試驗(yàn)[J]. 遼寧農(nóng)業(yè)科學(xué)，2008（3）： 6768.

[43]張震，柴榮耀，陳桂華，等. 幾種藥劑防治水稻稻曲病效果試驗(yàn)[J]. 浙江農(nóng)業(yè)科學(xué)，2010，51（6）： 13281329.

[44]汪愛(ài)娟，王國(guó)榮，孫磊，等. 稻曲病防治藥劑篩選及防控技術(shù)研究[J]. 中國(guó)稻米，2015，21（6）： 4551.

[45]尹小樂(lè)，陳志誼，劉永鋒，等. 稻曲病拮抗細(xì)菌的篩選與評(píng)價(jià)[J]. 江蘇農(nóng)業(yè)學(xué)報(bào)，2011，27（5）：983989.

[46]黃春平，林興祖. 南繁雜交水稻制種田稻曲病逐年加重的原因及其防治對(duì)策分析[J]. 南方農(nóng)業(yè)，2017，11（27）： 1112.

（責(zé)任編輯：田 喆）