金斑蝶成蟲行為學(xué)特征

唐宇翀，陳曉鳴，周成理

(1. 廣安職業(yè)技術(shù)學(xué)院，四川 廣安 638000； 2.中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院資源昆蟲研究所，云南 昆明 650224)

金斑蝶成蟲行為學(xué)特征

唐宇翀1,2，陳曉鳴2*，周成理2

(1. 廣安職業(yè)技術(shù)學(xué)院，四川 廣安 638000； 2.中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院資源昆蟲研究所，云南 昆明 650224)

[目的]為摸清金斑蝶成蟲的行為特征，[方法]在田間的網(wǎng)室內(nèi)跟蹤觀察其飛行、取食、求偶、交配和產(chǎn)卵行為。[結(jié)果]表明：金斑蝶成蟲羽化主要集中在8:00—10:00，成蟲羽化當(dāng)天基本處于停歇狀態(tài)；羽化第2天起至交配前，雌雄成蟲的日平均飛行次數(shù)及日平均飛行時(shí)間均逐漸增加，雄成蟲的日飛行高峰在13:00—15:00，雌成蟲的日飛行高峰期在9:00—11:00和15:00—17:00，雌雄成蟲的日平均飛行次數(shù)、平均飛行時(shí)間和日飛行規(guī)律的差異均不顯著(p>0.05)；飛行次數(shù)與飛行時(shí)間均呈顯著正相關(guān)(雌蝶：r= 0.978，p<0.05；雄蝶：r=0.957，p<0.05)。金斑蝶雌雄成蟲羽化次日開始取食，自羽化第2天起，雌雄成蟲的日平均取食次數(shù)及日平均取食時(shí)間均逐漸增加，雄蟲的日取食活動(dòng)高峰期在9:00—11:00，雌蟲日訪花高峰期在11:00—13:00和15:00—17:00，雌雄成蟲的日平均取食次數(shù)、平均取食時(shí)間和日取食規(guī)律的差異均不顯著(p>0.05)；取食次數(shù)與取食時(shí)間均呈不顯著正相關(guān)(雌蝶：r= 0.949，p>0.05；雄蝶：r=0.853，p>0.05)。最早交配時(shí)間發(fā)生在羽化第4天，雌雄成蟲均可多次交配，交配主要發(fā)生在14:00—16:00。產(chǎn)卵時(shí)間主要在11:00—13:00，雌成蟲的產(chǎn)卵方式為散產(chǎn)，主要產(chǎn)卵于寄主植物葉片背面。[結(jié)論]金斑蝶成蟲期可分為運(yùn)動(dòng)器官成熟階段、補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)和促進(jìn)生殖器官發(fā)育階段、求偶和交配階段、產(chǎn)卵等4個(gè)階段，各階段內(nèi)行為有交叉。

飛行行為；取食行為；求偶行為；交配行為；產(chǎn)卵行為

任何昆蟲的行為都具有周期性的節(jié)律特征[1]，因此，掌握昆蟲行為活動(dòng)節(jié)律，有利于更好地開展害蟲防治或益蟲保護(hù)工作。然而，目前關(guān)于蝴蝶成蟲行為的系統(tǒng)研究較少，僅王翻艷等[2]和Li等[3]分別對(duì)觀賞蝴種大帛斑蝶(Idealeuconoe(Erichson))和青斑蝶(Tirumalalimniace(Cramer))成蟲的飛行、訪花、求偶、交配和產(chǎn)卵行為作了系統(tǒng)觀察。其余關(guān)于蝶類成蟲行為的研究國(guó)內(nèi)主要圍繞一些瀕?；虮Ｗo(hù)蝶種的取食、交配或產(chǎn)卵等部分行為展開，以期通過對(duì)行為的研究找出影響其繁殖的因素或野生種群保護(hù)的措施[4-7]。國(guó)外則側(cè)重于從化學(xué)生態(tài)學(xué)角度尋找吸引蝴蝶取食[8-11]、交配[12-13]或產(chǎn)卵的化合物[14-15]以及研究對(duì)蝴蝶種群繁衍至關(guān)重要的產(chǎn)卵行為[16]。

金斑蝶(Danauschrysippus(Linnaeus))為鱗翅目(Lepidoptera)斑蝶科(Danaidae)斑蝶屬(DanausKluk)，國(guó)內(nèi)分布于海南、云南、廣東、廣西、福建、臺(tái)灣、四川、江西、湖北和陜西等地[17]。成蟲喜訪馬利筋，性情溫和，飛行低緩，姿態(tài)優(yōu)雅，非常適應(yīng)人工繁殖園內(nèi)小生境。對(duì)經(jīng)濟(jì)和園林植物無害，是集工藝、生態(tài)觀賞和喜慶放飛三用蝶種，具較高的開發(fā)利用價(jià)值，在南方各地廣為養(yǎng)殖。在云南元江地區(qū)，1年可發(fā)生10代以上[18]。

在金斑蝶的行為方面，王文明[7]研究了燕山地區(qū)金斑蝶的生物學(xué)特征，并對(duì)其交尾節(jié)律和產(chǎn)卵行為做了詳細(xì)觀察，發(fā)現(xiàn)6—7月為其適宜的繁殖月份。Tang 等[19]通過對(duì)金斑蝶訪花行為選擇發(fā)現(xiàn)，其在訪花過程中，以視覺信號(hào)為主，嗅覺信號(hào)為輔；但關(guān)于金斑蝶成蟲行為學(xué)研究還未見系統(tǒng)報(bào)道。作為優(yōu)良的三用蝶種，系統(tǒng)地觀察金斑蝶成蟲的飛行、取食、交配和產(chǎn)卵行為，不僅可掌握其成蟲的活動(dòng)特點(diǎn)與規(guī)律，了解成蟲的生物學(xué)習(xí)性，還可對(duì)金斑蝶的人工規(guī)?；庇耙吧N群的保護(hù)提供理論支撐，并為金斑蝶飛舞景觀營(yíng)造提供理論依據(jù)。

1 材料與實(shí)驗(yàn)場(chǎng)地

1.1 材料

供試蝴蝶為人工養(yǎng)殖的臨近羽化的金斑蝶蛹。蜜源植物為馬利筋。

1.2 實(shí)驗(yàn)場(chǎng)地

中國(guó)云南元江縣干熱河谷區(qū)中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院資源昆蟲研究所試驗(yàn)站，海拔約 400 m，實(shí)驗(yàn)在網(wǎng)室內(nèi)(4 m×8 m×4 m)進(jìn)行。網(wǎng)室透光良好，光照均勻。

2 研究方法

參照周成理[5]對(duì)枯葉蛺蝶成蟲習(xí)性的觀察方法和Li等[3]對(duì)青斑蝶成蟲行為的研究方法，于6月中旬每日6:30—19:00在田間的網(wǎng)室內(nèi)持續(xù)觀察金斑蝶成蟲的羽化、飛行、取食、求偶、交配和產(chǎn)卵行為，并記載其羽化、飛行和取食時(shí)間。

2.1 羽化

將掛有臨近羽化的金斑蝶蛹的塑料盆放入網(wǎng)室內(nèi)的支架上。次日早晨成蟲羽化前(6:30)開始觀察記錄成蟲的羽化時(shí)間。

2.2 飛行

2.3 取食

跟蹤觀察標(biāo)記成蟲的日取食起始時(shí)間及其取食行為。

2.4 求偶和交配

跟蹤觀察標(biāo)記成蟲的交配起始時(shí)間及其求偶和交配行為。

2.5 產(chǎn)卵

跟蹤觀察標(biāo)記成蟲的產(chǎn)卵行為以及產(chǎn)卵地點(diǎn)和方式。

同時(shí)通過攝像機(jī)記錄其余放飛的金斑蝶，作為行為分析的補(bǔ)充。網(wǎng)室中央集中擺放處于盛花期的馬利筋盆栽16盆。

2.6 數(shù)據(jù)分析與處理

采用 SPSS23.0 統(tǒng)計(jì)分析軟件對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行單因素方差分析和相關(guān)分析。

3 結(jié)果與分析

3.1 羽化

金斑蝶羽化時(shí)，首先是蛹體背部裂開，然后成蟲的胸足慢慢從裂口伸出，逐漸爬出蛹?xì)?，接著用足抓住蛹?xì)?，倒掛身體。隨著身體的倒掛，翅膀由皺縮不斷變大變硬，并伴有數(shù)滴黑褐色液體—蛹便從腹部排出。約10 min后翅膀完全舒展開，但成蟲不立即飛行，而是在原處抖動(dòng)拍打翅膀或向上爬行。供試金斑蝶成蟲羽化均在上午完成，最早羽化時(shí)間為6:46，主要集中在8:00—10:00。雄蝶羽化時(shí)間早于雌蝶，但在羽化時(shí)間分布上雌蝶更為集中。

表1 金斑蝶羽化時(shí)間Table 1 The eclosion time of Danaus chrysippus

3.2 飛行行為

成蟲羽化當(dāng)天基本處于停歇狀態(tài)，偶有幾次轉(zhuǎn)換停歇位置在網(wǎng)室壁上的爬行行為。自羽化第2天起，雌雄成蟲的日平均飛行次數(shù)及日平均飛行時(shí)間均逐漸增加(圖1)。金斑蝶的雌雄成蟲在7:00之前就開始少量的飛行活動(dòng)，雄成蟲的日飛行高峰在13:00—15:00，雌成蟲的日飛行高峰為9:00—11:00和15:00—17:00(圖2)。金斑蝶在羽化后至產(chǎn)卵前，雌蟲飛行總次數(shù)為176次，飛行總時(shí)間為84.90 min，平均每天飛行44次，飛行21.23 min，單次平均飛行時(shí)間0.48 min；雄蟲的飛行總次數(shù)為99次，飛行總時(shí)間為54.10 min，平均每天飛行25次，飛行13.53 min，單次平均飛行時(shí)間0.54 min。雌雄成蟲的日平均飛行次數(shù)、平均飛行時(shí)間和日飛行規(guī)律均無顯著差異(p>0.05)；飛行次數(shù)與飛行時(shí)間均呈顯著正相關(guān)(雌蝶：r=0.978，p<0.05；雄蝶：r=0.957，p<0.05)。

圖1 雌雄成蟲羽化后至產(chǎn)卵前的日飛行次數(shù)與時(shí)間Fig.1 The daily flight frequency and duration time of female and male from eclosion to oviposition

圖2 雌雄成蟲羽化后至產(chǎn)卵前的日飛行節(jié)律Fig.2 The daily flight rhythm of female and male from eclosion to oviposition

3.3 取食行為

觀察發(fā)現(xiàn)，金斑蝶雌雄成蟲羽化當(dāng)日均不取食，次日才開始取食。自羽化第2天起，雌雄成蟲的日平均取食次數(shù)及日平均取食時(shí)間均逐漸增加(圖3)。

圖3 雌雄成蟲羽化后至產(chǎn)卵前的日取食次數(shù)與時(shí)間Fig.3 The daily feeding frequency and duration time of female and male from eclosion to oviposition

金斑蝶接近7:00開始取食活動(dòng)，之后取食次數(shù)逐漸增多，交配前，雄蟲的日取食活動(dòng)有一個(gè)高峰期在9:00—11:00，之后取食次數(shù)下降；雌蟲有2個(gè)取食高峰期，分別在11:00—13:00和15:00—17:00，17:00后取食次數(shù)逐漸減少，直至停止活動(dòng)(圖4)。

圖4 雌雄成蟲羽化后至產(chǎn)卵前的日取食節(jié)律Fig.4 The daily feeding rhythm of female and male from eclosion to oviposition

金斑蝶在羽化后至產(chǎn)卵前，雌蟲的取食總次數(shù)為134次，取食總時(shí)間為343.00 min，平均每天取食34次，取食85.75 min，單次平均取食時(shí)間2.52 min；雄蟲的取食總次數(shù)為85次，取食總時(shí)間為293.00 min，平均每天取食21次，取食73.25 min，單次平均取食時(shí)間3.49 min。

雌雄成蟲的日平均取食次數(shù)、平均取食時(shí)間和日取食規(guī)律均無顯著差異(p>0.05)；取食次數(shù)與取食時(shí)間均無顯著正相關(guān)(雌蝶：r= 0.949，p>0.05；雄蝶：r=0.853，p>0.05)。

3.4 求偶、交配與產(chǎn)卵行為

金斑蝶雄成蟲的交配求偶屬于巡游型，雄成蟲在網(wǎng)室內(nèi)巡回飛行，主動(dòng)尋找雌成蟲交配，當(dāng)遇到有交配意愿的雌成蟲時(shí)，雙雙在空中漫游，然后雌成蟲停落在網(wǎng)室壁、地面或植物枝葉上，緊接著雄成蟲也停落在雌成蟲旁并將腹部伸出彎曲至雌成蟲腹末開始交配。

最早交配時(shí)間發(fā)生在羽化第4天。雌雄成蟲均可多次交配，交配主要發(fā)生在14:00—16:00；最早交配開始于11:03，止于16:00—17:00，最晚開始于17:56，過夜后于次日6:30前結(jié)束。在觀察到的4對(duì)成蟲共7次交配時(shí)間中，交配持續(xù)時(shí)間最短16 min，最長(zhǎng)357 min，平均交配時(shí)間(174.71±152.07) min。

大多數(shù)雌成蟲交配次日便開始產(chǎn)卵，也有個(gè)別雌成蟲交配當(dāng)天即開始產(chǎn)卵。產(chǎn)卵時(shí)，雌成蟲搜尋到產(chǎn)卵地后首先停落在要產(chǎn)卵的部位上，然后用腹部接觸摩擦幾次產(chǎn)卵部位，最后將腹部彎曲，產(chǎn)出卵1枚。產(chǎn)卵最早開始于8:31，最晚止于18:12，產(chǎn)卵時(shí)間主要在11:00—13:00。金斑蝶雌成蟲的產(chǎn)卵方式為散產(chǎn)，主要產(chǎn)卵于寄主植物葉片背面，其次為莖桿，少數(shù)產(chǎn)于寄主植物花朵、寄主植物葉片正面、雜草和花盆上。

4 討論

蝶類成蟲經(jīng)過羽化后才具備飛行能力，目前蝶類的羽化節(jié)律已有較多報(bào)道，且結(jié)果表明不同種類之間的羽化時(shí)間有差異，多數(shù)發(fā)生在4:00—6:00和上午[20-24]。本研究中，金斑蝶最早羽化時(shí)間為6:46，主要集中在8:00—10:00，與王文明[7]對(duì)燕山地區(qū)金斑蝶的羽化節(jié)律相吻合；在羽化時(shí)間上，雄蝶羽化時(shí)間早于雌蝶，這也符合在外界條件相同的情況下，雄蝶比雌蝶先羽化的研究結(jié)果[20, 23, 25-26]。金斑蝶與枯葉蛺蝶、大帛斑蝶和青斑蝶一樣[2-3, 5]，羽化當(dāng)天基本不活動(dòng)，為停歇狀態(tài)，說明其處于運(yùn)動(dòng)器官成熟階段。通過飛行肌的鍛煉，待其發(fā)育成熟后為飛行做準(zhǔn)備[27]。

飛行是蝶類開展其他活動(dòng)的前提，金斑蝶也不例外，其成蟲的飛行活動(dòng)與取食、交配和產(chǎn)卵等行為密切相連，不取食、交配或產(chǎn)卵時(shí)，成蟲基本都處于停歇狀態(tài)。蝴蝶為變溫動(dòng)物，通過外界溫度調(diào)節(jié)蝴蝶飛行期身體的溫度影響其飛行能力[8]，從而影響其在飛行、繁殖、休息、取食的時(shí)間分配[28]。蝴蝶在陰雨天一般停止飛行[29]。金斑蝶的雌雄成蟲在7:00之前就開始少量的飛行活動(dòng)，雄成蟲的日飛行高峰在13:00—15:00，雌成蟲的日飛行高峰期為9:00—11:00和15:00—17:00。四川絹蝶(Parnassiidaszechenyii(Frivaldszk))10點(diǎn)開始有少量活動(dòng)，12:00—13:00達(dá)到高峰[29]；曲紋紫灰蝶(Chiladespandava(Horsfield))7:30開始少量活動(dòng)，9:30—10:30達(dá)到日活動(dòng)高峰[30]。夏季，枯葉蛺蝶(Kallimainachus(Doyére))大多在11:00—13:00 和15:00—17:00活動(dòng)[5]。說明不同蝶種、不同性別和不同環(huán)境溫度都可以對(duì)蝴蝶的飛行產(chǎn)生影響[31]。

昆蟲的訪花活動(dòng)節(jié)律主要受環(huán)境溫度、昆蟲自身的生理特征、蜜源植物等多種因素的影響，因此，不同蝴蝶的訪花時(shí)間和訪花高峰期有所差異[29, 32]。本研究中，從羽化后到交配前金斑蝶的取食次數(shù)逐漸增加，與大帛斑蝶和青斑蝶類似[2-3]，說明其同樣處于補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)和促進(jìn)生殖器官發(fā)育階段。通過補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)不僅能促進(jìn)生殖系統(tǒng)的發(fā)育成熟，還能為日常生命活動(dòng)提供活動(dòng)能量以及延長(zhǎng)成蟲的產(chǎn)卵期，對(duì)于蝴蝶生殖具有重要意義[33-34]。

蝴蝶的求偶有2種類型：巡游型和等候型[18]。金斑蝶與大帛斑蝶、青斑蝶、四川絹蝶[2-3, 8]都屬于巡游型，枯葉蛺蝶為等候型[5]，說明不同蝶種的求偶方式有差異，巡游型主要見于鳳蝶科和粉蝶科[18]。王文明[7]對(duì)燕山地區(qū)金斑蝶的生物學(xué)研究表明，交配發(fā)生在10:00—16:00，時(shí)長(zhǎng)(94.6±22.39) min，交配后雌蟲將大部分卵散產(chǎn)于寄主植物葉背面。在元江地區(qū)，金斑蝶的羽化規(guī)律、產(chǎn)卵方式和產(chǎn)卵部位與燕山地區(qū)相同，但成蟲交配發(fā)生在14:00—16:00，平均交配時(shí)間為(174.71±152.07) min，這可能與元江的氣溫較燕山地區(qū)高，蝴蝶成蟲活動(dòng)受溫度影響有關(guān)。一旦出現(xiàn)求偶和交配行為，成蟲即進(jìn)入求偶和交配階段。

交配完成后，成蟲進(jìn)入產(chǎn)卵階段。多數(shù)情況下，蝴蝶將卵主要產(chǎn)于寄主植物的嫩葉嫩梢的背面，有利于減少卵受日曬、雨淋以及天敵的侵害[35]，如玉帶鳳蝶(Papiliopolytes(Linnaeus))、青斑蝶、大帛斑蝶[2-3, 24]，有的種類則喜產(chǎn)卵在寄主植物附近或寄主植物葉片正面，如枯葉峽蝶[5]。雌蝶的產(chǎn)卵方式因蝶種不同有所差異，金斑喙鳳蝶(Teinopalpusaureus(Mell))、青斑蝶、大帛斑蝶、枯葉蛺蝶等為散產(chǎn)，絲帶鳳蝶(Sericinusmontelus(Gray))、紅鋸?fù)惖?Cethosiabiblis(Drury))、白帶鋸?fù)惖?C.cyane(Drury))和文蛺蝶(Vindulaerota(Fabricius))等為聚產(chǎn)[18]。散產(chǎn)可有效避免后代對(duì)食物的競(jìng)爭(zhēng)，聚產(chǎn)則可發(fā)揮集體防御功能。因此，不管何種產(chǎn)卵方式，均是成蟲為使后代成功繁衍所采取的適應(yīng)性措施。

5 結(jié)論

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(責(zé)任編輯：張 玲)

Adult Behavior Feature ofDanauschrysippus

TANGYu-chong1,2，CHENXiao-ming2，ZHOUCheng-li2

(1.Guang’an Vocational and Technical College, Guang’an 638000, Sichuan, China;2.Research Institute of Resource Insects, Chinese Academy of Forestry, Kunming 650224, Yunnan, China)

[Objective]To study the behavior characteristics of the adultDanauschrysippus. [Method]The adult butterfliesD.chrysippuswere observed by tracking the flying, feeding, courtship, mating and ovipositing behavior in the field of the net-house.[Result]The eclosion mainly occurred at the 8:00—10:00. The adults were in the stop or rest status at the day of emergence. The daily average flying time and frequencies gradually increased from the second day of eclosion to the day of mating. The flying peak time of males were at 13:00—15:00, while two flying peak were observed in females at 9:00—11:00 and 15:00—17:00. There was no significant difference between male and female adults in the daily average flight number, times and the daily flight rule (p>0.05). However, there was a significant positive correlation between the number of flights and the time of flight in both sex (p<0.05). The feeding behavior began at the second day of eclosion. The daily average feeding time and frequencies also gradually increased. The daily feeding activity peak of male is 9:00—11:00, on the female flower visiting peak is 11:00—13:00 and 15:00—17:00. There was no significant difference between male and female adults in the daily average feeding number, times and the daily feeding rule (p>0.05), and no significant positive correlation was found between the feeding frequency and feeding time in both sex (p>0.05). The first mating behavior occurred at the fourth day after eclosion. The male and female can mate more than once in their whole lives. Mating occurred mainly at 14:00—16:00, while egg-laying occurred mainly at 11:00—13:00. Most of eggs were deposited in a dispersed manner on the back of host leaves. [Conclusion]The adult stage ofD.chrysippuscan be divided into four, i.e. motion organ mature stage, nutritional supplements and promote reproductive organ development stage, courtship and mating stage, and oviposition stage. In each stage, the behavior has a cross.

flight behavior；feeding behavior；courtship behavior；mating behavior；egg-laying behavior

10.13275/j.cnki.lykxyj.2017.01.018

2016-05-18

林業(yè)公益性行業(yè)科研專項(xiàng)經(jīng)費(fèi)(201504305)；云南省社會(huì)發(fā)展重大項(xiàng)目：大理蝴蝶泉蝴蝶飛舞自然景觀構(gòu)建重現(xiàn)技術(shù)研究及應(yīng)用(2-351)；四川省教育廳一般項(xiàng)目(15ZB0398)；廣安職業(yè)技術(shù)學(xué)院院級(jí)課題(KT-2016-20)

唐宇翀，博士，講師，從事園林植物病蟲害防治和資源昆蟲研究. E-mail：tangyuchong@126.com
* 通訊作者.

S899

A

1001-1498(2017)01-0131-06