鳳凰山天池斷線麥穗魚的攝食生態(tài)研究

趙曉丹，趙 俊，李 潮，高天揚(yáng)

(華南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，廣東省水產(chǎn)健康安全養(yǎng)殖重點實驗室，廣東省優(yōu)質(zhì)環(huán)保水產(chǎn)養(yǎng)殖工程技術(shù)研究中心，廣州市亞熱帶生物多樣性與環(huán)境生物監(jiān)測重點實驗室，廣州 510631)

鳳凰山是廣東省東部地區(qū)的著名山峰，位于潮州市鳳凰鎮(zhèn)。山頂有一個由古火山口形成的天然湖，名曰鳳凰山天池，海拔1 325 m，面積約5萬m2。斷線麥穗魚(PseudorasborainterruptaXiao，Lan & Chen，2007)是2007年發(fā)現(xiàn)的僅分布于鳳凰山天池的一個新種，隸屬于鯉形目(Cypriniformes)鯉科(Cyprindae)亞科(Gobioninae)麥穗魚屬(Pseudorasbora)，其最主要的形態(tài)鑒別特征是側(cè)線不完全，在體側(cè)中部中斷，側(cè)線鱗僅7～15枚[1]。因分布范圍狹窄，取樣困難，新種發(fā)表后有關(guān)其基礎(chǔ)生物學(xué)的研究仍為空白。近年來，在開展上級類群(麥穗魚屬、鮈亞科和鯉科等)系統(tǒng)發(fā)育和生物地理等方面的研究中，時有涉及斷線麥穗魚[2-4]的數(shù)據(jù)，包括親緣地理[2]、種群遺傳多樣性[3]和系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系[3,4]等。

魚類攝食行為是其生命活動中最重要的組成部分。通過對食性的研究，可以了解到食物組成、活動規(guī)律、餌料環(huán)境和種群數(shù)量的變化，是現(xiàn)代水生生態(tài)學(xué)的重要研究領(lǐng)域之一[5]。為獲得斷線麥穗魚的食性特征，分析其對鳳凰山天池這一特殊生態(tài)環(huán)境的適應(yīng)性機(jī)制，進(jìn)而尋找其物種分化形成的內(nèi)在驅(qū)動因素，采用傳統(tǒng)的食性分析方法—胃(腸)含物分析法[6]對斷線麥穗魚的攝食生態(tài)學(xué)進(jìn)行系統(tǒng)研究，旨在為斷線麥穗魚在鳳凰山天池的攝食生態(tài)提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)，對后續(xù)斷線麥穗魚相關(guān)研究提供理論基礎(chǔ)。

1 材料和方法

1.1 樣品采集

2016年4月-2017年3月逐月在天池進(jìn)行采集。共采集到斷線麥穗魚樣本281尾，其中有效胃(腸)含物樣本255例。為分析食物組成和攝食強(qiáng)度隨季節(jié)變化情況，將采樣時間劃分為4個季節(jié)：春季(3-5月)、夏季(6-8月)、秋季(9-11月)、冬季(12-2月)。具體樣本信息見表1。

表1 各季節(jié)斷線麥穗魚樣本信息Tab.1 Sampling information of P.interrupta

注：括號內(nèi)是空腸數(shù)。

1.2 腸含物分析

樣本采集后立刻用10%福爾馬林固定。帶回實驗室測量體長、體質(zhì)量、腸長、腸質(zhì)量和空腸質(zhì)量等指標(biāo)。在解剖鏡下摘取腸，刮取腸含物。用NIKON雙筒顯微鏡進(jìn)行食物鑒定、計數(shù)，盡可能將餌料生物種類鑒定到最低分類階元。食物團(tuán)質(zhì)量通過計算腸質(zhì)量與空腸質(zhì)量之差間接獲得。食物中浮游動植物和原生動物等質(zhì)量通過計算獲得[7]，其他食物種類質(zhì)量通過稱量或根據(jù)相似種類估算獲得。餌料總質(zhì)量與食物團(tuán)質(zhì)量相似，分析時按照食物團(tuán)質(zhì)量計算。

1.3 定量分析指標(biāo)

采用空腸率[8]和充塞指數(shù)(K)[9]來表示攝食強(qiáng)度的變化，計算公式如下：

(1)

K=100%×(Wf/Wb)

(2)

餌料生物的重要性采用出現(xiàn)頻率(O)、數(shù)量百分比(N)、質(zhì)量百分比(W)、相對重要性百分比指數(shù)(IRI)4個指標(biāo)[10,11]來表示。計算公式如下：

Oi=OiS-1×100%

(3)

(4)

(5)

IRI=(Ni+Wi)×Oi

(6)

(7)

采用由Amundsen(1996)對Costello(1990)改進(jìn)的圖示法研究斷線麥穗魚的攝食策略，即以出現(xiàn)頻率和特定餌料豐度(The prey-specific abundance)為坐標(biāo)構(gòu)建二維圖[12]。特定餌料豐度計算公式如下：

Pi=∑Si/∑Sti×100

(8)

上式中，Wf和Wb分別代表消化道內(nèi)食物重和魚體重，Ni、Wi和Oi分別代表食物類型i的數(shù)量、質(zhì)量和包含食物類型i腸的數(shù)量，S為總樣本數(shù)量，Pi是某種餌料的特定餌料豐度，Si是餌料i在每個腸中重量，Sti是包含有餌料i的全部腸中餌料總重量。

1.4 數(shù)據(jù)處理

用SPSS17.0軟件進(jìn)行Kruskal-Wallis 非參數(shù)秩次檢驗(nonparametric rank test)和卡方檢驗(chi-square text)分析空腸率和平均充塞指數(shù)隨季節(jié)的變化情況[13]。用PRIMER 5[14]軟件對不同季節(jié)的食物組成進(jìn)行聚類，以IRI作為指標(biāo)，得到Bray-Curtis相似性矩陣[15]。

2 結(jié)果與分析

2.1 攝食強(qiáng)度

斷線麥穗魚終年進(jìn)行攝食活動。平均充塞指數(shù)在四季間差異不明顯，夏季、秋季、冬季較大且十分接近，分別為2.4%,2.34%,2.38%；春季最小，為1.85%，統(tǒng)計分析顯示攝食強(qiáng)度的季節(jié)差異不明顯(P>0.05)?？漳c率隨季節(jié)發(fā)生改變，春季最高，為14.44%；夏季和冬季次之，秋季最低，為3.57%。春季與秋季差異顯著(P<0.05),其他各季節(jié)間差異不顯著(P>0.05)。(圖1)

2.2 食物組成

斷線麥穗魚的餌料生物包含18個類群(表2)。其中硅藻門是最主要的食物來源(IRI=79.25%)，其次是綠藻門(IRI=12.85%)、昆蟲碎屑(IRI=12.73%)、枝角類(IRI=3.05%)、甲藻門(IRI=1.43%)和其它節(jié)肢動物(IRI=0.11%)，余下類群IRI均小于0.1%。此外，在大多數(shù)腸中都伴有植物碎屑和少量砂礫。硅藻門中的直鏈藻屬IRI最高(65.09%)，其余為舟形藻屬和橋彎藻屬；綠藻門中角星鼓藻屬的IRI最高(2.03%)；甲藻門主要為多甲藻屬，節(jié)肢動物門中枝角類IRI最高(3.05%)。若以出現(xiàn)頻率(F)排序，硅藻門的出現(xiàn)率最高(93.33%)，其次為綠藻門、枝角類、昆蟲碎屑、甲藻門、其它節(jié)肢動物、輪蟲和原生動物，其余類群均小于5%。以數(shù)量百分比(N)排序，硅藻門最高(83.57%)，其次是綠藻門、甲藻門、枝角類、昆蟲碎屑、輪蟲和其它節(jié)肢動物，其余類群均小于0.1%。以質(zhì)量百分比(M)排序，昆蟲碎屑最高(18.32%)，其次是枝角類、硅藻門、綠藻門和其它節(jié)肢動物，余下類群均小于0.1%。

圖1 各季節(jié)斷線麥穗魚的空腸率和平均充塞指數(shù)Fig.1 Percent of empty gut and mean gut fullness index of P.interrupta in 4 seasons

表2 斷線麥穗魚的餌料生物組成Tab.2 Diet composition of P.interrupta %

續(xù)表2

續(xù)表2

2.3 食物組成隨季節(jié)變化

斷線麥穗魚的食物組成在不同季節(jié)間存在明顯變化，聚類分析結(jié)果顯示(圖2)，若以相似性系數(shù)85%為標(biāo)準(zhǔn)，可將四個季節(jié)分為2支，一支是冬季，一支是春、夏和秋季；若以相似性系數(shù)為90%為標(biāo)準(zhǔn)，可再將春季與夏、秋兩季分成兩支。根據(jù)相對重要性百分比指數(shù)(IRI)顯示(表3)，四個季節(jié)中，硅藻門一直是主要食物，春季最高(IRI=72.95%)，冬季最低(IRI=58.75%)。此外，綠藻門、甲藻門、撓足類、枝角類、輪蟲、原生動物和昆蟲碎屑均在全年中出現(xiàn)，而扁卷螺僅出現(xiàn)在春季，水熊僅出現(xiàn)在夏季，水螨僅出現(xiàn)在秋季。

2.4 攝食策略

以餌料出現(xiàn)頻率為橫坐標(biāo)，以特定餌料豐度為縱坐標(biāo)做圖，分析斷線麥穗魚的攝食策略，結(jié)果如圖3。從圖中可以看出，大部分餌料類群分布在圖下半部，說明斷線麥穗魚是廣食性魚類。全部餌料中，硅藻的出現(xiàn)率接近100%，并且有著相對較高的特定餌料豐度。藍(lán)藻門、裸藻門、扁卷螺、原生動物、線蟲、蟲卵、無節(jié)幼體和花粉都是稀有餌料。魚卵靠近圖3的左上方，表明斷線麥穗魚捕食魚卵是偶然性的。而多數(shù)餌料類群分布在左下方說明其種群的生態(tài)位寬度水平較高，即存在較高的表現(xiàn)型內(nèi)成分(High within-phenotype component),種群內(nèi)部個體間食物組成差異較小，食物重疊程度高。

Bray-curtis相似系數(shù)圖2 斷線麥穗魚各季節(jié)食物組成聚類分析Fig.2 Cluster analysis dendrogram of the dietary composition of P.interrupta in 4 seasons

表3 斷線麥穗魚主要餌料類群相對重要性(IRI)的季節(jié)變化Tab.3 Seasonal variations in the percent index of relative importance(IRI)of major prey items in the diet of P.interrupta

注：“-”代表無數(shù)據(jù)

圖3 斷線麥穗魚食物組成分布圖Fig.3 Graphic representation of diet composion in P.interrupta

注：a，硅藻門Bacillariophyta；b，綠藻門Chlorophyta；c，藍(lán)藻門Cyanophyta；d，甲藻門Pyrrophyta；e，裸藻門Euglenophyta；f，撓足類Copepoda；g，枝角類Cladocera；h，輪蟲Rotifera；i，扁卷螺科Planorbidae；j，原生動物門Protozoa；k，線蟲Nematoda；l，蟲卵worm eggs；m，無節(jié)幼體nauplius；n，花粉粒Pollen；o，魚卵fish eggs；p，昆蟲碎屑insect fragments

3 討論

3.1 攝食強(qiáng)度

斷線麥穗魚的攝食強(qiáng)度隨季節(jié)變化呈現(xiàn)差異。四季間充塞指數(shù)差別較小，夏季最高，春季最低，空腸率的季節(jié)變化與平均充塞指數(shù)相反，春季最高，秋季最低，兩季節(jié)變化差異顯著。天池海拔較高，冬季與初春時節(jié)水溫較低，導(dǎo)致餌料生物減少，魚類生理活動減弱[16]，使攝食強(qiáng)度降低。凡迎春等[17]對刀鱭的食性研究發(fā)現(xiàn)刀鱭在冬季的攝食強(qiáng)度最小。另外，采樣時發(fā)現(xiàn)春季是斷線麥穗魚的產(chǎn)卵期，因此這種變化也可能與其生殖活動有關(guān)。相關(guān)研究表明，攝食強(qiáng)度會因性腺發(fā)育而有所降低[18]。楊學(xué)峰等[19]對拉薩裸裂尻魚的食性研究也發(fā)現(xiàn)產(chǎn)卵期間停止攝食的現(xiàn)象。攝食強(qiáng)度隨季節(jié)變化與棲息水域的環(huán)境、魚類生理活動有關(guān)，是魚類攝食生態(tài)研究中的一個普遍現(xiàn)象[15,20]。

3.2 食物組成

斷線麥穗魚主食藻類、枝角類、輪蟲類和水生昆蟲，食物選擇廣泛，屬于雜食性魚類。對餌料的選擇隨季節(jié)發(fā)生變化。四個季節(jié)均攝食硅藻、綠藻、甲藻、橈足類、枝角類、輪蟲、原生動物和水生昆蟲。硅藻的相對重要性百分比指數(shù)在全年都是最高，而昆蟲碎片的質(zhì)量在全年是最高的。春季食用硅藻和水生昆蟲較多，夏季會食用更多綠藻和甲藻，秋季則選擇更多枝角類，冬季選擇更多綠藻。此外，除去四季均攝食的種類，春季會攝食較多的花粉，夏季和秋季會攝食魚卵。Munehara等[21]研究表明，攝食魚卵可為魚類生長提供更多營養(yǎng)。實驗中，在斷線麥穗魚的腸含物中可觀察到很多小水生昆蟲碎片，這可能會對計算腸含物中的昆蟲數(shù)量和質(zhì)量的結(jié)果有一定影響。

目前，關(guān)于斷線麥穗魚的食性研究仍然空白，因其與麥穗魚親緣關(guān)系較近[2]，因此將兩者的攝食習(xí)性進(jìn)行對比。根據(jù)王雅平[22]對麥穗魚食性的研究發(fā)現(xiàn)，藻類的出現(xiàn)頻率和個數(shù)百分比在四季中是最高的，夏季和秋季攝食浮游動物較多，這與斷線麥穗魚的結(jié)果相似。而根據(jù)楊瑞斌等[23]對麥穗魚的食性研究結(jié)果，斷線麥穗魚與其食物組成也十分相似。陳濤等[24]對黑龍江麥穗魚食性研究結(jié)果顯示上游地區(qū)麥穗魚的食物幾乎全為搖蚊幼蟲，而下游枝角類占較大比例，搖蚊幼蟲出現(xiàn)率僅為47%，這一結(jié)果與斷線麥穗魚的食物組成差異較大，原因可能與棲息環(huán)境中的餌料種類分布有關(guān)?？傮w來看，斷線麥穗魚的餌料種類與麥穗魚十分相似，進(jìn)一步證實了兩者間具有密切的親緣關(guān)系以及相似的食物組成。同時，若想尋找更多其適應(yīng)天池水生態(tài)環(huán)境的獨特特征，可以對斷線麥穗魚攝食器官進(jìn)行進(jìn)一步形態(tài)學(xué)研究。

3.3 攝食策略

營養(yǎng)生態(tài)位寬度能夠反映魚類對餌料的利用情況[25]，主要由魚類的攝食習(xí)性決定。魚類攝食習(xí)性是對環(huán)境長期適應(yīng)的結(jié)果，主要由捕食者對餌料的喜好程度及餌料生物的可獲得性決定[26]。Amundsen對Costello圖示法進(jìn)行改進(jìn)后，可表現(xiàn)出餌料的重要性、攝食者的攝食策略以及生態(tài)位寬度的個體和個體間的組成成分。Donovan等[27]研究北梭魚的生態(tài)位特化時采用了計算特定餌料豐度的方法，借此比較各種餌料產(chǎn)生的貢獻(xiàn)。馬寶珊[28]在研究異齒裂腹魚個體生物學(xué)時,采用了Amundsen圖示法分析異齒裂腹魚的攝食策略。

本文研究結(jié)果表明斷線麥穗魚屬于廣食性魚類。主要攝食餌料類群有硅藻、綠藻、枝角類、昆蟲碎屑和甲藻，超過半數(shù)個體均攝食這五種餌料[12]。斷線麥穗魚種群生態(tài)位寬度水平較高，存在較高的表現(xiàn)型內(nèi)成分，即種群內(nèi)部間對食物選擇差異不大。采樣時發(fā)現(xiàn)天池中存在肉食性魚類，因此，較高的生態(tài)位寬度也許能夠緩解捕食者帶來的壓力，使其更適應(yīng)天池生態(tài)環(huán)境。另外，通過觀察法鑒定食物種類會出現(xiàn)較大誤差，尤其對于已經(jīng)被消化的食物，分類特征辨別不清，更難鑒定，因而可能對結(jié)果造成一定影響。因此，未來基于DNA條形碼以及同位素分析法[29]，可以更加快速準(zhǔn)確地鑒定斷線麥穗魚餌料生物種類，從生態(tài)學(xué)的角度揭示天池生態(tài)系統(tǒng)能量流動情況，更詳細(xì)科學(xué)地反映斷線麥穗魚在鳳凰山天池中的生態(tài)位。

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