生態(tài)系統(tǒng)基于性狀調(diào)節(jié)的物種間接作用：特征、成因及后果

朱 玉,王德利,*,鐘志偉

1 東北師范大學(xué)環(huán)境學(xué)院,草地科學(xué)研究所,長春 130117 2 植被生態(tài)科學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,吉林省生態(tài)恢復(fù)與生態(tài)系統(tǒng)管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,長春 130024

生態(tài)系統(tǒng)基于性狀調(diào)節(jié)的物種間接作用：特征、成因及后果

朱 玉1,2,王德利1,2,*,鐘志偉1,2

1 東北師范大學(xué)環(huán)境學(xué)院,草地科學(xué)研究所,長春 130117 2 植被生態(tài)科學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,吉林省生態(tài)恢復(fù)與生態(tài)系統(tǒng)管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,長春 130024

物種之間的間接作用關(guān)系是維持生物群落結(jié)構(gòu)以及生態(tài)系統(tǒng)功能的關(guān)鍵因素。目前的理論模型和實(shí)驗(yàn)性研究均認(rèn)為,物種間接作用的傳遞主要是由物種的密度變化所引起。但大量的實(shí)驗(yàn)證據(jù)表明,生物個(gè)體在形態(tài)、生理、行為和生活史性狀的適應(yīng)性變化,是物種間形成間接互作關(guān)系的另一個(gè)重要機(jī)制。生態(tài)學(xué)家把這種基于物種性狀調(diào)控的種間關(guān)系稱為性狀調(diào)節(jié)的間接作用。深入了解性狀調(diào)節(jié)的間接作用類型,發(fā)生機(jī)制和作用途徑,有助于闡釋自然界中多物種種間關(guān)系的復(fù)雜性和多樣性形成機(jī)制。對(duì)性狀調(diào)節(jié)的概念和性狀的分類進(jìn)行系統(tǒng)的總結(jié),指出性狀可塑性和物種特異性是物種間性狀調(diào)節(jié)關(guān)系形成的兩個(gè)重要機(jī)制。與其他類型的種間互作一樣,性狀調(diào)節(jié)的種間作用是驅(qū)動(dòng)物種進(jìn)化的重要力量。此外,分析了性狀調(diào)節(jié)在自然群落中傳遞的幾個(gè)重要途徑,并強(qiáng)調(diào)這些間接作用在影響和調(diào)節(jié)生態(tài)系統(tǒng)功能和過程中的重要作用。最后,就性狀調(diào)節(jié)種間關(guān)系的研究對(duì)象、研究尺度、以及研究方法等問題提出若干建議,為今后對(duì)這一問題的研究提供相關(guān)參考。

性狀調(diào)節(jié)；間接作用；可塑性；適應(yīng)；種間關(guān)系

物種間接作用是指一個(gè)物種通過另一個(gè)物種(介導(dǎo)物種)而對(duì)第三個(gè)物種產(chǎn)生的影響[1]。間接作用可以發(fā)生在相同營養(yǎng)級(jí)的物種間,如競(jìng)爭(zhēng)和互惠；也存在于不同營養(yǎng)級(jí)的物種間,如級(jí)聯(lián)效應(yīng)(cascading effect)。與物種間的直接作用相比,間接作用通常更為復(fù)雜而隱蔽,并容易受到物種特異性,時(shí)空異質(zhì)性以及環(huán)境狀況等因素的影響[2]。越來越多的理論與實(shí)驗(yàn)性研究表明,間接作用不但是生態(tài)系統(tǒng)復(fù)雜性的重要來源,還是影響物種分布格局、群落結(jié)構(gòu)以及生態(tài)系統(tǒng)功能的重要因素[3- 5]。

早期的研究認(rèn)為,間接作用主要是由介導(dǎo)物種數(shù)量的變化所調(diào)節(jié)的[6- 8],并將這種作用方式稱為密度調(diào)節(jié)的間接作用[9-10]。經(jīng)典的Lotka-Volterra種間競(jìng)爭(zhēng)模型及其衍生模型便基于這個(gè)背景產(chǎn)生。自然系統(tǒng)中一些常見的種間關(guān)系,如資源利用競(jìng)爭(zhēng)、似然競(jìng)爭(zhēng)、關(guān)鍵種捕食者效應(yīng)與營養(yǎng)級(jí)聯(lián)效應(yīng)等,也都被認(rèn)為是由密度調(diào)節(jié)的間接作用[11]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中,狼對(duì)鹿的捕食降低了鹿的種群數(shù)量,從而間接減輕了植物被后者的采食壓力。這是密度調(diào)節(jié)的間接作用(營養(yǎng)級(jí)聯(lián)效應(yīng))的一個(gè)典型案例(圖1)。

圖1 密度調(diào)節(jié)和性狀調(diào)節(jié)的間接關(guān)系的比較 Fig.1 Comparison between density-mediated and trait-mediated indirect effects

基于密度調(diào)節(jié)的間接作用的研究,極大地促進(jìn)了研究者對(duì)群落中物種相互作用關(guān)系的認(rèn)識(shí)[8, 11-12]。然而,越來越多的證據(jù)表明,基于密度調(diào)節(jié)的種間互作研究并不足以完整地刻畫自然界中物種間復(fù)雜的間接相互作用[13- 15]。隨著研究的深入,人們逐漸認(rèn)識(shí)到,在物種互作過程中,即使介導(dǎo)物種的密度沒有發(fā)生變化,但其個(gè)體性狀的變化,也可以導(dǎo)致物種間產(chǎn)生顯著的間接互作關(guān)系[16- 18]。生態(tài)學(xué)家將這種間接作用方式稱為性狀調(diào)節(jié)的間接作用[9-10]。性狀調(diào)節(jié)的間接作用在自然界普遍存在,其在維持群落結(jié)構(gòu)和生態(tài)系統(tǒng)功能方面的重要性,可以等同甚至超過密度調(diào)節(jié)的間接作用[19-20]。在上面的例子中,狼一方面可以通過捕食降低鹿的種群大小而減輕后者對(duì)植被的采食壓力；同時(shí),狼的捕食威脅也會(huì)迫使鹿轉(zhuǎn)移生境,即導(dǎo)致其個(gè)體行為方式的改變,從而間接調(diào)節(jié)鹿對(duì)生境中植被的影響(圖1)。

當(dāng)前,性狀調(diào)節(jié)間接關(guān)系的在自然系統(tǒng)中的普遍性和重要性已經(jīng)得到生態(tài)學(xué)研究者的公認(rèn),相關(guān)研究在國外也已在不同生態(tài)系統(tǒng)中廣泛開展[21- 24],但國內(nèi)對(duì)該領(lǐng)域的關(guān)注尚少。本文將結(jié)合近年來有關(guān)性狀調(diào)節(jié)在種間關(guān)系的研究,闡述性狀調(diào)節(jié)的概念與分類,系統(tǒng)總結(jié)性狀調(diào)節(jié)關(guān)系的發(fā)生機(jī)制及其傳遞途徑。最后,本文對(duì)性狀調(diào)節(jié)關(guān)系對(duì)生態(tài)系統(tǒng)功能的影響以及該領(lǐng)域未來的研究方向給以展望。

1 性狀調(diào)節(jié)的概念與性狀分類

1.1 性狀調(diào)節(jié)概念

在物種間性狀調(diào)節(jié)的關(guān)系中,物種的“性狀”通常是指?jìng)€(gè)體能夠被直接觀察或檢測(cè)出的一系列屬性,如：形態(tài),結(jié)構(gòu),功能和生存對(duì)策等[3]。性狀的形成是生物在長期進(jìn)化歷史中適應(yīng)環(huán)境的結(jié)果。每個(gè)生物體可以抽象成眾多性狀組成的集合體,而每個(gè)性狀的集合都是獨(dú)一無二的,這與Hutchinson提出的“n-維生態(tài)位”的概念相類似。物種的性狀可以強(qiáng)烈影響物種相互作用的方向和強(qiáng)度。例如,捕食者對(duì)獵物的作用既取決捕食者的性狀(捕食者的體尺、捕獵速度、搜索效率),又取決獵物的性狀(獵物的體尺、逃脫速度、防御策略)。物種的相互作用又會(huì)通過性狀的改變,間接影響到與之關(guān)聯(lián)的其他物種,即形成性狀調(diào)節(jié)的間接作用。

Peacor和Werner較早地闡釋了基于性狀調(diào)節(jié)的間接作用,并將之定義為：一個(gè)物種(或種群)因其他物種的存在而改變自身的表型性狀,這個(gè)產(chǎn)生變化的物種(或種群)中的每一個(gè)個(gè)體又會(huì)影響到和其他物種的互作關(guān)系[10]。人們最初在捕食者-獵物系統(tǒng)中發(fā)現(xiàn)性狀調(diào)節(jié)的作用,即捕食者可以對(duì)獵物的行為產(chǎn)生影響,據(jù)此將性狀調(diào)節(jié)稱為行為介導(dǎo)的間接作用[10]。其后,性狀調(diào)節(jié)的現(xiàn)象在植物-植食者系統(tǒng)研究中被廣泛關(guān)注,即非行為介導(dǎo)的性狀調(diào)節(jié)作用[2]。一般認(rèn)為,植食者對(duì)植物的非致死作用以及植物較強(qiáng)的表型可塑性使得性狀調(diào)節(jié)可以在該系統(tǒng)中普遍存在[25]。Ohgushi將引起植物性狀變化的植食者稱為發(fā)起者,將性狀發(fā)生變化的植物稱為傳遞者,將受到性狀變化影響的另一個(gè)植食者稱為接受者。他認(rèn)為性狀調(diào)節(jié)的間接作用指的是,發(fā)起者引起傳遞者一系列性狀產(chǎn)生變化,傳遞者性狀的改變進(jìn)一步對(duì)接受者產(chǎn)生影響[2]。

物種間的性狀調(diào)節(jié)具有兩個(gè)鮮明特點(diǎn)：第一,性狀調(diào)節(jié)關(guān)系是物種在長期進(jìn)化過程中逐漸形成的共存方式,它體現(xiàn)了一個(gè)物種對(duì)特定生物脅迫(如競(jìng)爭(zhēng)和捕食)的適應(yīng)；第二,性狀調(diào)節(jié)關(guān)系通常體現(xiàn)出依賴物種的特異性,在每對(duì)相互作用的物種中,其性狀調(diào)節(jié)的方式、方向、和強(qiáng)度均隨著物種屬性的差異而不同。性狀調(diào)節(jié)的種間關(guān)系是對(duì)傳統(tǒng)物種共存理論的重要補(bǔ)充和拓展[10, 26]。事實(shí)上,物種的性狀變化不僅存在于生物個(gè)體之間,也需要從物種或種群的遺傳基礎(chǔ)上分析,因?yàn)閭€(gè)體的表型性狀是由遺傳基因的表達(dá)和環(huán)境共同作用決定的。迄今,對(duì)性狀調(diào)節(jié)現(xiàn)象的野外觀察與實(shí)驗(yàn)都表明,性狀調(diào)節(jié)的間接作用涉及從基因、個(gè)體、種群、群落,到生態(tài)系統(tǒng)的多個(gè)層次或水平[2, 27-28],這一問題已經(jīng)成為生態(tài)學(xué)研究的各個(gè)領(lǐng)域的交點(diǎn)。

1.2 性狀的分類

生物物種的性狀,基于現(xiàn)有的研究認(rèn)識(shí)通常分為幾個(gè)類型：行為型、生理型、形態(tài)型,以及生活史型[3, 10]。

行為性狀 行為性狀又可分為采食和生境選擇。處于食物鏈中間的物種在捕食風(fēng)險(xiǎn)和能量攝入兩方面存在權(quán)衡(如面對(duì)捕食者時(shí),要花費(fèi)更多的時(shí)間躲避而減少進(jìn)食量),因此其采食行為受到上下營養(yǎng)級(jí)物種關(guān)系的操控。在一項(xiàng)蜘蛛-蝗蟲-植物關(guān)系的實(shí)驗(yàn)中,蜘蛛的口器被研究者用膠水封住,此時(shí)蜘蛛不能通過捕食蝗蟲而降低蝗蟲數(shù)量；但蜘蛛的存在可以使蝗蟲的采食活動(dòng)明顯減少,因此對(duì)植物產(chǎn)生顯著的影響[29]。還有研究發(fā)現(xiàn),擬寄生蜂的幼蟲可以通過刺激其宿主對(duì)植物的采食率而間接抑制植物種子產(chǎn)量[30]。生境選擇是另一個(gè)易于被觀察的行為性狀。Schmitz等(2004)認(rèn)為,在營養(yǎng)級(jí)聯(lián)效應(yīng)中50%的性狀調(diào)節(jié)涉及到中間營養(yǎng)級(jí)物種生境選擇的變化。生境利用的轉(zhuǎn)變會(huì)對(duì)轉(zhuǎn)移后生境中的物種產(chǎn)生不利影響[19]。Ripple等在美國的黃石公園中對(duì)楊樹(Populusspp.)種群更新情況的調(diào)查發(fā)現(xiàn),狼從公園中被去除后,麋鹿(Cervuselaphus)對(duì)生境的利用逐漸轉(zhuǎn)移至河谷,麋鹿對(duì)河谷內(nèi)楊樹的采食使得該地區(qū)楊樹的生長幾乎停止[31-32]。

生理性狀 生理性狀的研究多集中在植物上,尤其是植物的誘導(dǎo)性防御反應(yīng)[33-34],即植物在被采食后才產(chǎn)生或激活防御物質(zhì)[35]。其實(shí)對(duì)于植物,誘導(dǎo)性防御僅是眾多生理性狀的一類。Ohgushi將植食者可改變的植物生理性狀分為次級(jí)代謝物抵抗性或易感性、營養(yǎng)質(zhì)量的提高或降低,以及補(bǔ)償生長[3],并且認(rèn)為它們之間可存在內(nèi)在聯(lián)系。例如,植物補(bǔ)償生長往往伴隨植物營養(yǎng)含量提高[36]。無論是大型哺乳動(dòng)物,小型昆蟲,還是植物病原體都可以通過對(duì)植物的生理性狀的改變影響其他植食者,進(jìn)而對(duì)其他營養(yǎng)級(jí)物種產(chǎn)生影響[37- 39]。

形態(tài)性狀 形態(tài)性狀常隨生物生理性狀同時(shí)改變。例如,蛀莖蛾(Archanarageminipuncta)對(duì)蘆葦(Phragmitesaustralis)的損傷可以引發(fā)蘆葦側(cè)枝的補(bǔ)償生長,增加蘆葦葉片的氮含量和水分含量,有利于隨后采食的昆蟲以及更高營養(yǎng)級(jí)的捕食者[40]。植食者也常會(huì)影響植物的構(gòu)型。例如,植物被動(dòng)物采食后可以快速抽穗或分枝,以補(bǔ)償營養(yǎng)和生殖部分損失的生物量。有研究表明,春天黑尾鹿和駝鹿的采食可以增加吉利花(Ipomopsisarizonica)的花序,從而增加以吉利花果實(shí)為食的夜蛾幼蟲的數(shù)量[41]。在日本東部的森林生態(tài)系統(tǒng),麋鹿的采食降低了樹木枝條的復(fù)雜度,導(dǎo)致織網(wǎng)型蜘蛛無法找到足夠的支撐物織網(wǎng)捕食而數(shù)量減少[42]。也有少數(shù)研究報(bào)道了動(dòng)物形態(tài)性狀的改變[43]。例如,植物可以改變蚜蟲的體尺而影響初級(jí)擬寄生者的體尺,較小的初級(jí)擬寄生者可使次級(jí)擬寄生者轉(zhuǎn)移目標(biāo),尋找更大的獵物[44]。

此外,草食動(dòng)物的生態(tài)工程師作用可以為其他動(dòng)物提供一系列新的棲息地或庇護(hù)所[45]。這種作用不是植物自身對(duì)植食者的直接響應(yīng),而是通過草食動(dòng)物對(duì)植物結(jié)構(gòu)的改變而影響植物的性狀[2],進(jìn)而對(duì)物種多樣性和生物群落產(chǎn)生深遠(yuǎn)的影響[46]。

生活史性狀 生活史性狀調(diào)節(jié)的研究實(shí)例并不多,目前重點(diǎn)關(guān)注自身具有復(fù)雜生活周期的物種。例如,蚜蟲會(huì)在生活史的不同階段產(chǎn)生有翅型和無翅型兩種,這是蚜蟲在擴(kuò)散和生長間權(quán)衡的表現(xiàn)。蚜蟲的這種生活史性狀既會(huì)隨環(huán)境條件,也會(huì)在面對(duì)不同捕食壓力下發(fā)生變化。對(duì)宿主-擬寄生者系統(tǒng)的研究中發(fā)現(xiàn),存在專性擬寄生者時(shí),蚜蟲會(huì)從無翅型轉(zhuǎn)變?yōu)橛谐嵝?有翅型蚜蟲的遷移會(huì)使當(dāng)?shù)胤N群數(shù)量下降；并且,蚜蟲提高遷飛能力的同時(shí)其繁殖力也會(huì)下降,從而有利于當(dāng)?shù)氐闹参颷47]。

2 物種間性狀調(diào)節(jié)的發(fā)生機(jī)制

物種的性狀可塑性(trait plasticity)和物種的特異性是性狀調(diào)節(jié)種間關(guān)系形成重要機(jī)制;而性狀調(diào)節(jié)關(guān)系的形成,可對(duì)互作物種的進(jìn)化軌跡產(chǎn)生深遠(yuǎn)影響。

性狀可塑性被認(rèn)為是性狀調(diào)節(jié)關(guān)系中最重要的內(nèi)在機(jī)制[10, 48]。它不僅與物種自身的遺傳結(jié)構(gòu)有關(guān),還與物種的發(fā)育分化以及環(huán)境的時(shí)空異質(zhì)性有關(guān)[49]；同時(shí),在不同的環(huán)境條件以及生物個(gè)體的不同成長階段,性狀的變化也依賴于個(gè)體的生存對(duì)策。這意味著物種的某個(gè)性狀的提高可以導(dǎo)致其他某個(gè)性狀的降低(如采食和防御之間,生長和繁殖之間),生物個(gè)體性狀間的權(quán)衡也是形成種間互作關(guān)系的重要方面[10, 12]。

物種的可塑性可分為行為可塑性和發(fā)育可塑性[9]。但兩者的作用范圍和發(fā)生尺度有明顯差異。一般,行為可塑性在捕食者-獵物系統(tǒng)中較為普遍,反映的是物種性狀的瞬時(shí)變化,如獵物出于對(duì)捕食者的恐懼會(huì)立即在取食和生境選擇等行為上做出改變；而發(fā)育可塑性在植物-植食動(dòng)物系統(tǒng)中較為常見,是指?jìng)€(gè)體在一段時(shí)期內(nèi)對(duì)自身內(nèi)穩(wěn)態(tài)的快速調(diào)整,涉及生理和形態(tài)等方面。Denno等發(fā)現(xiàn),一種葉蟬(Prokelisiadolus)采食后的蘆葦,其營養(yǎng)質(zhì)量會(huì)顯著降低,導(dǎo)致隨后采食同株蘆葦?shù)牧硪环N葉蟬(P.marginata)生產(chǎn)性能下降[50]。Denno和Kaplan的研究表明,植物的發(fā)育可塑性深刻影響植食性昆蟲間的競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系,這種競(jìng)爭(zhēng)結(jié)果通常體現(xiàn)不對(duì)稱性[51]。除了植物,動(dòng)物也具有發(fā)育可塑性。Raimondi等發(fā)現(xiàn),一種肉食的海螺(Acanthinaangelica)對(duì)藤壺(Chthamalusanisopoma)的捕食可以引發(fā)藤壺形態(tài)從易于被捕食的圓錐形轉(zhuǎn)變?yōu)椴灰妆徊妒车膹澢?進(jìn)而影響和它競(jìng)爭(zhēng)同一空間的藻類(Ralfsiasp.)的分布[52]。在同一系統(tǒng)中,行為可塑性和發(fā)育可塑性常同時(shí)發(fā)揮作用。例如,Hawlena和Schmitz發(fā)現(xiàn)一種黑蝗屬蝗蟲(Melanoplusfemurrubrum)面對(duì)獵蛛(Pisuarinamira)時(shí),不僅會(huì)產(chǎn)生行為的改變(轉(zhuǎn)移生境避免被捕食),其新陳代謝率也會(huì)顯著提高[53]。

物種特異性是性狀調(diào)節(jié)關(guān)系的另一個(gè)重要機(jī)制。不同介導(dǎo)物種的性狀對(duì)同一干擾的響應(yīng)存在很大差異。例如,面對(duì)動(dòng)物的采食,植物會(huì)采取不同的防御策略,性狀會(huì)產(chǎn)生不同變化：有些植物會(huì)利用自身形態(tài)結(jié)構(gòu)進(jìn)行機(jī)械式的物理防御[54],有些則利用自身存在的或經(jīng)誘導(dǎo)合成的代謝產(chǎn)物進(jìn)行化學(xué)防御[35],還有些會(huì)通過加快光合速率,增加分蘗分枝而補(bǔ)償傷害[36]。不同物種對(duì)介導(dǎo)物種性狀的響應(yīng)存在差異,其相互作用的結(jié)果會(huì)截然不同。例如,植食者采食引起植物次生代謝物的增加,對(duì)昆蟲來說通常是不利的,但有時(shí)這卻可成為某些昆蟲抵御天敵的生化武器。有研究發(fā)現(xiàn),一些專食性葉甲(Chrysomelaconfluens,Phyllotretaatra,P.undulata)喜歡采食富集次級(jí)代謝物的葉片,這一行為使其在抵御捕食者的攻擊時(shí)獲利[55-56]。一般認(rèn)為,植物的營養(yǎng)含量升高對(duì)昆蟲的影響是有利的。但Cease等研究中發(fā)現(xiàn),在內(nèi)蒙古草原,重度放牧可降低植物氮含量,但促進(jìn)亞洲小車蝗(Oedaleusasiaticus)種群數(shù)量的爆發(fā),控制實(shí)驗(yàn)進(jìn)一步表明,增加草地氮含量,可顯著降低該種蝗蟲的生產(chǎn)性能[57]。本研究團(tuán)隊(duì)在東北松嫩平原的實(shí)驗(yàn)顯示,牛的適度采食會(huì)導(dǎo)致羊草(Leymuschinensis)營養(yǎng)含量增加(氮含量增加,碳氮比降低),這對(duì)本地的主要采食羊草的素色異爪蝗(Euchorthippusunicolor)產(chǎn)生了負(fù)面影響,不僅降低了蝗蟲的生產(chǎn)性能,也抑制了蝗蟲種群的密度。因此性狀調(diào)節(jié)的種間作用既取決于影響性狀的變化又取決于響應(yīng)性狀的反饋。

性狀調(diào)節(jié)的種間關(guān)系可在影響性狀和響應(yīng)性狀之間進(jìn)行不斷反饋，從而在較長的時(shí)間尺度上對(duì)互作物種的進(jìn)化軌跡產(chǎn)生深刻影響。Craig等研究發(fā)現(xiàn),黑頭山雀的存在迫使造癭蠅類進(jìn)化出直徑較小的蟲癭,使得產(chǎn)卵在蟲癭上的擬寄生蜂進(jìn)化出更短的產(chǎn)卵器；而當(dāng)黑頭山雀缺失時(shí),擬寄生蜂的產(chǎn)卵器和蟲癭直徑存在正反饋,擬寄生蜂進(jìn)化出更長的產(chǎn)卵器[58]。目前關(guān)于進(jìn)化的間接關(guān)系的研究還十分有限,因?yàn)槲锓N的進(jìn)化特征都是經(jīng)過若干年的適應(yīng)而產(chǎn)生的遺傳結(jié)構(gòu)不可逆變化的結(jié)果,其過程一般都十分漫長,短期的控制實(shí)驗(yàn)難以進(jìn)行檢驗(yàn)[48]。盡管如此,生態(tài)學(xué)家們對(duì)各物種以進(jìn)化形式表現(xiàn)的互作關(guān)系仍展示出極大的興趣,通過對(duì)自然進(jìn)化過程中物種行為和生理的適應(yīng)性研究,以期更好地理解種間共存機(jī)制和群落進(jìn)化進(jìn)程。

3 性狀調(diào)節(jié)在自然群落中的傳遞路徑

圖2 幾種性狀調(diào)節(jié)的間接關(guān)系的傳遞路徑(仿自Werner and Peacor[10])Fig.2 Several kinds of transfer paths of trait-mediated indirect effects (Simulated from Werner and Peacor[10])

相對(duì)于僅描述營養(yǎng)級(jí)關(guān)系的傳統(tǒng)食物網(wǎng)模型,物種性狀調(diào)節(jié)的種間相互作用可以把自然群落中同一營養(yǎng)級(jí)和不同營養(yǎng)級(jí)中的物種“粘合”在一起,形成復(fù)雜的物種互作網(wǎng)絡(luò)[2]。性狀調(diào)節(jié)關(guān)系在物種互作網(wǎng)絡(luò)中的傳遞途徑復(fù)雜而多樣,一些生態(tài)學(xué)家對(duì)其傳播路徑做出總結(jié)[3, 10]。圖2為幾種常見的性狀調(diào)節(jié)間接作用的傳遞路徑。按照物種的數(shù)量和互作的方式,性狀調(diào)節(jié)關(guān)系可以分為：級(jí)聯(lián)效應(yīng)(圖2a, b, c)、資源利用競(jìng)爭(zhēng)(圖2d)和似然競(jìng)爭(zhēng)(圖2e)、非營養(yǎng)的三物種互作關(guān)系(圖2f, g, h),以及多物種互作關(guān)系(圖2i, j, k, l)。圖中實(shí)心圓表示性狀發(fā)生變化的物種。實(shí)線箭頭指向能量傳遞的方向,而弧形的虛線表示物種之間的性狀調(diào)節(jié)(箭頭從引起性狀改變的物種指向性狀產(chǎn)生響應(yīng)的物種)。

3.1 級(jí)聯(lián)效應(yīng)

在性狀調(diào)節(jié)關(guān)系的研究中,營養(yǎng)級(jí)聯(lián)效應(yīng)是目前研究最多、也是分布最廣泛的物種間接關(guān)系[5, 10, 19]。級(jí)聯(lián)效應(yīng)一般涉及3個(gè)營養(yǎng)級(jí)內(nèi)的3個(gè)物種：頂層物種采食中間物種,中間物種采食底層物種,因此處于中間物種的性狀即可能受到來自頂層,也可能受到來自底層物種的影響,這就分別構(gòu)成了營養(yǎng)級(jí)聯(lián)的下行效應(yīng)(圖2a)或上行效應(yīng)(圖2b)。在級(jí)聯(lián)效應(yīng)中,同時(shí)也存在物種的跨級(jí)影響(底層物種直接影響上層物種),諸如,植物可以影響捕食者的采食行為,進(jìn)而影響草食者(圖2c)。Holt等發(fā)現(xiàn),獅子在植物繁茂的條件下,對(duì)野牛的捕食效率更高,導(dǎo)致野牛種群數(shù)量下降,從而形成一個(gè)性狀調(diào)節(jié)的正反饋環(huán)[59]。

3.2 資源利用競(jìng)爭(zhēng)和似然競(jìng)爭(zhēng)

資源利用競(jìng)爭(zhēng)和似然競(jìng)爭(zhēng)都涉及到2個(gè)營養(yǎng)級(jí)的3個(gè)物種。對(duì)于資源利用競(jìng)爭(zhēng),其性狀調(diào)節(jié)間接作用的結(jié)果很難預(yù)測(cè),既與互作物種的特異性又與互作物種所處的環(huán)境條件相關(guān)(圖2d)。在植物-植食者系統(tǒng)中,植食者對(duì)植物的采食會(huì)改變植物的性狀(改變其營養(yǎng)含量或防御物質(zhì)),然后對(duì)共享該植物的其他植食者產(chǎn)生正向或負(fù)向影響[46]。在捕食者-獵物系統(tǒng)中,有研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)葉片上和地面上捕食者都存在時(shí),它們對(duì)蚜蟲(Acyrthosiphonpisum)的捕食率會(huì)產(chǎn)生累加效應(yīng)。葉片上的捕食者會(huì)使蚜蟲掉落到地面,增加地面捕食者的捕食率[60]；也有研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)幾種非致命(被關(guān)在籠子里而不能進(jìn)行捕食)的水蠆(Anaxjunius和A.longipes)出現(xiàn)時(shí),青銅蛙(Ranaclamitans)的蝌蚪的活動(dòng)性減弱,導(dǎo)致另一種水蠆(Tramealacerata)的捕食率下降[61]。對(duì)于似然競(jìng)爭(zhēng)中的性狀調(diào)節(jié)關(guān)系,報(bào)道相對(duì)較少(圖2e)。但Harmon等發(fā)現(xiàn),瓢蟲(Coleomegillamaculata)既可以采食蒲公英花蜜又可以采食在蒲公英上活動(dòng)的豌豆蚜蟲,瓢蟲在蒲公英上駐留的時(shí)間越長,對(duì)蚜蟲的捕食率就越大[62]。

3.3 非營養(yǎng)的三物種互作關(guān)系

非營養(yǎng)聯(lián)系的種間作用開始受到越來越多的關(guān)注,常常以干擾競(jìng)爭(zhēng)的形式體現(xiàn),諸如植物間的化感作用與動(dòng)物的保護(hù)領(lǐng)域行為。性狀調(diào)節(jié)的干擾競(jìng)爭(zhēng)是指一個(gè)獵物可以影響另一個(gè)獵物的性狀,進(jìn)而影響它們的捕食者(圖2f)；或者兩個(gè)獵物之間彼此干擾,進(jìn)而影響它們共享的資源(圖2g)。具體表現(xiàn)為一種競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)者可以將另一種競(jìng)爭(zhēng)者驅(qū)逐出庇護(hù)地,從而增加捕食者對(duì)后者的捕食或減少后者對(duì)資源的消耗[63-64]。在美國密歇根的一個(gè)溪流生態(tài)系統(tǒng)中,研究者發(fā)現(xiàn),藍(lán)鏢鱸(Etheostomacaeruleum)的存在降低了淡水鰲蝦(Orconectespropinquus)對(duì)底棲的大型無脊椎動(dòng)物的捕食[65]。另外捕食者對(duì)一種獵物的影響,會(huì)影響該獵物和其他競(jìng)爭(zhēng)者的關(guān)系,獵物之間的競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系也是一種非營養(yǎng)級(jí)鏈接[52, 61](圖2h)。

3.4 多物種互作關(guān)系

線性的級(jí)聯(lián)效應(yīng)是最常見的多物種關(guān)系(圖2i)。例如,成年鱸魚的去除可使種群內(nèi)幼年鱸魚的數(shù)量劇增,迫使體型更小的鰷魚轉(zhuǎn)移到更淺的水域,使原生境內(nèi)的浮游動(dòng)物免于被捕食,從而降低了原生境的藻類數(shù)量[66]。線性的級(jí)聯(lián)效應(yīng)中也可存在非營養(yǎng)關(guān)系,在植物-共生菌關(guān)系中有相關(guān)報(bào)道(圖2j)。植物共生菌和植物并無直接的營養(yǎng)關(guān)系,植物共生菌可提高植物的質(zhì)量進(jìn)而有利于植食昆蟲及它們的捕食者。

四物種組成的菱形關(guān)系網(wǎng)也很常見,包括一個(gè)捕食者,兩個(gè)植食者和資源(圖2k)。具體表現(xiàn)為當(dāng)兩個(gè)植食者面對(duì)捕食者時(shí),兩者的性狀響應(yīng)不同,其競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系也會(huì)發(fā)生改變,競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勝者可以占據(jù)更多的資源。在內(nèi)蓋夫沙漠,研究者利用訓(xùn)練好的倉鸮對(duì)兩種沙鼠(Gerbillusallenbyi和G.pyramidum)產(chǎn)生可控的捕食威脅。倉鸮的出現(xiàn)會(huì)明顯改變后者的行為性狀進(jìn)而改變它們對(duì)資源的影響[67]。在淡水生態(tài)系統(tǒng)中,水蠆(Anaxjunius)的出現(xiàn)改變美國牛蛙(Ranacatesbeiana)蝌蚪和青銅蛙(Ranaclamitans)蝌蚪的競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系[61]。如果在這個(gè)4物種組成的關(guān)系網(wǎng)中,再加入一個(gè)頂級(jí)捕食者,形成5個(gè)物種組成的間接關(guān)系網(wǎng),則物種間的關(guān)系會(huì)變得更加復(fù)雜(圖2l)。獵物對(duì)來自2個(gè)不同營養(yǎng)級(jí)的捕食者的響應(yīng)會(huì)進(jìn)一步影響彼此間的競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系[10]。

4 性狀調(diào)節(jié)與生態(tài)系統(tǒng)功能

物種的性狀既是構(gòu)建種間關(guān)系和群落結(jié)構(gòu)的基礎(chǔ),又可以通過食物網(wǎng)的能量流動(dòng)和物質(zhì)循環(huán)對(duì)維持生態(tài)系統(tǒng)功能產(chǎn)生重要影響[68-69]。據(jù)統(tǒng)計(jì),對(duì)于陸地植物來說,僅有10%的生物量被草食動(dòng)物直接采食,剩余90%的植物雖然沒被采食,但它們的功能性狀都能受到草食動(dòng)物的調(diào)節(jié),并間接地對(duì)植物群落的結(jié)構(gòu)和生態(tài)系統(tǒng)功能產(chǎn)生影響[70-71]。草食動(dòng)物可改變植物的眾多性狀,如采食或踐踏引起的植物功能群、植物枯落物質(zhì)量、植物根系分泌物和植物營養(yǎng)重吸收等發(fā)生改變[72- 77]。同時(shí),植物性狀(質(zhì)量)的改變常伴隨植物密度(數(shù)量)的變化一起作用于生態(tài)系統(tǒng)功能[78- 81]。

植物性狀調(diào)節(jié)的動(dòng)物-植物關(guān)系極大的影響了植物群落的演替和外來物種的入侵。一種本地的植食者可以和外來入侵的紅藻(red alga)形成兼性互利關(guān)系,進(jìn)而增大對(duì)其他本地水藻的采食,而增加了外來紅藻的入侵機(jī)會(huì)[82]。植物性狀調(diào)節(jié)的動(dòng)物-植物關(guān)系也可影響植物多樣性和生產(chǎn)力,同時(shí)對(duì)養(yǎng)分循環(huán)產(chǎn)生影響[72, 78]。Schmitz研究發(fā)現(xiàn),捕食者蜘蛛不同的捕獵模式對(duì)植食者蝗蟲的行為會(huì)產(chǎn)生不同的影響,進(jìn)一步作用于草地生態(tài)系統(tǒng)功能。主動(dòng)出擊型的蜘蛛最終可以降低植物物種多樣性,提高地上凈初級(jí)生產(chǎn)力和氮礦化速率；而埋伏型的蜘蛛有相反的作用[5]。在地下的碎屑食物網(wǎng)中,當(dāng)具有關(guān)鍵生態(tài)功能的土壤動(dòng)物的性狀發(fā)生改變,也會(huì)對(duì)生態(tài)系統(tǒng)造成深遠(yuǎn)的影響。在青藏高原高寒草甸的研究表明,蚯蚓(Pheretimaaspergillum)在捕食型步甲(Agonumimpress)存在的情況下被迫向下層土壤移動(dòng),由此降低下層土壤的容重,增加土壤水分與氮可利用率,最終提高植物地上生物量[83]。在非營養(yǎng)聯(lián)系的種間作用研究中,物種間性狀調(diào)節(jié)對(duì)土壤養(yǎng)分循環(huán),植物多樣性和生產(chǎn)力的影響的研究也屢有報(bào)道。在珊瑚礁中活動(dòng)的黃眼雀鯛(Stegastesfasciolatus)會(huì)在自己的領(lǐng)地內(nèi)攻擊其他植食性魚類(如鸚嘴魚屬Scarusspp.和刺尾魚屬Acanthurusspp.),導(dǎo)致領(lǐng)地內(nèi)水藻的多樣性顯著增加[84]。一種領(lǐng)地性的社會(huì)性昆蟲-弓背蟻(Camponotusherculeanus),會(huì)攻擊領(lǐng)地內(nèi)的不同體型的糞食性甲蟲(Onthophagusyubarinus和O.tabidus),使其數(shù)量顯著降低,進(jìn)而降低了牛糞分解速率和土壤中營養(yǎng)的可利用性,最終降低了植物的地上生物量[63]。

5 展望

物種的間接作用是構(gòu)建生物群落和影響生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵因素。而對(duì)于間接作用的產(chǎn)生機(jī)制和傳遞方式,早期的研究工作多集中在密度調(diào)節(jié)介導(dǎo)的種間關(guān)系。隨研究的不斷拓展,生態(tài)學(xué)家開始以進(jìn)化的角度去思考物種的適應(yīng)性性狀,并且意識(shí)到物種性狀的可塑性和特異性對(duì)于種間關(guān)系的傳遞,生物群落的構(gòu)建以及生態(tài)系統(tǒng)的維持具有重要生態(tài)學(xué)意義。

有關(guān)性狀調(diào)節(jié)的間接關(guān)系雖已積累了相當(dāng)多的理論認(rèn)識(shí)和實(shí)驗(yàn)證據(jù),但還存在著很大的局限性。第一,迄今的研究主要關(guān)注的是物種的行為和生理性狀,關(guān)于物種形態(tài)、生活史等方面的性狀尚缺少足夠的研究；第二,性狀可塑性的反饋相對(duì)物種的密度變化,有較大的時(shí)間差異：物種的行為性狀可以快速響應(yīng),而生理和形態(tài)性狀的響應(yīng)則相對(duì)漫長,甚至要經(jīng)過世代選擇。如何在恰當(dāng)?shù)臅r(shí)間尺度內(nèi)解析物種密度和性狀對(duì)種間關(guān)系的作用有待于深入探討。第三,現(xiàn)有的研究很少關(guān)注性狀調(diào)節(jié)對(duì)種群動(dòng)態(tài)和生態(tài)系統(tǒng)的長期影響,更多關(guān)注性狀調(diào)節(jié)對(duì)個(gè)體適合度的作用(如生存和生長率等)。

盡管性狀調(diào)節(jié)的間接關(guān)系已被廣泛承認(rèn)是由物種表型可塑性引起的功能變異,但關(guān)于這些性狀變化背后的遺傳基礎(chǔ)還所知甚少。了解個(gè)體的性狀的遺傳背景,特別是其表型和基因型的關(guān)系,必將為解釋種間性狀調(diào)節(jié)的機(jī)制提供深層次的依據(jù)。有關(guān)物種性狀調(diào)節(jié)的機(jī)理,需要在更復(fù)雜的群落中進(jìn)行深入探索,以期更好地反映自然群落中物種間真實(shí)的互作過程。但是,研究的群落越復(fù)雜,物種連接的途徑越繁多,檢驗(yàn)性狀調(diào)節(jié)的作用就越困難。目前種間關(guān)系的研究多局限在3個(gè)物種,對(duì)4個(gè)物種及以上的系統(tǒng)還鮮有報(bào)道；因此,如何利用現(xiàn)代生態(tài)學(xué)理論去預(yù)測(cè)種間關(guān)系作用結(jié)果以及關(guān)系網(wǎng)絡(luò)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)顯得尤為重要。研究者應(yīng)多關(guān)注理論中函數(shù)關(guān)系的構(gòu)建,而不僅限于描述一個(gè)實(shí)驗(yàn)現(xiàn)象。如果可以從機(jī)制的角度量化系統(tǒng)內(nèi)的種間關(guān)系,將有益于了解整個(gè)系統(tǒng)的構(gòu)建和運(yùn)行,也可以更好地將理論模型與實(shí)際生態(tài)過程進(jìn)行有機(jī)結(jié)合。

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Characteristics,causes,andconsequencesoftrait-mediatedindirectinteractionsinecosystems

ZHU Yu1,2,WANG Deli1,2,*,ZHONG Zhiwei1,2

1SchoolofEnvironment,InstituteofGrasslandScience,NortheastNormalUniversity,Changchun130117,China2KeyLaboratoryofVegetationEcology,MinistryofEducation,JilinKeyLaboratoryofEcologicalRestorationandEcosystemManagement,Changchun130024,China

Indirect species interactions play a critical role in shaping community structure and the functioning of ecosystems. Previous empirical and theoretical studies commonly assumed that indirect interactions were caused in general by changes in population density of interacting species, which is referred to as ‘density-mediated indirect interactions.’ However, there is growing evidence that changes in traits of the individual intermediate species can also be an important mechanism that regulates indirect interactions among species, and ecologists term these species interactions ‘trait-mediated indirect interactions′ (TMIIs). TMIIs are prevalent in both aquatic and terrestrial systems, and their effects are often as strong as, or stronger than, those of density-mediated indirect effects. Studies on the characteristics, causes, and consequences of TMIIs are essential to understand the complexity and diversity of multispecies interactions in natural ecosystems fully. In this paper, we summarize the concept and classification of TMIIs, and suggest that trait plasticity and species specificity are the two intrinsic mechanisms for the occurrence of TMIIs. We also review the direct evidence for TMIIs in various permutations of interaction webs that can have both trophic and non-trophic links, and then highlight the profound effects of TMIIs on regulation of ecological functions and processes in a wide range of ecological systems. Finally, we propose future developments regarding the effects of TMIIs to provide a reference framework for related research.

trait-mediated indirect interactions；indirect effects；plasticity；adaption；species interactions

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31230012)；國家科技基礎(chǔ)性工作專項(xiàng)(2012FY111900)；教育部創(chuàng)新團(tuán)隊(duì)發(fā)展計(jì)劃(IRT- 16R11);中國博士后面上基金(2016M590246)

2016- 10- 01; < class="emphasis_bold">網(wǎng)絡(luò)出版日期

日期:2017- 08- 14

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wangd@nenu.edu.cn

10.5846/stxb201610011986

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