白帶鋸?fù)惖频靡曈X和嗅覺信息識別兩性

李承哲，王 華，陳曉鳴，石 雷，姚 俊，周成理

(中國林業(yè)科學(xué)研究院資源昆蟲研究所， 國家林業(yè)局資源昆蟲培育與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南 昆明 650224)

白帶鋸?fù)惖频靡曈X和嗅覺信息識別兩性

李承哲，王 華，陳曉鳴*，石 雷，姚 俊，周成理

(中國林業(yè)科學(xué)研究院資源昆蟲研究所， 國家林業(yè)局資源昆蟲培育與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南 昆明 650224)

[目的]探究視覺和嗅覺信息在白帶鋸?fù)惖频R別異性中扮演的作用，從而加深對性二型蝶類兩性交流機(jī)制的認(rèn)識。[方法]在網(wǎng)室內(nèi)分別懸掛白帶鋸?fù)惖鄣痛频恼鎸?shí)翅模型、打印的翅模型和活蝴蝶模型，記錄雌蝶對以上模型的訪問次數(shù)。[結(jié)果]表明：僅有視覺或嗅覺信號存在時，雌蝶對雄蝶模型訪問次數(shù)均大于雌模型。雌蝶對雌雄翅和紙模型訪問平均次數(shù)均有顯著差異，說明雌蝶僅靠視覺信息能夠辨別雌雄。雌蝶對雌雄嗅覺模型訪問平均次數(shù)有顯著差異，說明雌蝶僅靠嗅覺信息能夠辨別雌雄。視覺和嗅覺信息均存在時，雌蝶對正常雄蝶訪問平均次數(shù)多于雄蝶視覺和嗅覺模型，且對3種雄蝶的平均訪問次數(shù)有顯著差異，說明雌蝶識別雄蝶時偏好2種信息的綜合作用。[結(jié)論]白帶鋸?fù)惖频靡曈X或嗅覺信息均能識別雌雄兩性，雌蝶在識別兩性時較偏愛同時有視覺和嗅覺信息的雄蝶。

白帶鋸?fù)惖灰曈X；嗅覺；性二型；兩性識別

在很多交配系統(tǒng)中，物種選擇配偶時必須定位和識別不同質(zhì)量的個體。準(zhǔn)確、高效的識別和評估配偶需要不同物種個體根據(jù)其交配環(huán)境利用合適的交配信號和感官通道。此外，動物可能進(jìn)化出通過多種感官信號來識別配偶以應(yīng)對波動的和多樣化環(huán)境[1-2]。昆蟲識別配偶的關(guān)鍵信號可能通過視覺[3-5]、嗅覺[6-8]、聽覺[9-11]和觸覺信號等途徑來傳達(dá)[12]。視覺信號可能涉及色彩、翅大小、運(yùn)動模式和形狀等[13-14]。嗅覺信號是由雄性或雌性釋放的，以吸引配偶或同種個體，在近距離或遠(yuǎn)距離發(fā)揮作用的揮發(fā)物[15-17]。

蝶類的兩性交流涉及在配偶識別和不同選擇階段使用多個信號，從而構(gòu)成復(fù)雜的場景。蝶類求偶一般是雄蝶追求雌蝶，雄蝶主動而雌蝶被動。求偶中的蝶類發(fā)現(xiàn)同類后，通常會上前追逐(即開始求偶)，雄蝶的該行為通常都是靠視覺而非嗅覺或其他因素引起[18-19]；而在追逐的過程中通過視覺、嗅覺或觸覺等信息辨別同類及異性配偶[20]。蝴蝶在廣泛的可見光譜范圍內(nèi)有良好的色彩辨別能力[21]，很多蝶類的翅除了有多彩的顏色外，還有反射紫外線的能力[20,22]。菜粉蝶(PierisrapaerapaeL.)雌雄蝶在翅顏色上有差異，雄蝶靠視覺區(qū)別雌雄兩性[23]。雄性灰蝶(ZizeeriamahaargiaMénétriès)不能僅依靠視覺來辨別異性，因?yàn)榇菩鄣某嵯卤砻娣瓷淠Ｊ綆缀跸嗨疲鄣ㄟ^嗅覺辨別雌雄蝶[19,24]。在蝶類中，雄蝶在求偶過程中的兩性識別階段對視覺和嗅覺等信號的利用有較多報道[23-24]，但雌蝶利用何種信號來辨別雌雄兩性的相關(guān)研究相對較少。

本研究以白帶鋸?fù)惖麨閷ο筇骄看频N內(nèi)識別時對視覺和嗅覺信號的利用。白帶鋸?fù)惖?CethosiacyanecyaneDrury)(鱗翅目：蛺蝶科)又名泰裙紋蛺蝶、齒緣白帶蛺蝶和紫白蝶等，國內(nèi)分布于云南、廣東、廣西、四川和海南等，國外分布于中南半島和印度尼西亞[25]。成蟲中型，雌雄異型。幼蟲寄主為西番蓮科(Passifloraceae)蒴蓮屬(Adenia)的三開瓢(A.cardiophylla(Mast.) Engl)和滇南蒴蓮(A.penangiana)[26]。目前，有關(guān)白帶鋸?fù)惖难芯恐饕猩飳W(xué)特性[27-28]、種群生命表[29]、其幼蟲和蛹的營養(yǎng)成分[30]、覓食過程中對視覺和嗅覺信號的利用途徑[31]、生物地理學(xué)及系統(tǒng)分類學(xué)[32]等。但未見有關(guān)白帶鋸?fù)惖煤畏N信號識別同類及異性的報道。

本研究通過探究視覺和嗅覺信息在白帶鋸?fù)惖频漠愋宰R別扮演中的作用，以及探討：(1)雌蝶是否可僅靠視覺信息識別雌雄兩性；(2)雌蝶是否可僅靠嗅覺信息識別雌雄兩性；(3)雌蝶是否較偏愛同時有視覺和嗅覺信息的雄蝶。以期為深入了解性二型蝶類兩性交流機(jī)制提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)地點(diǎn)

試驗(yàn)在云南省元江縣中國林科院資源昆蟲所元江試驗(yàn)站(102°00′ E, 23°36′ N)進(jìn)行。海拔400 m，年平均氣溫19～20°C，年平均降水量500～600 mm，屬于干熱氣候。

1.2 試驗(yàn)材料

白帶鋸?fù)惖麃碜栽囼?yàn)站人工養(yǎng)殖的種群。幼蟲飼喂寄主植物三開瓢，在(27±2)℃，光照條件為13L∶11D，濕度為60%的條件下飼養(yǎng)。行為實(shí)驗(yàn)所用成蟲均為羽化第3～4天未交配的成蟲(雌雄成蟲均能夠在羽化第2天交配)。

雌雄蝶視覺模型。翅模型：將羽化當(dāng)天的成蟲處死，放置30 d后用鑷子將翅小心取下，分別將雌雄翅按照背腹面粘在黑色塑料條上(2.0 cm×0.6 cm)，翅處于平展?fàn)顟B(tài)，再粘上黑色假觸角。打印的彩色紙模型：將制作的翅模型用復(fù)印機(jī)掃描后，再用噴墨相片紙打印出來，按照翅輪廓剪裁而成。

雌雄蝶嗅覺模型：實(shí)驗(yàn)開始前12 h將羽化4 d的雌雄蝶翅背面用雙面膠粘牢，翅合攏僅露出腹面顏色，然后用黑色記號筆將雌雄腹面顏色涂成黑色。

1.3 試驗(yàn)方法

1.3.1 視覺模型試驗(yàn) 在4 m×2 m×2 m的網(wǎng)室內(nèi)分別懸掛白帶鋸?fù)惖鄣痛频某崮Ｐ透?個，2模型間距40 cm，模型距網(wǎng)室頂部15 cm。網(wǎng)室內(nèi)放入30只羽化3～4 d的未交配雌蝶，每次觀察20 min，記錄在此期間雌蝶對雌雄模型的接近(雌蝶朝模型飛來，進(jìn)入以模型為圓心，半徑20 cm的區(qū)域，不接觸模型，時間不少于2 s)和觸碰行為(雌蝶觸碰到模型)，觀察時間為雌蝶較活躍和求偶交配較多的15:00—18:00，雌雄模型均重復(fù)4次。

為進(jìn)一步排除氣味等信息的影響，用打印的雌雄蝶彩色紙模型代替翅模型，重復(fù)以上實(shí)驗(yàn)。所用成蟲為30只羽化3～4 d的未交配雌蝶，每次觀察20 min。雌雄模型均重復(fù)4次。訪問次數(shù)為接觸和觸碰模型次數(shù)之和。

1.3.2 嗅覺模型試驗(yàn) 在4 m×2 m×2 m的網(wǎng)室內(nèi)分別懸掛雄蝶和雌蝶嗅覺模型(活蝴蝶，翅處于合攏狀態(tài))各2個，2模型間距40 cm，模型距網(wǎng)室頂部15 cm。網(wǎng)室內(nèi)放入30只羽化3～4 d的未交配雌蝶，每次觀察20 min，記錄在此期間雌蝶對模型的接近和觸碰行為，觀察時間為15:00—18:00。雌雄模型均重復(fù)4次。

1.3.3 視覺+嗅覺模型試驗(yàn) 在4 m×2 m×2 m的網(wǎng)室內(nèi)分別懸掛正常雄蝶和雌蝶(均為羽化4天的活蝴蝶，用線輕輕系在成蟲腹部將其懸掛，此時飛行行為與自由飛行相比無明顯差異)各2個，2只蝴蝶間距40 cm，距網(wǎng)室頂部15 cm。網(wǎng)室內(nèi)放入30只羽化3～4 d的未交配雌蝶，每次觀察20 min，記錄在此期間雌蝶對正常蝴蝶的接近和觸碰行為，觀察時間為15:00—18:00。雌雄蝶均重復(fù)4次。

1.4 數(shù)據(jù)分析

利用Microsoft Excel 2010軟件繪圖，利用SPSS 18.0進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析，差異性檢驗(yàn)采用Wilcoxon秩和檢驗(yàn)，計(jì)算方法參考文獻(xiàn)[33]。

2 結(jié)果與分析

2.1 白帶鋸?fù)惖频R別兩性時對視覺信號的利用

排除白帶鋸?fù)惖菩鄢上x氣味信息后，雌蝶對雄蝶模型(翅和紙模型)訪問次數(shù)均大于雌模型，對雄蝶和雌蝶翅模型訪問次數(shù)均大于相應(yīng)的紙模型(圖1)。雌蝶對雌雄翅模型訪問平均次數(shù)有顯著差異(Z=-2.323，P=0.020)；雌蝶對雌雄紙模型訪問平均次數(shù)有顯著差異(Z=-2.323，P=0.020)，說明白帶鋸?fù)惖频麅H靠視覺信息能夠辨別雌雄。

圖1 白帶鋸?fù)惖频麑Υ菩鄢岷图埬Ｐ驮L問次數(shù)Fig.1 The average frequency of females visiting winged and paper models of Cethosia cyane cyane

2.2 白帶鋸?fù)惖频谧R別兩性時對嗅覺信號的利用

排除白帶鋸?fù)惖曈X信息僅留下雌雄成蟲的氣味信息時，雌蝶對雄蝶氣味模型的訪問平均次數(shù)多于雌蝶(圖2)。雌蝶對雌雄嗅覺模型訪問平均次數(shù)有顯著差異(Z=-2.366，P=0.018)，說明白帶鋸雌蝶僅靠嗅覺信息能夠辨別雌雄。

圖2 白帶鋸?fù)惖频麑Υ菩坌嵊X模型訪問次數(shù)Fig.2 The average frequency of females visiting olfactory models of Cethosia cyane cyane

2.3 白帶鋸?fù)惖频谧R別兩性時對視覺和嗅覺信號利用權(quán)重

白帶鋸?fù)惖鄣囊曈X和嗅覺信息均存在時，雌蝶對正常雄蝶的訪問平均次數(shù)多于雄蝶翅和嗅覺模型，對雄蝶翅和嗅覺模型訪問平均次數(shù)基本無差異(圖3)。雌蝶對正常雄蝶的平均訪問次數(shù)與雄蝶翅模型(Z=-2.323，P=0.020)和嗅覺模型(Z=-2.309，P=0.021)相比均有顯著差異，說明雌蝶識別雄蝶時偏好兩種信息的綜合作用。

圖3 白帶鋸?fù)惖频麑?種雄蝶模型訪問次數(shù)的比較Fig.3 The average frequency of Cethosia cyane cyane females visiting the three kinds of male models

3 討論

蝴蝶羽化后進(jìn)入成蟲期，首要任務(wù)便是完成交配產(chǎn)卵等生殖過程，交配時面臨的主要問題是雌雄蝶如何識別同種異性配偶，以防止錯誤交配。蝴蝶在求偶過程中可通過視覺、嗅覺、觸覺等多種方式識別異性配偶。本研究發(fā)現(xiàn)白帶鋸?fù)惖频赏瑫r利用視覺和嗅覺信息識別雌雄兩性。在昆蟲中，同時利用多種信號識別配偶較常見，如視覺和嗅覺信息在雌性叢林斜眼褐蝶(BicyclusanynanaButler)選擇配偶時扮演同等重要的作用[34]。雄性獵狼蛛(SchizocosacrassipesWalckenaer)的視覺和振動信號都足以導(dǎo)致成功交配，而雌性交配時偏好同時展現(xiàn)兩種信號的雄性[35]。

白帶鋸?fù)惖频靡曈X或嗅覺信息均能辨別兩性，這種雙保障機(jī)制在雌蝶交配中有重要作用。該蝶成蟲壽命較短(一般小于10 d)，因此,準(zhǔn)確識別異性配偶完成交配至關(guān)重要。僅通過視覺信號常常無法準(zhǔn)確判斷配偶，導(dǎo)致雄蝶追逐錯誤的對象，而嗅覺信號可能受到風(fēng)和溫度的影響而變化[14]，同時依靠2種信息準(zhǔn)確識別配偶的概率比僅靠一種信息的大。本研究還發(fā)現(xiàn)，羽化4 d后的雄蝶翅鱗片經(jīng)常脫落和破損，改變了翅視覺信息，此時雌蝶識別雄蝶可能更多地依靠嗅覺信息。因此，當(dāng)一種信號不起作用時，另一種信號還可以替代和補(bǔ)充，以完成交配過程。

白帶鋸?fù)惖频麑π鄣痛频崮Ｐ驮L問次數(shù)均大于相應(yīng)的紙模型(圖1)，可能是打印的翅紙模型與真實(shí)的翅差異造成的。紙模型與真實(shí)翅相比，不僅亮度減少，還缺少紫外反射能力(未發(fā)表數(shù)據(jù))，這些都可能減少紙模型對雌蝶的吸引力。

在動物交流中同時使用多個信號是常見的，研究者提出了幾種假說以解釋在求偶示愛中不同信號的進(jìn)化[1,36]。多通路的信號可能會提供給接收者有關(guān)配偶質(zhì)量的信息(多重信息假說)；或者提供相同的信息，增加物種評估的準(zhǔn)確性和質(zhì)量(備份假說)[37-38]；亦或在物種識別和配偶評估方面均發(fā)揮作用(物種識別)[39]。本研究發(fā)現(xiàn)，雌蝶利用視覺或嗅覺信息均能識別兩性，符合物種識別假說，且視覺和嗅覺所起的作用相同，均是給雌蝶辨別雌雄提供依據(jù)，并增加雌蝶辨別兩性的準(zhǔn)確度，因此，也符合備份假說。

白帶鋸?fù)惖频R別兩性所利用的視覺信號包括翅大小、顏色和紫外反射能力，具體利用哪種信號有待驗(yàn)證。雌蝶識別兩性所利用的嗅覺信號主要是身體揮發(fā)物，雌雄身體揮發(fā)性化合物已測出(未發(fā)表數(shù)據(jù))，從組成和含量上看雌雄差異較小，僅有雪松醇cedrol為雌蝶特有。行為實(shí)驗(yàn)表明，雪松醇在雄蝶識別雌蝶過程中發(fā)揮作用(未發(fā)表數(shù)據(jù))，那么雪松醇是否為雌蝶識別雌蝶的依據(jù)還有待驗(yàn)證，是否還有其他化合物參與雌蝶識別兩性的過程仍有待驗(yàn)證。

4 結(jié)論

白帶鋸?fù)惖频靡曈X或嗅覺信息均能識別雌雄兩性，雌蝶在識別兩性時較偏愛同時有視覺和嗅覺信息的雄蝶。這種雙保障機(jī)制在雌蝶交配中有重要作用，同時依靠2種信息準(zhǔn)確識別配偶的概率比僅靠一種信息的大，有利于雌蝶在多變的環(huán)境中快速識別合適配偶。

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(責(zé)任編輯：張 玲)

The Role of Visual and Olfactory Cues in Sex Recognition in the Sexually Dimorphic ButterflyCethosiacyanecyane

LICheng-zhe,WANGHua,CHENXiao-ming,SHILei,YAOJun,ZHOUCheng-li

(Key laboratory of Cultivating and Utilization of Resources Insects of State Forestry Administration, Research Institute of Resources Insects,Chinese Academy of Forestry, Kunming 650224, Yunnan, China)

[Objective]To investigate the role of visual and olfactory cues in sex recognition in the sexually dimorphic butterflyCethosiacyanecyane, and to further understand the sexual interactions. [Method] The females were placed in an insectary with three kinds of models, i.e. dissected natural wings (♀ and ♂), printed paper wings attached (♀ and ♂), and live adults (♀ and ♂), respectively. The frequency of female visiting the models was recorded. [Result] When only visual or olfactory cues existed, the frequency of female visiting the male models was higher than that of the female models. There were significant differences in the average frequency of females visiting females and males when both winged models and paper models presented, indicating that the females could distinguish the gender of conspecifics using visual cues alone. And there were significant differences in the average frequency of females visiting female and male odor models, indicating that the females could use olfactory cues to distinguish the sexes. When both visual and olfactory cues existed, there were significant differences among the average frequency of females visiting normal males, male winged models and male odor models, suggesting that the females were more likely to prefer the composite, multimodal display. [Conclusion] FemaleC.cyanecyaneuse both visual and olfactory cues to distinguish the gender of conspecifics during courtship. The females are more likely to prefer the composite, multimodal display.

Cethosiacyanecyane; vision; olfaction; sexual dimorphism; conspecific mate recognition

10.13275/j.cnki.lykxyj.2017.04.016

2016-03-02

國家林業(yè)公益性行業(yè)科研專項(xiàng)項(xiàng)目“開放式蝴蝶景觀構(gòu)建關(guān)鍵技術(shù)研究及應(yīng)用”(201504305)

李承哲(1989—)，男，博士研究生.主要研究方向：蝴蝶行為學(xué).E-mail：chengzheli@163.com

* 通訊作者：陳曉鳴，研究員，博士生導(dǎo)師.主要研究方向：資源昆蟲學(xué).E-mail：cafcxm@139.com

S763.42

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1001-1498(2017)04-0648-05