地上-地下生物協(xié)同調(diào)控與養(yǎng)分高效利用*

沈仁芳 孫 波 施衛(wèi)明 趙學(xué)強(qiáng)

中國(guó)科學(xué)院南京土壤研究所南京210008

地上-地下生物協(xié)同調(diào)控與養(yǎng)分高效利用*

沈仁芳 孫 波 施衛(wèi)明 趙學(xué)強(qiáng)

中國(guó)科學(xué)院南京土壤研究所南京210008

提高養(yǎng)分利用率是協(xié)調(diào)糧食安全和環(huán)境安全的核心問(wèn)題。地下生物種類繁多，數(shù)量巨大，功能多樣，包括植物根系、微生物和動(dòng)物等。地下生物直接參與了養(yǎng)分的活化、轉(zhuǎn)化、吸收和運(yùn)輸?shù)冗^(guò)程，是地上植物生產(chǎn)力和養(yǎng)分利用率的重要驅(qū)動(dòng)者。文章概括性地介紹了（1）土壤-根系-微生物對(duì)話的信號(hào)基礎(chǔ)與養(yǎng)分轉(zhuǎn)化，（2）土壤微生物組成多樣性與養(yǎng)分轉(zhuǎn)化，（3）根系與植物高效吸收養(yǎng)分，以及（4）微生物與根系高效攝取土壤養(yǎng)分；在此基礎(chǔ)上，提出將來(lái)應(yīng)該加強(qiáng)研究土壤生物功能和區(qū)域分異規(guī)律、微生物介導(dǎo)的土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化過(guò)程與養(yǎng)分高效利用之間的關(guān)系、養(yǎng)分高效型作物的根系特征、生物制劑的研發(fā)等內(nèi)容。隨著技術(shù)的發(fā)展和相關(guān)機(jī)理的探明，地下生物“黑箱”將逐步被破解，有望研發(fā)出靶標(biāo)明確、切實(shí)可行的地上-地下生物協(xié)同調(diào)控技術(shù)，實(shí)現(xiàn)養(yǎng)分的高效利用。

養(yǎng)分效率，根系，微生物，土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化，協(xié)同調(diào)控

DOI 10.16418/j.issn.1000-3045.2017.06.003

作為世界上最大的發(fā)展中國(guó)家，我國(guó)一公頃耕地平均需要負(fù)擔(dān) 10 人的食物來(lái)源，而發(fā)達(dá)國(guó)家一公頃耕地平均只需負(fù)擔(dān)不到 2 人[1]。改革開(kāi)放 30 余年來(lái)，我國(guó)糧食總產(chǎn)增加了約 73%，但同期化肥用量卻增加了約 467%，糧食增長(zhǎng)很大程度上依賴于大量化肥的投入。我國(guó)以不到世界 1/10 的耕地，施用了世界 1/3 的化肥，單位面積化肥用量是世界平均水平的 3 倍。我國(guó)氮肥平均用量（按糧食作物播種面積計(jì)算）已達(dá) 191 kg hm-2，分別是法國(guó)、德國(guó)和美國(guó)的 151%、159% 和 329%，但耕地糧食單產(chǎn)水平卻比這些國(guó)家低 1 到 3 成。我國(guó)單位養(yǎng)分投入產(chǎn)出糧食（折算為水稻當(dāng)量）僅 14 kg kg-1，而美國(guó)為 40 kg kg-1，德國(guó)為 60 kg kg-1[2]。近 10 年來(lái)，我國(guó)三大主要糧食作物水稻、小麥、玉米的氮肥表觀利用率分別為 39.0%、34.8%、29.1%[3]，表明作物當(dāng)季僅吸收了施入化肥的約 1/3，而剩下的 2/3 殘留在了環(huán)境中?；什粌H要擔(dān)負(fù)保障國(guó)家糧食供應(yīng)的重任，而且要最大限度地降低對(duì)生態(tài)環(huán)境的破壞，因此，提高化肥利用率已成為當(dāng)務(wù)之急。

盡管在提高化肥利用率方面已開(kāi)展了很多研究，但是 30 多年來(lái)我國(guó)化肥利用率仍徘徊在 30% 左右[3,4]，如何提高化肥利用率一直是農(nóng)業(yè)領(lǐng)域和化肥行業(yè)的一個(gè)研究難點(diǎn)和熱點(diǎn)。越來(lái)越多的證據(jù)表明，地下生物是地上生物多樣性和生產(chǎn)力的重要驅(qū)動(dòng)力，地上生物與地下生物之間聯(lián)系緊密[5,6]。地下生物包括根系、微生物和動(dòng)物（表 1），它們數(shù)量巨大，例如：全球根系生物量大約是地上生物量的 3/4，地球原核生物（細(xì)菌、古菌）氮量相當(dāng)于植物氮量的 10 倍[7,8]。地下生物全程參與了土壤養(yǎng)分的轉(zhuǎn)化、遷移、固定和植物吸收等過(guò)程，對(duì)地上植物養(yǎng)分利用效率具有重要影響。反過(guò)來(lái)，地上植物對(duì)地下生物和土壤養(yǎng)分循環(huán)也有很大影響。因此，地上、地下生物緊密偶聯(lián)，并顯著影響植物氮磷利用效率。

表1 地下生物舉例

鑒于地下生物在提高植物養(yǎng)分效率中的重要性，2014 年中科院?jiǎn)?dòng)了 “土壤-微生物系統(tǒng)功能及其調(diào)控”戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專項(xiàng)（B 類），其中一個(gè)重要研究?jī)?nèi)容是地上-地下生物協(xié)同調(diào)控與氮磷高效利用機(jī)理。專項(xiàng)擬通過(guò)研究地上-地下生物協(xié)同作用機(jī)理，來(lái)提高植物氮磷利用率。地上-地下生物的耦合點(diǎn)是根系、土壤和微生物三者間的交互區(qū)域，即根際，充分發(fā)揮根系-土壤-微生物的協(xié)同增效機(jī)制是提高養(yǎng)分利用率的關(guān)鍵。土壤、根系、微生物三者之間存在著豐富的物質(zhì)和信息“交流”，土壤-微生物、根系-微生物和根系-土壤 3 個(gè)界面過(guò)程與養(yǎng)分轉(zhuǎn)化、吸收密切相關(guān)，最終決定著地上植物的養(yǎng)分利用效率。

1 土壤-根系-微生物對(duì)話的信號(hào)基礎(chǔ)與養(yǎng)分轉(zhuǎn)化

地上-地下生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)各要素間存在緊密而復(fù)雜的互動(dòng)關(guān)系，主要通過(guò)物質(zhì)和信息的交換，實(shí)現(xiàn)各要素間的相互作用。系統(tǒng)各組成要素之間的對(duì)話機(jī)制主要依賴于植物和微生物所分泌的信號(hào)物質(zhì)。隨著分析技術(shù)的進(jìn)步，微生物和植物相關(guān)的信號(hào)分子及其功能的挖掘已經(jīng)成為目前研究的熱點(diǎn)[9-12]。

土壤微生物是土壤肥力形成和持續(xù)發(fā)展的核心動(dòng)力。一方面，微生物分解有機(jī)質(zhì)，釋放養(yǎng)分；另一方面，微生物與植物爭(zhēng)奪養(yǎng)分[13]。土壤微生物幾乎參與了土壤中氮素循環(huán)的所有過(guò)程，包括氮礦化、硝化、反硝化、生物固氮等。銨態(tài)氮和硝態(tài)氮是對(duì)植物有效的兩種主要無(wú)機(jī)氮源，不同植物種類甚至同一種植物的不同品種對(duì)銨態(tài)氮和硝態(tài)氮具有不同偏好[14]。通過(guò)調(diào)控土壤硝化微生物的活性，可以影響銨態(tài)氮和硝態(tài)氮比例，進(jìn)而影響植物氮效率。

土壤硝化作用主要受氨氧化細(xì)菌（Ammonia-Oxidizing Bacteria，AOB）和氨氧化古菌（Ammonia-Oxidizing Archaea，AOA）控制，氨氧化古菌主要在酸性土壤中發(fā)揮作用，氨氧化細(xì)菌更多的在中性和石灰性土壤中發(fā)揮作用[15,16]。土壤硝化作用受到多種信號(hào)分子的調(diào)控。反硝化副球菌（Paracoccus denitrificans）中存在群體感應(yīng)系統(tǒng)的已知信號(hào)分子（C6-HSL），厭氧條件下該信號(hào)分子能夠促進(jìn)土壤反硝化作用進(jìn)行[17]。土壤代表性的化能自養(yǎng)氨氧化細(xì)菌-亞硝化螺菌（Nitrosospira multiformis）中也存在群體感應(yīng)系統(tǒng)的信號(hào)分子的合成、識(shí)別與調(diào)控體系[18]。最近發(fā)現(xiàn)參與土壤硝化過(guò)程的維氏硝酸桿菌（Nitrobacter winogradskyi）中存在群體感應(yīng)系統(tǒng)，并且產(chǎn)生一個(gè)結(jié)構(gòu)未被報(bào)道的新信號(hào)分子（C10:1-HSL），該信號(hào)分子能夠促進(jìn)亞硝酸鹽的吸收及轉(zhuǎn)化[19]。

植物也能夠向根際分泌一些信號(hào)物質(zhì)，影響土壤氮素轉(zhuǎn)化過(guò)程。在浮萍根系分泌物中，脂肪酸酰胺類化合物能夠促進(jìn)反硝化熒光假單胞菌（Pseudomonas fluorescens）的脫氮效率[20]。在這些脂肪酸酰胺類化合物中，主要是芥酸酰胺在發(fā)揮作用：芥酸酰胺通過(guò)影響細(xì)菌的兩個(gè)反硝化關(guān)鍵酶（硝酸還原酶和亞硝酸還原酶），促進(jìn)微生物反硝化過(guò)程脫氮[21]。與浮萍相似，水稻根系分泌物也具有很強(qiáng)的生物硝化抑制效應(yīng)，這些根系分泌物中已鑒定了一種新型的生物硝化抑制劑1,9-癸二醇，其主要通過(guò)抑制氨單加氧酶（Ammonia monooxygenase）來(lái)抑制硝化作用，1,9-癸二醇分泌量與根際硝化抑制能力、銨態(tài)氮吸收效率、銨態(tài)氮偏好存在顯著正相關(guān)[22]。稻田研究表明，使用硝化抑制劑能夠顯著提高水稻氮肥利用率，在保持相同產(chǎn)量的情況下，硝化抑制劑可使氮肥施用量從 240 kg N hm-2降低到180 kg N hm-2，同時(shí)降低了溫室氣體氧化亞氮的排放[23]。獨(dú)角金內(nèi)酯是一種新型激素，可作為一種信號(hào)分子與叢枝菌根真菌進(jìn)行交流[10]，叢枝菌根真菌對(duì)植物磷吸收具有重要影響，暗示著獨(dú)角金內(nèi)酯在增強(qiáng)植物磷效率方面可能發(fā)揮重要作用。因此，通過(guò)調(diào)控地下生物過(guò)程，可以提高植物養(yǎng)分利用率，減少化肥施用量，同時(shí)能夠降低化肥的環(huán)境效應(yīng)。

2 土壤微生物組成多樣性與養(yǎng)分轉(zhuǎn)化

土壤微生物組成受氣候、植被、土壤、耕作等多種因素的綜合影響[24]。土壤微生物是陸地生態(tài)系統(tǒng)重要組成部分，數(shù)量巨大，種類繁多，在地球物理和化學(xué)循環(huán)中發(fā)揮著重要作用。通過(guò)研究土壤氮磷轉(zhuǎn)化微生物組成的演變規(guī)律，提出提高功能微生物多樣性的措施，可以促進(jìn)農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)，增加土壤養(yǎng)分生物有效性，降低養(yǎng)分的損失，提高化肥利用率。

在區(qū)域尺度上，基于我國(guó)東部溫度梯度帶的土壤置換長(zhǎng)期試驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)氣候條件變化顯著影響了土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和功能的演替。氣候變暖（土壤南移）和氣候變冷（土壤北移）均能顯著改變潮土中微生物群落的結(jié)構(gòu)，土壤南移對(duì)微生物群落演替速率的促進(jìn)作用高于土壤北移，說(shuō)明溫度增加促進(jìn)了微生物的演替和競(jìng)爭(zhēng)[25]。潮土中不同微生物對(duì)氣候變化敏感性分異，其中放線菌門與厚壁菌門最敏感，變形菌門抗性最強(qiáng)。同時(shí)，氣候變暖（土壤南移）顯著增加了碳循環(huán)功能基因（如碳固定、碳降解、甲烷循環(huán)等）和氮循環(huán)（硝化）功能基因的豐度，且與土壤二氧化碳呼吸通量和硝化能力顯著正相關(guān)[26]。氣候變冷（土壤北移）也顯著改變了土壤微生物生物量和群落結(jié)構(gòu)，其中氨氧化功能基因的平均豐度與土壤硝化潛勢(shì)呈顯著正相關(guān)[27]。在黑土、潮土和紅壤中，與休閑（裸地）處理相比，種植玉米增加了核心氮轉(zhuǎn)化基因的豐度和基因網(wǎng)絡(luò)的交互作用，網(wǎng)絡(luò)中的關(guān)鍵基因由休閑處理的固氮基因轉(zhuǎn)變?yōu)榉N植玉米處理的固氮、反硝化和硝化基因[28,29]。這些結(jié)果豐富了跨氣候帶土壤微生物功能多樣性對(duì)氣候變化響應(yīng)的知識(shí)，也為提出適應(yīng)氣候-土壤類型的養(yǎng)分轉(zhuǎn)化微生物功能調(diào)控措施提供了理論依據(jù)。

在微域尺度上，土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化微生物組成受到土壤團(tuán)聚體和食物網(wǎng)（包括食微動(dòng)物、捕食性動(dòng)物和微生物）影響[24]?；谥衼啛釒яけ〖t粘土紅壤的長(zhǎng)期施肥試驗(yàn)（2002—2015 年），針對(duì)我國(guó)南方丘陵區(qū)典型的瘠薄紅粘土紅壤，發(fā)現(xiàn)在不同的土壤團(tuán)聚體中，施用豬糞均促進(jìn)了氨氧化微生物 AOB 和 AOA 豐度的增加，但 AOA/AOB比值呈下降趨勢(shì)；盡管AOA豐度較氨氧化細(xì)菌更高，但 AOB 是硝化作用的主要參與者，食細(xì)菌線蟲(chóng)專一性捕食 AOB 刺激了土壤硝化強(qiáng)度，促進(jìn)了氮素循環(huán)[30]。同時(shí)，紅壤團(tuán)聚體中線蟲(chóng)和氨氧化微生物形成食物網(wǎng)，相比于小團(tuán)聚體和微團(tuán)聚體，大團(tuán)聚體中的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)最為復(fù)雜、相互作用的強(qiáng)度最大，其中起關(guān)鍵作用的氮轉(zhuǎn)化微生物為氨氧化細(xì)菌 cluster 3a 和 cluster 10[31]。這些結(jié)果在紅壤團(tuán)聚體尺度上闡明了土壤線蟲(chóng)與微生物的協(xié)同分布特征對(duì)硝化強(qiáng)度的影響，揭示了線蟲(chóng)-氨氧化微生物網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)對(duì)土壤硝化作用的驅(qū)動(dòng)機(jī)制，為建立紅壤有機(jī)培肥和調(diào)控氮素供應(yīng)功能的生物學(xué)措施提供了科學(xué)依據(jù)。

與土壤氮素轉(zhuǎn)化特征不同，磷的主要問(wèn)題是易被土壤固定和吸附。菌根真菌被廣泛證明能夠提高土壤磷的生物有效性和植物對(duì)磷的吸收[32]，但是不同耕作措施如何影響菌根真菌的群落結(jié)構(gòu)多樣性卻很少被關(guān)注。中科院封丘農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家野外科學(xué)觀測(cè)站研究了小麥-玉米輪作對(duì)叢枝菌根真菌群落多樣性的影響。結(jié)果表明，在潮土實(shí)施免耕耕作可維持較高叢枝菌根真菌多樣性、侵染率和玉米磷利用效率，暗示著免耕在提高作物磷利用效率方面的應(yīng)用潛力[33]。影響土壤磷有效性的另外一類重要微生物是解磷菌，解磷菌約占實(shí)驗(yàn)室可培養(yǎng)細(xì)菌的 40% 左右，其中一部分為根際促生菌。不少研究結(jié)果表明解磷菌能夠提高土壤磷的生物有效性和植物吸磷量[13]。土壤解磷菌表現(xiàn)出明顯的根際效應(yīng)，主要受植被和管理措施的影響[24]。雖然解磷菌的研究已有很長(zhǎng)時(shí)間，但是目前仍缺乏將解磷菌應(yīng)用于農(nóng)田的切實(shí)可行途徑。

3 根系與植物高效吸收養(yǎng)分

雖然葉片也可以吸收少量礦質(zhì)養(yǎng)分，但是根系是植物獲得礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)的主要器官。在植物必需的 17 種營(yíng)養(yǎng)元素中，碳、氫、氧可通過(guò)光合作用在地上部獲得，其他的 14 種必需營(yíng)養(yǎng)元素均主要依靠根系從土壤中獲取，這 14 種元素被稱為礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素。根系是地下生物的重要組成部分，根系重量遠(yuǎn)高于土壤中微生物和動(dòng)物的重量?！案钊~茂”一詞表明了地下根系對(duì)植物地上部的重要作用，優(yōu)良的根系對(duì)于植物高效吸收養(yǎng)分至關(guān)重要，優(yōu)良根系不僅指根系要大，而且要有良好的根構(gòu)型和根系生理狀態(tài)如高效的養(yǎng)分轉(zhuǎn)運(yùn)體。

在水稻中過(guò)量表達(dá)編碼一種蛋白激酶的基因 PSTOL1顯著增強(qiáng)了水稻對(duì)低磷的耐性，其機(jī)制主要是促進(jìn)了水稻早期根系的生長(zhǎng)[34]。銨態(tài)氮和乙烯都能通過(guò)調(diào)控細(xì)胞壁果膠和一個(gè)磷轉(zhuǎn)運(yùn)體 OsPT2 來(lái)提高水稻對(duì)磷的再利用[35,36]，水稻根系中多個(gè)銨態(tài)氮和硝態(tài)氮運(yùn)輸基因與水稻氮效率有關(guān)[37]。水稻 OsAMT1;1 是一個(gè)相對(duì)低親和的 NH4+吸收系統(tǒng)，其吸收機(jī)制不依賴于質(zhì)子，為 NH4+單向運(yùn)輸，且銨的吸收能力受體內(nèi) NH4+積累的反饋抑制調(diào)控[38]。植物氮效率不僅依賴于氮，碳不足也會(huì)影響氮效率，以碳促氮有可能被用來(lái)提高植物氮效率。轉(zhuǎn)錄組學(xué)的研究結(jié)果表明，水稻可通過(guò)調(diào)節(jié)碳氮代謝水平以應(yīng)對(duì)根外銨態(tài)氮養(yǎng)分水平的變異，暗示著提高水稻氮利用效率需要考慮碳氮平衡[39]。目前，很多根系跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)養(yǎng)分的基因已被鑒定[40]，這些基因?qū)τ谔岣唣B(yǎng)分效率和保障糧食安全將具有重要作用。

4 微生物與根系高效攝取土壤養(yǎng)分

根系一方面可以直接從土壤獲取養(yǎng)分，也可以借助于土壤微生物如菌根真菌和根瘤固氮菌的幫助來(lái)獲得養(yǎng)分。植物根系在土壤中會(huì)與一些微生物形成共生關(guān)系，影響植物攝取土壤養(yǎng)分的能力，這些微生物主要有根瘤固氮菌、菌根真菌和根際促生菌[13]。共生微生物幫助植物獲得更多養(yǎng)分，植物根系分泌物為微生物提供碳源，形成互惠互利的關(guān)系。

生物固氮是地球上最大規(guī)模的天然氮肥工廠，但是大多數(shù)農(nóng)田作物（如水稻、小麥和玉米）生物固氮量極低，仍需施用大量氮肥才能高產(chǎn)[13,41]。根瘤固氮機(jī)理一直是一個(gè)研究熱點(diǎn)和難點(diǎn)。大豆是一種典型的根瘤固氮作物，但是氮磷調(diào)控大豆根瘤形成的機(jī)制一直不清楚。最近研究發(fā)現(xiàn)，基因 GmEXPB2 不僅能夠提高大豆磷效率[42]，還具有調(diào)控大豆結(jié)瘤性狀的新功能[43]。因此，GmEXPB2 是能同時(shí)調(diào)控大豆氮磷效率的關(guān)鍵基因，通過(guò)增強(qiáng)該基因在大豆中的表達(dá)，有望協(xié)同提高大豆氮磷效率。

菌根是一種最為古老的植物和微生物共生現(xiàn)象，可以追溯到 4 億年前，菌根真菌最主要的植物營(yíng)養(yǎng)功能是提高植物對(duì)土壤磷的攝取能力，雖然現(xiàn)在也有不少報(bào)道表明菌根促進(jìn)了植物吸氮[13]。鋁毒和低磷脅迫經(jīng)常共存于酸性土壤，協(xié)同提高酸性土壤植物耐鋁和耐低磷能力是發(fā)揮酸性土壤作物生產(chǎn)力的一項(xiàng)主要策略[44,45]。研究發(fā)現(xiàn)菌根具有協(xié)同提高作物根系抗鋁毒和耐低磷的能力，菌根對(duì)根系鋁毒的緩解能力與菌根誘導(dǎo)的磷轉(zhuǎn)運(yùn)子 GmPT9 的表達(dá)相關(guān)[46]，這為通過(guò)調(diào)控菌根、協(xié)同提高酸性土壤植物耐鋁和耐低磷能力提供了理論依據(jù)。

叢枝菌根真菌一般在低磷土壤上發(fā)揮作用。最近的研究表明，叢枝菌根真菌在高磷土壤上也能夠發(fā)揮作用[47]。不接種菌根真菌，萵筍達(dá)到最大生長(zhǎng)量的土壤有效磷含量為 67.9 mg Olsen-P kg-1，而接種菌根真菌后僅為 59.3 mg Olsen-P kg-1，降低了14.5%，表明接種菌根真菌能夠降低蘆筍獲得最大生長(zhǎng)量對(duì)磷素的需求[47]。菌根真菌不僅能夠降低高磷土壤施磷量，還能改善土壤結(jié)構(gòu)。接種叢枝菌根真菌，種植番茄和玉米的土壤團(tuán)聚體的標(biāo)準(zhǔn)化平均當(dāng)量直徑分別提高了 46.2% 和 17.7%，土壤團(tuán)聚體中大于 1 mm 的粒徑比例顯著增加，顯著改善了砂姜黑土的土壤結(jié)構(gòu)[48]。目前我國(guó)菜地磷累積非常嚴(yán)重，有些菜地土壤有效磷含量達(dá)到了上百 mg Olsen-P kg-1，存在巨大的環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)和資源浪費(fèi)[49,50]。另外，菜地土壤鹽漬化問(wèn)題突出，土壤板結(jié)。因此，如能夠?qū)⒕鶓?yīng)用在菜地高磷土壤，不僅可以降低施磷量，還能改善土壤結(jié)構(gòu)，緩解土壤板結(jié)問(wèn)題，是一項(xiàng)具有應(yīng)用潛力的技術(shù)途徑。

5 研究展望

我國(guó)過(guò)去 30 多年來(lái)的農(nóng)業(yè)發(fā)展以高產(chǎn)為主要目的，將來(lái)農(nóng)業(yè)發(fā)展必須以“高產(chǎn)、高效、優(yōu)質(zhì)”并重為目的，任何僅僅以高產(chǎn)為目的的生產(chǎn)措施必將是不可持續(xù)的。地下生物是個(gè)“黑箱”，由于觀念和技術(shù)手段的限制，過(guò)去幾十年并沒(méi)有完全認(rèn)識(shí)到地下生物在作物養(yǎng)分高效利用方面的重要地位。目前科學(xué)界已經(jīng)將重心轉(zhuǎn)向地下生物的調(diào)控，通過(guò)遺傳育種方式篩選具有優(yōu)良根系的作物品種、添加外源生物物質(zhì)促進(jìn)根系活力、施用生物肥料改變土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化過(guò)程、增強(qiáng)微生物-根系共生體系的構(gòu)建等措施，來(lái)提高養(yǎng)分利用率，降低傳統(tǒng)物理和化學(xué)調(diào)控的使用成本和環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)，達(dá)到“增產(chǎn)、增效、優(yōu)質(zhì)和環(huán)?！钡哪繕?biāo)。20 世紀(jì) 90 年代以前，植物促生菌相關(guān)的專利和文獻(xiàn)僅有 31 個(gè)研究報(bào)道；20 世紀(jì) 90 年代達(dá)到582 個(gè)；2000 年至今猛增至 22 055個(gè)，增幅超過(guò) 700 倍。表明調(diào)控土壤微生物為主的管理措施是未來(lái)高產(chǎn)高效農(nóng)業(yè)的發(fā)展趨勢(shì)。調(diào)控土壤微生物的研究已經(jīng)證明具有廣泛的增產(chǎn)潛力。與傳統(tǒng)氮磷鉀施肥相比，通過(guò)調(diào)控土壤微生物的增產(chǎn)報(bào)道占 98%，增產(chǎn)幅度超過(guò) 5%的報(bào)道占 87.4%，超過(guò) 10% 的報(bào)道占 56.6%。文獻(xiàn)綜合分析表明，各類微生物肥料的平均增產(chǎn)量在 12.0%—22.3%之間。雖然地下生物調(diào)控在機(jī)理研究和應(yīng)用效果上已展現(xiàn)出了良好的發(fā)展前景，但是目前還存在諸多問(wèn)題，包括效果不穩(wěn)定、機(jī)理不清楚、成本較高等。因此，建議對(duì)以下 4 個(gè)方面加強(qiáng)研究。

（1）控制養(yǎng)分循環(huán)的土壤生物功能和區(qū)域分異規(guī)律。土壤生物群落在微米尺度下生理代謝作用推動(dòng)了宏觀尺度下土壤養(yǎng)分和能量的循環(huán)。我國(guó)氣候、土壤、作物存在巨大的時(shí)空差異，導(dǎo)致土壤微生物結(jié)構(gòu)及其相互之間的關(guān)系復(fù)雜多樣，目前對(duì)土壤微生物在系統(tǒng)和區(qū)域尺度上控制養(yǎng)分和能量循環(huán)的功能認(rèn)識(shí)不清。過(guò)去 200 年的土壤科學(xué)發(fā)展史中，土壤微生物研究一直受限于技術(shù)手段的發(fā)展和科學(xué)理論的突破。2005 年以來(lái)，高通量測(cè)序技術(shù)跨躍發(fā)展，可以將認(rèn)識(shí)微生物資源和功能的程度從目前的 1% 增加到 30% 左右，這為揭示控制養(yǎng)分循環(huán)的土壤生物功能和區(qū)域分異規(guī)律提供了契機(jī)。

（2）微生物介導(dǎo)的土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化過(guò)程與養(yǎng)分高效利用之間的關(guān)系。土壤氮磷養(yǎng)分循環(huán)的全過(guò)程均有微生物參與，不同的微生物參與了不同步驟，最終形成了不同的養(yǎng)分形態(tài)，不同的養(yǎng)分形態(tài)具有不同生物有效性和損失性。另外，微生物和植物分泌的一些信號(hào)分子也會(huì)影響微生物介導(dǎo)的土壤氮磷轉(zhuǎn)化。雖然對(duì)微生物介導(dǎo)的土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化過(guò)程認(rèn)識(shí)已比較完善，但是目前對(duì)于微生物介導(dǎo)的土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化過(guò)程與養(yǎng)分高效利用之間的確切關(guān)系并不明了，如何利用這種關(guān)系來(lái)調(diào)控作物氮磷效率仍缺乏切實(shí)可行的措施。某種提高土壤養(yǎng)分有效性的措施也有可能帶來(lái)過(guò)多的養(yǎng)分損失，將土壤有效養(yǎng)分含量控制在適宜水平是調(diào)控微生物介導(dǎo)的土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化的關(guān)鍵。由于不同植物種類或品種銨硝偏好和土壤硝化作用能力的差異，硝化抑制劑適宜應(yīng)用的作物種類、品種和土壤類型仍需深入探討。

（3）養(yǎng)分高效型作物的根系特征解析。根系是將地下養(yǎng)分向地上傳送的“橋梁”，同時(shí)也是植物獲得更多養(yǎng)分的“抓手”。具有拙劣根系的作物，其養(yǎng)分效率必定低下；但是反過(guò)來(lái)，養(yǎng)分高效型作物的根系應(yīng)該具有哪些具體關(guān)鍵特征呢？這個(gè)問(wèn)題并不容易回答。例如，一般認(rèn)為大的根系對(duì)于植物獲得養(yǎng)分有益，但是這不僅會(huì)消耗更多的碳水化合物，而且有時(shí)候一個(gè)粗根吸收養(yǎng)分的效果并不如一個(gè)細(xì)根。影響根系發(fā)育的生理過(guò)程和基因多種多樣，但是這些過(guò)程和基因并不一定與養(yǎng)分效率都有關(guān)系，需要進(jìn)一步深入研究哪個(gè)關(guān)鍵生理過(guò)程和哪些基因聯(lián)合控制著根系發(fā)育和養(yǎng)分高效吸收。另外，根系與微生物密切相關(guān)，根系會(huì)分泌一些物質(zhì)影響土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化，同時(shí)根系會(huì)與微生物形成共生結(jié)構(gòu)如菌根和根瘤，菌根和根瘤直接影響?zhàn)B分吸收。將來(lái)需要研究作物向土壤分泌信號(hào)物質(zhì)和形成根微共生體的機(jī)理。為什么有些作物或品種具有這種能力而其他作物不具有這些能力？傳統(tǒng)的思路是向土壤接種一些微生物來(lái)影響植物分泌信號(hào)物質(zhì)和形成根微共生體的能力，將來(lái)可以嘗試直接選育和種植一些具有這種能力的作物。如本文前面所述，有些水稻品種根系能夠分泌抑制土壤硝化作用的物質(zhì)，這些品種同時(shí)具有較高的銨態(tài)氮吸收效率。根系除了要具有良好的構(gòu)型和根微特征，而且要具有較強(qiáng)的養(yǎng)分吸收能力和根—莖養(yǎng)分轉(zhuǎn)運(yùn)能力。目前已有不少與養(yǎng)分吸收、運(yùn)輸相關(guān)的基因被鑒定，如銨態(tài)氮、硝態(tài)氮和磷酸根等運(yùn)輸體，將來(lái)需要進(jìn)一步深入解析它們與養(yǎng)分高效利用之間的關(guān)系。

（4）生物制劑的研制和應(yīng)用。由于我國(guó)《肥料法》的缺乏[51]，目前微生物肥料沒(méi)有一個(gè)嚴(yán)格可操作的定義和執(zhí)行標(biāo)準(zhǔn)，市場(chǎng)上微生物肥料（確切講，是添加微生物制劑的肥料）種類繁多，質(zhì)量參差不齊，價(jià)格昂貴，加上效果不穩(wěn)定，人們會(huì)產(chǎn)生對(duì)微生物作用的懷疑，甚至認(rèn)為不能稱為生物肥料。今后的研究一方面需要加強(qiáng)對(duì)生物肥料的定義和市場(chǎng)化規(guī)范。同時(shí)，隨著上述相關(guān)機(jī)理的進(jìn)一步闡明，逐步生產(chǎn)出一些高效、高純、制作技術(shù)簡(jiǎn)單、易推廣的生物試劑，單獨(dú)施用于土壤或者與常規(guī)肥料混合施用，增強(qiáng)人們對(duì)于土壤微生物重要性的認(rèn)識(shí)。

6 結(jié)語(yǔ)

地下生物是影響地上植物高效吸收養(yǎng)分的決定性因素，目前調(diào)控生物已經(jīng)顯示出了良好的增產(chǎn)增效潛力。21 世紀(jì)是生物的世紀(jì)，生物技術(shù)日新月異。隨著一些技術(shù)瓶頸問(wèn)題的解決，人們將逐步破解地下“黑箱”中生物學(xué)問(wèn)題，研發(fā)靶標(biāo)明確、區(qū)域適宜性強(qiáng)的地下微生物調(diào)控措施，實(shí)現(xiàn)地上-地下生物的協(xié)同調(diào)控和養(yǎng)分高效利用，為協(xié)調(diào)糧食安全和環(huán)境安全作出突出貢獻(xiàn)。

1 趙其國(guó), 沈仁芳, 滕應(yīng). 中國(guó)土壤安全“一帶一路”發(fā)展戰(zhàn)略的思考. 生態(tài)環(huán)境學(xué)報(bào), 2016, 25(3): 365-371.

2 楊林章, 孫波. 中國(guó)農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)和平衡及其管理.北京: 科學(xué)出版社, 2008.

3 于飛, 施衛(wèi)明. 近10年中國(guó)大陸主要糧食作物氮肥利用率分析. 土壤學(xué)報(bào), 2015, 52(6): 1311-1324.

4 張福鎖, 王激清, 張衛(wèi)峰, 等. 中國(guó)主要糧食作物肥料利用率現(xiàn)狀與提高途徑. 土壤學(xué)報(bào), 2008, 45(5): 915-924.

5 Wardle D A, Bardgett R D, Klironomos J N, et al. Ecological linkages between aboveground and belowground biota. Science, 2004, 304(5677): 1629-1633.

6 Heijden M G A, Bardgett R D, Straalen N M. The unseen majority: soil microbes as drivers of plant diversity and productivity in terrestrial ecosystems. Ecology Letters, 2008, 11(3): 296-310.

7 Whitman W B, Coleman D C, Wiebe W J. Profkaryotes: theunseen majority. PNAS, 1998, 95: 6578-6583.

8 Heijden M G A, Klironomos J N, Ursic M, et al. Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature, 1998, 396: 69-72.

9 Mathesius U, Mulders S, Gao M, et al. Extensive and specific responses of a eukaryote to bacterial quorum-sensing signals. PNAS, 2003, 100(3): 1444-1449.

10 Umehara M, Hanada A, Yoshida S, et al. Inhibition of shoot branching by new terpenoid plant hormones. Nature, 2008, 455(7210): 195-200.

11 Belimov A A, Dodd I C, Hontzeas N, et al. Rhizosphere bacteria containing 1-aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase increase yield of plants grown in drying soil via both local and systemic hormone signaling. New Phytologist, 2009, 181(2): 413-423.

12 Ruyter S C, Babili S, Krol S, et al. The biology of strigolactones. Trends in Plant Science, 2013, 18(2): 72-83.

13 沈仁芳, 趙學(xué)強(qiáng). 土壤微生物在植物獲得養(yǎng)分中的作用. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2015, 35(20): 6584-6591.

14 Zhao X Q, Guo S W, Shinmachi F, et al. Aluminum tolerance in rice is antagonistic with nitrate preference and synergistic with ammonium preference. Annals of Botany, 2013, 111(1): 69-77.

15 Zhang L M, Hu H W, Shen J P, et al. Ammonia-oxidizing archaea have more important role than ammonia-oxidizing bacteria in ammonia oxidation of strongly acidic soils. The ISME Journal, 2012, 6(5): 1032-1045.

16 Che J, Zhao X Q, Zhou X, et al. High pH-enhanced soil nitrification was associated with ammonia-oxidizing bacteria rather than archaea in acidic soils. Applied Soil Ecology, 2015, 85: 21-29.

17 Cheng Y, Zhang Y, Shen Q, et al. Effects of exogenous shortchain N-acyl homoserine lactone on denitrifying process of Paracoccus denitrificans. Journal of Environmental Sciences, 2017, 54: 33-39.

18 Gao J, Ma A, Zhuang X, et al. 2014. An N-acyl homoserine lactone synthase in the ammonia-oxidizing bacterium Nitrosospira multiformis. Applied and Environmental Microbiology, 80(3): 951-958.

19 Shen Q, Gao J, Liu J, et al. A new acyl-homoserine lactone molecule generated by Nitrobacter winogradskyi. Scientific Reports, 2016, 6: 22903.

20 Lu Y, Zhou Y, Nakai S, et al. Stimulation of nitrogen removal in the rhizosphere of aquatic duckweed by root exudate components. Planta, 2014, 239(3): 591-603.

21 Sun L, Lu Y, Kronzucker H J, et al. Quantification and enzyme targets of fatty acid amides from duckweed root exudates involved in the stimulation of denitrification. Journal of Plant Physiology, 2016, 198: 81-88.

22 Sun L, Lu Y, Yu F, et al. Biological nitrification inhibition by rice root exudates and its relationship with nitrogen use efficiency. New Phytologist, 2016, 212(3): 646-656.

23 Sun H, Zhang H, Powlsond D, et al. Rice production, nitrous oxide emission and ammonia volatilization as impacted by the nitrification inhibitor 2-chloro-6-(trichloromethyl)-pyridine. Field Crops Research, 2015, 173: 1-7.

24 孫波, 廖紅, 蘇彥華, 等. 土壤–根系–微生物系統(tǒng)中影響氮磷利用的一些關(guān)鍵協(xié)同機(jī)制的研究進(jìn)展. 土壤, 2015, 47(2): 210-219.

25 Liang Y, Jiang Y, Wang F, et al. Long-term soil transplant simulating climate change with latitude significantly alters microbial temporal turnover. The ISME Journal, 2015, 9: 2561-2572.

26 Zhao M, Xue K, Wang F, et al. Microbial mediation of biogeochemical cycles revealed by simulation of global changes with soil transplant and cropping. The ISME Journal, 2014, 8(10): 2045-2055.

27 Liu S, Wang F, Xue K, et al. The interactive effects of soil transplant into colder regions and cropping on soil microbiologyand biogeochemistry. Environmental Microbiology, 2015, 17(3): 566-576.

28 汪峰, 孫波. 我國(guó)東部土壤氮轉(zhuǎn)化微生物的功能分子生態(tài)網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)及其對(duì)作物的響應(yīng). 科學(xué)通報(bào), 2014, 59(4/5): 387-396.

29 Wang F, Liang Y, Jiang Y, et al. Planting increases the abundance and structure complexity of soil core functional genes relevant to carbon and nitrogen cycling. Scientific Reports, 2015, 5: 14345. 30 Jiang Y, Jin C, Sun B. Soil aggregate stratification of nematodes and ammonia oxidizers affects nitrification in an acid soil. Environmental Microbiology, 2014, 16(10): 3083-3094.

31 Jiang Y, Sun B, Li H, et al. Aggregate-related changes in network patterns of nematodes and ammonia oxidizers in an acidic soil. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 88: 101-109.

32 李曉林, 姚青. VA菌根與植物的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng). 自然科學(xué)進(jìn)展, 2000, 10(6): 524-531.

33 Hu J, Yang A, Zhu A, et al. Arbuscular mycorrhizal fungal diversity, root colonization, and soil alkaline phosphatase activity in response to maize-wheat rotation and no-tillage in North China. Journal of Microbiology, 2015, 53(7): 454-461.

34 Gamuyao R, Chin J H, Pariasca-Tanaka J, et al. The protein kinase Pstol1 from traditional rice confers tolerance of phosphorus deficiency. Nature, 2012, 488(7412): 535-539.

35 Zhu C Q, Zhu X F, Hu A Y, et al. Differential Effects of nitrogen forms on cell wall phosphorus remobilization are mediated by nitric oxide, pectin content, and phosphate transporter expression. Plant Physiology, 2016, 171(2): 1407-1417.

36 Zhu X F, Zhu C Q, Zhao X S, et al. Ethylene is involved in root phosphorus remobilization in rice (Oryza sativa) by regulating cell-wall pectin and enhancing phosphate translocation to shoots. Annals of Botany, 2016, 118(4): 645-653.

37 Shi W M, Xu W F, Li S M, et al. Responses of two rice cultivars differing in seedling-stage nitrogen use efficiency to growth under low-nitrogen conditions. Plant and Soil, 2010, 326(1-2): 291-302.

38 Yang S, Hao D, Cong Y, et al. The rice OsAMT1;1 is a protonindependent feedback regulated ammonium transporter. Plant Cell Reports, 2015, 34(2): 321-330.

39 Yang S, Hao D, Song Z, et al. RNA-Seq analysis of differentially expressed genes in rice under varied nitrogen supplies. Gene, 2015, 555(2): 305-317.

40 Schroeder J I, Delhaize E, Frommer W B, et al. Using membrane transporters to improve crops for sustainable food production. Nature, 2013, 497(7447): 60-66.

41 沈世華, 荊玉祥. 中國(guó)生物固氮研究現(xiàn)狀和展望. 科學(xué)通報(bào), 2003, 48(6): 535-540.

42 Zhou J, Xie J, Liao H, et al. Overexpression of β-expansin gene GmEXPB2 improves phosphorus efficiency in soybean. Physiologia Plantarum, 2014, 150(2): 194-204.

43 Li X, Zhao J, Tan Z, et al. GmEXPB2, a cell wall β-expansin, affects soybean nodulation through modifying root architecture and promoting nodule formation and development. Plant Physiology, 2015, 169: 2640-2653.

44 Zhao X Q, Chen R F, Shen R F. Coadaptation of plants to multiple stresses in acidic soils. Soil Science, 2015, 179(10/11): 503-513.

45 趙學(xué)強(qiáng), 沈仁芳. 提高鋁毒脅迫下植物氮磷利用的策略分析.植物生理學(xué)報(bào), 2015, 51 (10): 1583-1589.

46 Zhang S, Zhou J, Wang G, et al. Role of mycorrhizal symbiosis in aluminum and phosphorus interactions in relation to aluminum tolerance in soybean. Applied Microbiology and Biotechnology, 2015, 99: 10225-10235.

47 Xu P, Liang L Z, Dong X Y, et al. Response of soil phosphorus required for maximum growth of Asparagus officinalis L. to inoculation of arbuscular mycorrhizal fungi. Pedosphere, 2014, 24(6): 776-782.

48 Xu P, Liang L Z, Dong X Y, et al. Effect of arbuscular mycorrhizal fungi on aggregate stability of a clay soil inoculating with two different host plants. Acta Agriculturae Scandinavica,Section B – Soil and Plant Science, 2015, 65(1): 23-29.

49 趙學(xué)強(qiáng), 沈仁芳. 我國(guó)菜地土壤氮磷鉀養(yǎng)分狀況與均衡調(diào)控,江蘇耕地質(zhì)量建設(shè)論文集. 南京: 河海大學(xué)出版社, 2008: 97-101.

50 Liang L Z, Zhao X Q, Yi X Y, et al. Excessive application of nitrogen and phosphorus fertilizers induces soil acidification and phosphorus enrichment during vegetable production in Yangtze River Delta, China. Soil Use and Management, 2013, 29: 161-168.

51 沈仁芳, 梁林洲, 趙學(xué)強(qiáng). 日本、韓國(guó)、臺(tái)灣地區(qū)肥料相關(guān)的立法及其對(duì)我國(guó)肥料管理的啟示. 土壤, 2012, 44(4): 529-534.

沈仁芳 中科院南京土壤所所長(zhǎng)，研究員，長(zhǎng)期從事酸性土壤改良與利用研究。中科院“百人計(jì)劃”入選者，國(guó)家“跨世紀(jì)百千萬(wàn)人才工程”入選者，國(guó)家杰出青年基金獲得者，“973”項(xiàng)目首席科學(xué)家。中國(guó)土壤學(xué)會(huì)理事長(zhǎng)，Pedosphere主編，第七、八、九屆低pH下植物-土壤相互作用系列國(guó)際會(huì)議（PSILPH）國(guó)際指導(dǎo)委員會(huì)委員。發(fā)表學(xué)術(shù)論文150余篇，主編專著 1 部，榮獲中科院科技促進(jìn)發(fā)展獎(jiǎng)二等獎(jiǎng)和中國(guó)土壤學(xué)會(huì)科技獎(jiǎng)一等獎(jiǎng)各 1 項(xiàng)。

Email: rfshen@issas.ac.cn

Shen Renfang Professor and the director general of Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences (CAS). Prof. Shen has long been involved in the research of improving and utilizing acid soils, and is the member of 7th, 8th, and 9th committee of International Symposium on Plant-Soil Interactions at Low pH (PSILPH). He is the winners of National Science Fund for Outstanding Young Scholars, “Hundred Talents Program” of CAS, and state level “Cross-Century Talent Program”. In addition, he is the Chief Scientist for national “973” project, the president of Soil Science Society of China, and the Editor-in-Chief of Pedosphere. He has published more than 150 academic papers and one book. Prof. Shen wins the second prize of Science and Technology Promotion Development of CAS and the first prize of Science and Technology of Soil Science Society of China. E-mail: rfshen@issas.ac.cn

Interactions between Above- and Below-ground Organisms for Nutrient-efficient Utilization

Shen Renfang Sun Bo Shi Weiming Zhao Xueqiang
（Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China）

The improvement of nutrient use efficiency is the double demanding for both food and environmental safety. In the below-ground, there are large amount of various organisms including plant roots, microbes, and animals. The below-ground organisms are involved in the mobilization, transformation, uptake and transport of nutrients, being the main driver of the above-ground productivity and nutrient use efficiency. This review summarized four aspects of research progresses: (1) biologically signaling basis and nutrient transformation in soil-root-microbe interfaces; (2) microbial community composition and nutrient transformation; (3) plant roots and nutrient-efficient uptake; (4) microbes and nutrient-efficient acquisition by roots. Based on these progresses, four research focuses are suggested to be enhanced in the future: (1) the function and regional differentiation of soil organisms; (2) the relationship between soil microbe-regulated processes and nutrient efficiency; (3) the root characteristics of nutrient-efficient plant varieties; (4) the development of biological reagents for nutrient-efficient use. The technological development and mechanistic clarification will hopefully promote the uncovering of the “black box” of the below-ground organisms, ultimately contributing to the improvement of nutrient use efficiency by regulating the interactions between the above- and below-ground organisms.

nutrient efficiency, roots, microbes, nutrient transformation, cooperative regulation

*資助項(xiàng)目：中科院戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專項(xiàng)（B類）（XDB15000000）

修改稿收到日期：2017年5月10日