藻膽體的結(jié)構(gòu)與能量傳遞功能

王肖肖, 秦 松, 楊 革, 李文軍

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藻膽體的結(jié)構(gòu)與能量傳遞功能

王肖肖1, 2, 秦 松1, 楊 革2, 李文軍1

(1. 中國(guó)科學(xué)院 煙臺(tái)海岸帶研究所, 山東 煙臺(tái) 264003; 2. 曲阜師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 山東 曲阜 273165)

藻膽體是紅、藍(lán)藻特有的捕光色素蛋白復(fù)合體, 由水溶性的藻膽蛋白和連接多肽組成, 在光合作用中能夠吸收和傳遞能量。藻膽體作為水溶性蛋白復(fù)合物, 位于類囊體膜基質(zhì)側(cè), 平均分子質(zhì)量可達(dá)到10 Mu。藻膽體可以吸收不同波長(zhǎng)的光能, 并且能將能量以95%以上的效率傳遞到光反應(yīng)中心。由于具有吸收波長(zhǎng)范圍寬和環(huán)境友好等特點(diǎn), 藻膽體在光合作用理論和實(shí)際應(yīng)用等方面都有較大研究意義。本文主要對(duì)藻膽體的結(jié)構(gòu)與能量傳遞研究進(jìn)展進(jìn)行了綜述。

藻膽體; 藻膽蛋白; 結(jié)構(gòu); 能量傳遞

1 藻膽體的結(jié)構(gòu)與組成

20世紀(jì)60年代, Gantt和Conti等[1-3]在研究紫球藻(一種單細(xì)胞紅藻)葉綠體的超微結(jié)構(gòu)時(shí), 發(fā)現(xiàn)在類囊體膜側(cè)規(guī)則的排列著一些小顆粒, 他們將此顆粒命名為藻膽體(Phycobilisome, PBS)。用戊二醛將藻膽體固定后, 通過電鏡進(jìn)行觀察, 結(jié)果表明藻膽體顆粒的直徑約為30~40 nm, 顆粒間的距離大小約為40~50 nm, 形狀類似于“盤狀”。隨后, 相關(guān)研究人員在藍(lán)藻中也觀察到了藻膽體[4-6]。經(jīng)過多年研究, 現(xiàn)在已經(jīng)確定藻膽體是存在于紅藻和藍(lán)藻中的捕光色素蛋白復(fù)合體, 由85%~90%的藻膽蛋白和15%~ 10%的連接多肽組成[7]。藻膽體分子質(zhì)量為7×103~ 15×103Mu, 其形狀和大小與藻的種類密切相關(guān)[8]。藻膽體可以吸收波長(zhǎng)為460~670 nm的可見光, 并將其所吸收的光能以95%以上的效率傳遞給類囊體膜上的光反應(yīng)中心[9]。

藻膽體的形狀主要有半圓盤形、半橢球形、維管束形和塊狀(表1)。

半圓盤形藻膽體是最常見的一種類型, 主要存在于部分藍(lán)藻和一些單細(xì)胞紅藻中。這種類型的藻膽體一般是由“核心復(fù)合物”和“桿狀復(fù)合物”兩部分組成。“核心復(fù)合物”一般由3個(gè)圓柱體組成, 每個(gè)圓柱體長(zhǎng)約12 nm, 直徑約為11 nm。在核心復(fù)合物的外周沿同一平面有六根“桿狀復(fù)合物”呈輻射形排列, 每根“桿狀復(fù)合物”由2~6個(gè)盤狀物垛疊而成, 每個(gè)盤狀物厚約6 nm, 直徑約11~12 nm。根據(jù)核心排列模式和核、桿數(shù)量的不同, 又分為“二核六桿”[10]、“三核六桿”[11-12]、“五核八桿”[13]等類型(圖1)。

表1 藻膽體類型

半橢球形藻膽體存在于一些高等藍(lán)藻和部分紅藻中。這種類型的藻膽體首先在紫球藻中被發(fā)現(xiàn), 相關(guān)的研究也比較為深入。紫球藻藻膽體的大小約為47 nm×32 nm×32 nm, 與半圓盤結(jié)構(gòu)相似, 也是由“核心復(fù)合物”和“桿狀復(fù)合物”兩部分組成, 但桿狀復(fù)合物有10~12根, 并且排列呈半橢球形(圖2)[14]。

圖1 半圓盤形藻膽體的電鏡照片

圖2 半橢球形藻膽體的電鏡照片

維管束形藻膽體, 目前僅在藍(lán)藻中被發(fā)現(xiàn)。這種類型的藻膽體一般由六根桿狀物組成, 其直徑為10~12 nm, 長(zhǎng)度為50~70 nm, 形狀類似于倒三角的束狀。維管束形藻膽體的基底有一個(gè)圓盤狀結(jié)構(gòu), 能夠與膜的內(nèi)表面結(jié)合(圖3)[15]。

圖3 維管束形藻膽體的電鏡照片

塊狀(雙圓筒狀), 目前僅在紅藻中被發(fā)現(xiàn)。其大小為63 nm×45 nm×39nm(圖4)[16]。此外, Marquardt等[17]在中發(fā)現(xiàn)了卷狀藻膽體; Wehrmeyer等[18]在中發(fā)現(xiàn)了一種介于半圓盤形和半橢圓形之間狀態(tài)的藻膽體。

藻膽體由水溶性的藻膽蛋白和連接多肽組成。根據(jù)吸收光譜的不同, 藻膽蛋白通常分為: 別藻藍(lán)蛋白(Allophycocyanin, APC)、藻藍(lán)蛋白(Phycocyanin, PC)、藻紅蛋白(Phycoerythrin, PE)和藻紅藍(lán)蛋白(Phycoerythrocyanin, PEC)。藻膽蛋白含有α、β、γ 3種類型的亞基, 其中α和β亞基含有160~180個(gè)氨基酸序列, 分子大小約為15~20 u, 二者之間具有很高的同源性。在部分藻紅蛋白中還存在一種分子量約為30 ku的γ亞基, 由于γ亞基不具有三重對(duì)稱, 并且可能位于藻紅蛋白空間結(jié)構(gòu)的中央空洞中[19]。因此很難根據(jù)X-晶體衍射法確定它在與α和β亞基的相對(duì)位置和結(jié)合位點(diǎn)。藻膽蛋白的基本結(jié)構(gòu)單位為(αβ)單體, 每個(gè)(αβ)單體共價(jià)結(jié)合2~5個(gè)線性四吡咯發(fā)色團(tuán)-藻膽素(Phycobilin)[20-21]。藻膽素通過硫醚鍵與亞基中的半胱氨酸(Cys)共價(jià)相連。(αβ)單體進(jìn)一步自組裝形成(αβ)3結(jié)構(gòu)。(αβ)3為盤狀結(jié)構(gòu), 直徑約為11 nm, 厚度約為3 nm, 中央存在直徑為1.5~5 nm的孔穴。(αβ)6是由(αβ)3通過“面對(duì)面”堆積而形成。藻膽蛋白在溶液中穩(wěn)定存在的狀態(tài)一般為(αβ)3或(αβ)6。

圖4 塊狀藻膽體的電鏡照片

2 藻膽體的能量傳遞功能

目前, 光合作用中的能量傳遞理論有3種, 分別為“F?ster共振能量傳遞機(jī)制”(F?rster resonance energy transfer, FRET)、“激子耦合機(jī)制”(Exciton coupling)以及“相干態(tài)傳能機(jī)制”。

“F?rster能量傳遞機(jī)制”是指在色素系統(tǒng)中, 受光激發(fā)的色素分子能夠引起高能電子的振動(dòng), 從而使附近的一個(gè)分子的某個(gè)電子振動(dòng), 發(fā)生電子激發(fā)能量的傳遞。此時(shí)第一個(gè)分子中被激發(fā)的電子便停止振動(dòng), 而第二個(gè)分子中的電子則變?yōu)榧ぐl(fā)態(tài), 第二個(gè)分子又能以同樣的方式激發(fā)下一個(gè)分子。這是一種依靠電子振動(dòng)在分子間傳遞能量的方式[22-23]。

在這種能量傳遞過程中, 影響能量傳遞效率的因素包括: (1)供體和受體色基間的距離, 當(dāng)供體和受體色基間的相對(duì)距離大于2 nm時(shí), 傳遞速率與分子間距離的六次方(R6)成反比; (2)供體和受體之間的幾何關(guān)系; (3)供體和受體之間吸收峰和發(fā)射峰的重疊情況。如果作為能量供體的藻膽蛋白的熒光發(fā)射峰與受體藻膽蛋白的最大吸收峰存在較大重疊, 則能量能夠以無輻射的形式傳遞下去[24]。當(dāng)兩個(gè)色基間的距離較短時(shí), 承擔(dān)能量傳遞的藻膽素色基可以被簡(jiǎn)化成偶極矩, 能量在偶極的發(fā)色團(tuán)上離域[25]。目前這個(gè)機(jī)制不僅可以解釋各種葉綠素之間的激發(fā)態(tài)能量傳遞過程, 也可用來解釋整個(gè)藻膽體的能量傳遞過程[26-27]。對(duì)供體藻膽素分子進(jìn)行激發(fā), 可觀察到受體藻膽素分子的熒光發(fā)射, 在整個(gè)能量轉(zhuǎn)移過程中, 能量供體的藻膽素和能量受體的藻膽素之間相互耦合作用較弱, 不涉及光子的發(fā)射和重新吸收。任彥亮以藍(lán)藻藻膽體中的藻藍(lán)蛋白為研究對(duì)象, 運(yùn)用含時(shí)密度泛函理論(TDDFT), 結(jié)合極化連續(xù)介質(zhì)模型, 對(duì)三個(gè)藻藍(lán)膽素分子(α84、β84、β155)的CD光譜和紫外吸收光譜進(jìn)行研究, 推測(cè)了藻藍(lán)蛋白中能量從β155和α84向β84傳遞的分子機(jī)制[28]。目前根據(jù)晶體學(xué)數(shù)據(jù)可以大致推算出桿內(nèi)、核內(nèi)、桿與桿之間、核與桿之間色基的距離, 再根據(jù)色基的距離進(jìn)一步推測(cè)出藻膽體內(nèi)部的能量傳遞機(jī)制。

當(dāng)藻膽蛋白能量供體和能量受體中的藻膽素伴之間的距離進(jìn)進(jìn)一步縮小時(shí), 藻膽素之間相互作用將超越F?rster能量傳遞模型的極限, 藻膽素之間的耦合不可以再被忽略, 能量供體的藻膽素和能量受體的藻膽素之間出現(xiàn)激子耦合機(jī)制, 能量傳遞需要采用“激子耦合機(jī)制”進(jìn)行解釋。“激子耦合機(jī)制”是指色素分子受到光激發(fā)后, 高能電子在返回原來軌道時(shí)發(fā)出激子, 發(fā)出的激子再去激發(fā)相鄰的同種色素分子, 即把激發(fā)能傳遞給相鄰的色素分子, 激發(fā)的電子可以相同的方式再發(fā)出激子, 并被另一色素分子吸收[29]。影響激子耦合能量傳遞的因素有: (1)光能的傳遞僅適用于同種色素分子; (2)分子間的距離小于2 nm; (3)傳遞速率與分子間距離(R3)成反比。與F?ster機(jī)制能量單向傳遞不同, 激子耦合機(jī)制可以進(jìn)行雙向的傳遞能量[12]。

1926年Schrodinger發(fā)現(xiàn)相干態(tài)現(xiàn)象, 相干態(tài)是量子諧振子達(dá)到的一種特殊的量子狀態(tài)。21世紀(jì)初, Fleming團(tuán)隊(duì)利用二維超快電子光譜, 在77K條件下揭示了綠硫細(xì)菌FMO量子相干態(tài)傳能的機(jī)制, 并且觀測(cè)到了長(zhǎng)達(dá)660 fs的量子相干過程, 提出了“相干態(tài)傳能機(jī)制”[30]。這種能量傳遞途徑具有時(shí)間瞬時(shí)性和能量的空間離域性?！跋喔蓱B(tài)傳能機(jī)制”在綠硫細(xì)菌光合天線系統(tǒng)的高效傳能過程中得到很好的應(yīng)用, 同時(shí)這也引發(fā)了學(xué)術(shù)界對(duì)其傳能機(jī)制的持續(xù)探索。隱藻是光合浮游類單細(xì)胞藻類, 根據(jù)光譜特性的不同, 隱藻有8種不同的藻膽蛋白, 分別為PE545、PE555、PE566、PC612、PC630、PC645、PC569 (或PC570)、PC577[31]。2007年, Enge等[32-33]在常溫條件下在綠色硫細(xì)菌中發(fā)現(xiàn)了300 fs的相干過程, 隨后在紫色細(xì)菌的LH2復(fù)合體中也發(fā)現(xiàn)了相干現(xiàn)象。2010年, Scholes等[34]在室溫下觀察到隱藻PE545的中存在130 fs的相干能量傳遞。

作為捕光色素蛋白復(fù)合體, 藻膽體內(nèi)部的能量在傳遞的效率在95%以上[27]。PE、PC、APC和葉綠素的吸收光譜和熒光發(fā)射光譜之間依次具有較強(qiáng)的熒光發(fā)射和吸收重疊。大量的研究表明, 能量在藻膽體內(nèi)部嚴(yán)格按照吸收能量的強(qiáng)弱, 從高到底的順序進(jìn)行傳遞。能量在光合作用系統(tǒng)內(nèi)的傳遞順序?yàn)镻E→PC→APC→葉綠素[7, 35-37]。光能經(jīng)過藻膽素吸收以后, 首先在藻膽蛋白亞基內(nèi)部和亞基之間傳遞, 然后在不同的藻膽蛋白之間傳遞, 最終傳遞給位于類囊體膜上的光反應(yīng)中心, 藻膽體中能量傳遞全部時(shí)間在120~150 ps(圖5)。

圖5 能量在藻膽體內(nèi)的傳遞[7]

研究藻膽體內(nèi)能量傳遞的方法中, 較為常用的有: (1)構(gòu)建藻膽體某些組分缺失的突變體; (2)通過共價(jià)交聯(lián)來構(gòu)建能量傳遞模型; (3)利用X-射線晶體結(jié)構(gòu)分析技術(shù)和超快時(shí)間分辨光譜技術(shù)研究能量傳遞的過程; (4)運(yùn)用LB膜技術(shù), 經(jīng)過人為的排列和組合, 組裝有序的藻膽蛋白分子。

2007年, 董春霞等[38]通過構(gòu)建apcD缺失突變體、apcF缺失突變體和apcD-apcF雙缺失突變體, 對(duì)sp. PCC7120的光能傳遞和狀態(tài)調(diào)節(jié)進(jìn)行了研究。1996年, 王廣策等[39-40]構(gòu)建了3種共價(jià)的藻膽蛋白能量傳遞模型, 分別是螺旋藻的PC-APC共價(jià)交聯(lián)體, 多管藻R-PE和螺旋藻C-PC的共價(jià)交聯(lián)體, 以及多管藻R-PE和螺旋藻APC的交聯(lián)體。王廣策希望以共價(jià)交聯(lián)代替連接多肽, 通過比較交聯(lián)體和天然藻膽體的差異, 研究連接多肽和γ亞基在藻膽蛋白高效傳能中的作用。實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明, 共價(jià)交聯(lián)后, 不同藻膽蛋白之間雖然能進(jìn)行能量傳遞, 但效率明顯低于天然的藻膽體。雖然APC的吸收峰為650 nm, 供體R-PE的熒光發(fā)射峰在580 nm, 二者沒有光譜重疊, 但R-PE和APC供價(jià)交聯(lián)后, 二者之間也存在著能量傳遞, 效率約為57%。這種傳能機(jī)制可能是激子傳遞, 因?yàn)榻宦?lián)后分子之間的距離小于2 nm。雖然螺旋藻PC的熒光發(fā)射光譜和APC的吸收光譜重疊, 但是將螺旋藻的PC和APC溶液混合后, 二者之間不能發(fā)生能量傳遞。當(dāng)螺旋藻PC和APC共價(jià)交聯(lián)后, 則可以發(fā)生能量傳遞, 由于共價(jià)連接后二者之間的距離更近, 所以實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明色基之間的距離對(duì)于能量傳遞效率具有很大的影響[25]。近年來, 超快時(shí)間分辨光譜技術(shù)研究也被應(yīng)用于研究藻膽體內(nèi)能量的傳遞過程[41-48]。此外, 利用LB膜技術(shù)可以模擬藻膽體的組裝, 通過對(duì)不同藻膽蛋白進(jìn)行人為的排列, 組裝的復(fù)合物可以更為方便的研究能量傳遞的過程[49-50]。

目前已經(jīng)報(bào)道了大量藻膽蛋白的高分辨率晶體結(jié)構(gòu), 這不僅為藻膽體裝配過程提供了線索, 同時(shí)也為研究能量傳遞提供了依據(jù)。雖然藻膽體的能量傳遞功能與其本身的結(jié)構(gòu)密切相關(guān), 但是其結(jié)構(gòu)卻因?yàn)榕囵B(yǎng)件的不同而呈現(xiàn)多樣化, 例如“桿狀復(fù)合物”的長(zhǎng)度可以隨光照、溫度、CO2和氮源等培養(yǎng)條件的不同而變化, 因此關(guān)于“桿狀復(fù)合物”能量傳遞的機(jī)制研究較多。藻膽體的“桿狀復(fù)合物”, 通常由3~5個(gè)同種藻膽蛋白垛疊在一起。關(guān)于能量在“桿狀復(fù)合物”中的傳遞途徑, 目前有兩種模型。一種是“限制動(dòng)力學(xué)”模型(Diffusion-limited kinetic model)[27]。該模型認(rèn)為能量在(αβ)3形成的圓盤結(jié)構(gòu)之間的傳遞是限速步驟, 能量的傳遞時(shí)間與桿的長(zhǎng)度成正比; 另一種模型是“陷阱限制”模型(Trap-limcited model)[51]。該模型認(rèn)為, 能量可以在“桿狀復(fù)合物”內(nèi)自由傳遞, 藻紅蛋白與藻藍(lán)蛋白交界處的能量傳遞是限速步驟。由于藍(lán)藻藻膽體通常不含有藻紅蛋白, 其限速步驟由藻藍(lán)蛋白與別藻藍(lán)蛋白交界處的“陷阱”代替。

通過電子顯微鏡觀察, 發(fā)現(xiàn)在藻膽體內(nèi), 不同的藻膽蛋白間存在5種常見的組裝方式(圖6)[52]。PC和APC的組裝方式主要是“back to side”。PE和PC六聚體之間的組裝方式主要是“back to back”。當(dāng)以“back to back”方式組裝的PE和PC六聚體是R-PE和R-PC時(shí), R-PE和R-PC六對(duì)色基間的距離均小于40 ?, 能量從R-PE傳遞到R-PC的途徑可能是: PEβ84→PCα84 (35 ?), PEβ84→PCβ84(27 ?), PEα84→PCβ84(35 ?), PEα84→PCα84(32 ?), PEβ50→PCβ84(35 ?)。PEβ50和PCβ84色基間的相對(duì)距離并不利于能量的傳遞, 所以PEβ50→PCβ84常作為輔助途徑[52]。以“back to back”方式組裝的過程中, PEβ155、PEα140α和PCβ155通常不參與能量傳遞[43]。R-PE 1.9 ?分辨率的晶體結(jié)構(gòu)顯示, PEα140和PCβ155色基之間的距離約3.4 ?, 推測(cè)PE和PC間存在“parallel side to side”組裝方式, 使能量能夠有效地從PEα140傳遞給PCβ155。

圖6 藻膽蛋白的組裝類型

3 結(jié)語

自20世紀(jì)以來, 研究人員對(duì)藻膽體和藻膽蛋白進(jìn)行了大量的研究, 獲得了很多高分辨率的藻膽蛋白晶體結(jié)構(gòu)。相對(duì)于光合作用的其他蛋白結(jié)構(gòu), 藻膽蛋白構(gòu)成的藻膽體具有更為復(fù)雜的結(jié)構(gòu)和更為靈活的組裝方式, 在2017年之前僅有兩種藍(lán)藻完整藻膽體結(jié)構(gòu)被解析, 分別是陸生發(fā)菜藻膽體(分辨率為2.8 nm)和魚腥藻sp.藻膽體(分辨率為2.1 nm)。此外, 由于缺乏連接蛋白的結(jié)構(gòu)信息, 所以目前關(guān)于完整藻膽體組裝過程的報(bào)道也較少。

在過去的10年中, 關(guān)于藻膽體內(nèi)部和藻膽蛋白之間的能量傳遞過程的研究進(jìn)展也較為緩慢。一方面, 由于藻膽蛋白的空間結(jié)構(gòu)是柔性的, 藻膽蛋白的色基構(gòu)象也處于動(dòng)態(tài)變化中, 色基與所處的微環(huán)境之間存在著錯(cuò)綜復(fù)雜的相互作用, 計(jì)算機(jī)無法模擬出復(fù)雜的動(dòng)態(tài)變化過程; 另一方面, 藻膽體內(nèi)通常含有幾百個(gè)色基, 能量傳遞的途徑復(fù)雜, 并且傳遞形式多樣。

2017年10月, 隋森芳團(tuán)隊(duì)攻克了藻膽體在制樣時(shí)穩(wěn)定性差、具有優(yōu)勢(shì)取向等難題, 首次報(bào)道了完整紅藻藻膽體的近原子分辨率的三維結(jié)構(gòu), 為揭示藻膽體的組裝過程和光能傳遞過程提供了基礎(chǔ)。隨著研究的深入, 未來若能將物理科學(xué)和生命科學(xué)相交叉, 充分運(yùn)用圓二色光譜技術(shù)、瞬態(tài)光譜實(shí)驗(yàn)研究技術(shù)、冷凍電鏡單顆粒三維重構(gòu)技術(shù)、STM操縱、局域電場(chǎng)的共振增強(qiáng)調(diào)控等技術(shù), 對(duì)藻膽體的結(jié)構(gòu)以及能量傳遞過程進(jìn)行更為深入細(xì)致的研究, 有希望在光合作用領(lǐng)域取得更多的突破性成果。

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Structure and Energy Transfer of Phycobilisome

WANG Xiao-xiao1, 2, QIN Song1, YANG Ge2, LI Wen-jun1

(1. Yantai Institute of Coastal Zone Research, Chinese Academy of Sciences, Yantai 264003, China; 2. Academy of Life Science, Qufu Normal University, Qufu 273165, China)

Phycobilisome (PBS) is a unique light-harvesting pigment complex of red algae and cyanobacteria. It consists of water-soluble phycobiliproteins and linker polypeptides. PBS plays an important role in absorbing and transferring energy during photosynthesis. PBS, as a water-soluble protein complex, is located on the stroma side of the thylakoid with an average molecular weight of up to 10 Mu. PBS can harvest light energy of different wavelengths and can transfer energy to the photoreaction center with an efficiency of more than 95%. Due to its broad absorption wavelength range and environmental friendliness, PBS has great research significance in the theoretical and practical applications of photosynthesis. This review summarizes the research progress on the structure and energy transfer of PBS.

phycobilisome; phycobiliproteins; structure; energy transfer

(本文編輯: 梁德海)

[National Marine Economic Innovation and Development Demonstration (Marine Economic Development and Innovation Demonstration City Start-up Fund) Project, No.YHCX-SW-Y-2017-01; Yantai Science and Technology Plan Project, No.2016JHZB007]

Jan. 22, 2017

王肖肖(1990-), 女, 山東濟(jì)寧人, 碩士研究生, 研究方向?yàn)樯飳W(xué), 電話: 0535-2109089, E-mail: cpra_yic@sina.com; 李文軍,通信作者, 博士, 助理研究員, 研究方向?yàn)楹Ｑ笊飳W(xué), 電話: 15605350917, E-mail: wjli@yic.ac.cn

Q944

A

1000-3096(2017)12-0139-07

10.11759/hykx20170627002

2017-01-22;

2017-05-15

國(guó)家海洋經(jīng)濟(jì)創(chuàng)新發(fā)展示范(海洋經(jīng)濟(jì)發(fā)展創(chuàng)新示范城市啟動(dòng)基金)項(xiàng)目(YHCX-SW-Y-201701); 煙臺(tái)市科技計(jì)劃項(xiàng)目(2016JHZB007)