視野受阻對(duì)東方田鼠覓食行為的影響

唐顯江,陶雙倫,*,馬 靜,2,章 力,吳帥玲,李俊年

1 吉首大學(xué)生物資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 吉首 416000 2 馬格德堡大學(xué)醫(yī)學(xué)心理學(xué)研究所, 馬格德堡 39120

視野受阻對(duì)東方田鼠覓食行為的影響

唐顯江1,陶雙倫1,*,馬 靜1,2,章 力1,吳帥玲1,李俊年1

1 吉首大學(xué)生物資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 吉首 416000 2 馬格德堡大學(xué)醫(yī)學(xué)心理學(xué)研究所, 馬格德堡 39120

植食性小型哺乳動(dòng)物的覓食行為是對(duì)特定生境的適應(yīng)性產(chǎn)物。食物斑塊周邊植被對(duì)動(dòng)物視野遮擋是否通過作用于其覓食活動(dòng)中的警覺而影響攝入率。采用新鮮白三葉葉片構(gòu)建東方田鼠密集均質(zhì)食物斑塊,以牛皮紙模擬食物斑塊周邊植被遮擋田鼠視野,測(cè)定其在食物斑塊上的覓食行為序列過程及行為參數(shù),檢驗(yàn)食物斑塊周邊植被高度對(duì)東方田鼠攝入率的影響。結(jié)果發(fā)現(xiàn),個(gè)體在不同程度視野受阻條件下食物攝入率無(wú)顯著差異。分析覓食行為參數(shù)動(dòng)態(tài)發(fā)現(xiàn),在不同視野受阻條件下,個(gè)體能通過調(diào)整各采食回合內(nèi)警覺行為動(dòng)作的發(fā)生頻次和持續(xù)時(shí)間,維持覓食回合內(nèi)總的覓食中斷時(shí)間的穩(wěn)定,進(jìn)而保證進(jìn)食時(shí)間的穩(wěn)定。東方田鼠在不同程度的視野遮擋條件下均能通過行為變異和優(yōu)化使攝入率保持穩(wěn)定。結(jié)果亦充分說明,東方田鼠在警覺強(qiáng)度上的變化不能反映覓食中斷所帶來(lái)的食物收益減損的代價(jià),但覓食活動(dòng)中各警覺動(dòng)作的持續(xù)時(shí)間的變異卻能夠明確指示個(gè)體攝入率的動(dòng)態(tài)變化,因此,以覓食活動(dòng)中警覺引起的覓食中斷時(shí)間代價(jià)為線索,檢驗(yàn)其對(duì)攝入率的影響,是評(píng)價(jià)植食性小型哺乳動(dòng)物在不同生境覓食適應(yīng)性策略的有效的方法。

視野受阻；東方田鼠；覓食行為；警覺；攝入率

自然界,植食性哺乳動(dòng)物的覓食環(huán)境復(fù)雜多變,捕食者的捕食及同種和異種個(gè)體的競(jìng)爭(zhēng)等各種壓力并存[1]。動(dòng)物與環(huán)境長(zhǎng)期相互作用的適應(yīng)性進(jìn)化過程中,發(fā)展出各種警覺行為動(dòng)作以應(yīng)對(duì)和規(guī)避風(fēng)險(xiǎn)壓力,使其適合度最大化[2]。植食性哺乳動(dòng)物的覓食活動(dòng)作為其生命活動(dòng)的重要組成成分之一,其生命大部分時(shí)間都用于覓食,且覓食活動(dòng)伴隨著警覺[3- 4]。一些警覺行為動(dòng)作可引起覓食活動(dòng)出現(xiàn)短暫中斷,會(huì)潛在地影響覓食效率[4]。食物攝入率作為衡量動(dòng)物覓食效率的關(guān)鍵性指標(biāo),在一定程度上反映了動(dòng)物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性[5- 6]。因此,探討不同環(huán)境條件下動(dòng)物的攝入率動(dòng)態(tài)對(duì)于闡明其覓食策略的進(jìn)化適應(yīng)性意義具有重要的生態(tài)學(xué)價(jià)值。

動(dòng)物覓食活動(dòng)中的警覺行為動(dòng)作及強(qiáng)度隨覓食環(huán)境而變化,如在捕食者頻繁出沒的區(qū)域,美洲野牛(Bisonbison)抬頭監(jiān)視環(huán)境的頻次明顯增加[3]；隨植被高度的增加,穴兔(Spermophilustownsendii)顯著增大站立掃視周圍環(huán)境的頻次[7]；捕食者在場(chǎng)時(shí),東方田鼠(Microtusfortis)的覓食決定時(shí)間明顯增加,進(jìn)食時(shí)盯視時(shí)間顯著增大,靜聽及嗅聞時(shí)間則明顯減少[8]。盡管這些研究的旨趣在于探討覓食活動(dòng)中警覺行為動(dòng)作特征與環(huán)境復(fù)雜性的相互關(guān)系,但在不同環(huán)境條件下,警覺行為變異究竟能在多大程度上影響攝入率,目前仍無(wú)定論。有關(guān)復(fù)雜環(huán)境對(duì)動(dòng)物覓食行為影響的研究眾多[9- 15],但大多僅限于定性研究,如一些研究將動(dòng)物覓食活動(dòng)中的警覺分為一般警覺和明顯警覺兩種類型[7,11],而另有一些研究則根據(jù)種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)及種間捕食關(guān)系,將動(dòng)物覓食活動(dòng)中的警覺分為社會(huì)性警覺和反捕食警覺[14]。在未測(cè)定此類警覺行為所引致的覓食中斷對(duì)攝入率的影響的條件下,就定義一般警覺和社會(huì)性警覺為低代價(jià)行為,明顯警覺和反捕食警覺為高代價(jià)行為,勢(shì)必難以闡明植食性哺乳動(dòng)物覓食行為的進(jìn)化適應(yīng)性意義。Lima等[16]認(rèn)為,動(dòng)物各種警覺行為動(dòng)作在警覺強(qiáng)度和代價(jià)上可能存在差異,探討動(dòng)物的警覺代價(jià)時(shí),定義警覺動(dòng)作應(yīng)充分考慮其是否引起覓食中斷。

動(dòng)物對(duì)覓食環(huán)境各種風(fēng)險(xiǎn)因子的評(píng)估依賴于對(duì)環(huán)境各種信息的感知和判斷。食物斑塊周圍植被高度作為環(huán)境復(fù)雜性因子之一,對(duì)植食性哺乳動(dòng)物尤其是中、小型動(dòng)物的覓食行為有著重要的影響[7,11]。植被低矮時(shí),動(dòng)物視野開闊,盡管能收集到較多相對(duì)穩(wěn)定的環(huán)境信息,但易被捕食者發(fā)現(xiàn)；而植被茂密時(shí)動(dòng)物視野受限,盡管收集周圍信息相對(duì)困難,須通過調(diào)節(jié)覓食活動(dòng)中的警覺行為動(dòng)作如增大直立掃視和靜聽動(dòng)作頻次等來(lái)收集信息[7,11],但有利于風(fēng)險(xiǎn)躲避和隱藏。由于植被高度對(duì)動(dòng)物覓食行為影響的復(fù)雜性,覓食活動(dòng)中的警覺行為動(dòng)作變化是否會(huì)影響覓食效率,目前仍無(wú)定論。

植食性小哺乳動(dòng)物覓食行為過程典型地由搜尋與采食和處理(咀嚼和吞咽)食物動(dòng)作組成,期間伴有各種警覺行為動(dòng)作如一般掃視、直立掃視、靜聽及嗅聞[4,7-8,11,14,16]。動(dòng)物處理食物時(shí)能用一般掃視搜尋新的食物項(xiàng)目和監(jiān)視周圍環(huán)境,不會(huì)導(dǎo)致覓食活動(dòng)出現(xiàn)短暫中斷。但直立掃視、靜聽和嗅聞動(dòng)作與處理食物動(dòng)作相互抑制不相重疊,能使覓食活動(dòng)出現(xiàn)短暫中斷[4,8]。自然界,植食性小型哺乳動(dòng)物覓食行為極易受到植被高度的影響[11]。植被低矮即植被高度低于動(dòng)物身高時(shí),動(dòng)物的警覺行為動(dòng)作通常表現(xiàn)為一般掃視、靜聽和嗅聞幾種類型,偶爾也會(huì)出現(xiàn)直立掃視動(dòng)作；植被高度大于身高時(shí),動(dòng)物除了采用上述一般警覺行為動(dòng)作監(jiān)視環(huán)境外,會(huì)明顯增加直立掃視動(dòng)作頻次[11]。由此可以想見,動(dòng)物警覺行為動(dòng)作組成模式因環(huán)境而異,其構(gòu)成了動(dòng)物應(yīng)對(duì)特定環(huán)境的覓食適應(yīng)性策略[11]。

本文以棲息于洞庭湖區(qū)的東方田鼠(Microtusfortis)為研究對(duì)象。在實(shí)驗(yàn)室條件下,以田鼠喜食的新鮮白三葉(Trifoliumrepens)為食物,采用相等的葉片間距配置葉片大小一致的均質(zhì)密集性食物斑塊。在食物斑塊周邊覆以牛皮紙模擬食物斑塊周圍植被高度,設(shè)置3種植被高度梯度,進(jìn)行實(shí)驗(yàn)動(dòng)物視野阻擋。測(cè)定實(shí)驗(yàn)個(gè)體于不同程度的視野受阻條件下在食物斑塊上的各覓食行為和警覺行為動(dòng)作組成模式、發(fā)生頻次及持續(xù)時(shí)間；分析不同程度的視野受阻所引起的警覺動(dòng)作組成模式變異,以及引起在覓食中斷時(shí)間上的差異,所導(dǎo)致的攝入率的變化,以闡明視野受阻條件下東方田鼠覓食行為的進(jìn)化適應(yīng)性策略。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)動(dòng)物

以棲息于湖南省洞庭湖區(qū)的東方田鼠為實(shí)驗(yàn)動(dòng)物。野外捕捉后帶回室內(nèi)飼養(yǎng),達(dá)2個(gè)月后,選取健康成體40只,雌、雄各20只,平均體重(52.4±8.9) g,作為預(yù)實(shí)驗(yàn)動(dòng)物。在實(shí)驗(yàn)室條件下,以干木屑為巢墊,兔顆粒飼料為主要食物,附加一定量的胡蘿卜,供給充足的飲水,馴養(yǎng)于透明飼養(yǎng)籠內(nèi)。實(shí)驗(yàn)室溫度為(20±1)℃,光照周期12L∶12D。實(shí)驗(yàn)期,以新鮮白三葉葉片飼喂動(dòng)物。

采用木質(zhì)纖維板構(gòu)建80 cm×30 cm的個(gè)體覓食活動(dòng)空間。前期的研究表明,隨葉片大小增加,東方田鼠的攝入率顯著增大,當(dāng)葉片大小達(dá)到6 mg左右時(shí),攝入率不再增大,穩(wěn)定于一定的水平[4]。因此,以白三葉葉片大小為(6.06±0.83) mg(干重)設(shè)置斑塊,通過控制其食物大小,消除食物大小對(duì)攝入率的影響。以3.0 cm的空間距離在斑塊上鉆孔,孔口直徑約0.5 cm,以小型塑膠軟塞固定葉片于孔口處,構(gòu)成實(shí)驗(yàn)個(gè)體食物密集均質(zhì)斑塊。

1.3 行為觀測(cè)裝置

為了有效控制實(shí)驗(yàn)個(gè)體,便于準(zhǔn)確地測(cè)定個(gè)體的覓食行為及過程,在食物斑塊上部周邊設(shè)立觀測(cè)箱。觀測(cè)箱由透明玻璃構(gòu)成,底部面積與食物斑塊大小一致,高度為60 cm。觀測(cè)箱由投放區(qū)(R)和覓食區(qū)(F)兩部分構(gòu)成(圖1)。在投放區(qū)周邊玻璃上覆以牛皮紙,作為覓食個(gè)體規(guī)避風(fēng)險(xiǎn)的隱藏區(qū)。兩區(qū)間以底部帶孔的隔板相隔,此孔可作為實(shí)驗(yàn)個(gè)體在兩區(qū)間自由活動(dòng)的通路。投放區(qū)面積30 cm×20 cm,覓食區(qū)面積80 cm×30 cm。覓食區(qū)覆以牛皮紙模擬食物斑塊周圍植被高度,借以阻擋實(shí)驗(yàn)個(gè)體視野。設(shè)置3種視野遮擋高度(O),分別為5、10 cm和15 cm。設(shè)置依據(jù)是,在低遮擋條件下,東方田鼠視野開闊,能以一般掃視觀察到周圍環(huán)境；在中遮擋條件下,個(gè)體只能以抬頭和直立抬頭掃視方式觀察到周圍環(huán)境；而在高遮擋條件下,個(gè)體觀察食物斑塊周圍的視野完全受阻,即使采用直立抬頭掃視方式亦不能觀察到周圍環(huán)境。

圖1 東方田鼠覓食行為觀測(cè)裝置示意圖 Fig.1 Sample of behavioral observing equipment in reed voles foragingR：投放區(qū) releasing area; F：覓食區(qū) foraging area; O：視野遮擋 vision obstruction area

1.4 行為參數(shù)定義

參照Spalinger和Hobbs[17]、Hobbs和Gross等[18]、陶雙倫等[4]等對(duì)植食性哺乳動(dòng)物覓食及警覺行為參數(shù)的定義,測(cè)定如下行為參數(shù)：采食時(shí)間(h)，口鼻部接觸到食物,至分離食物的時(shí)間(min)；處理時(shí)間(TT)，咀嚼和吞咽食物的時(shí)間(min)；采食回合時(shí)間(TBB)，開始采食至下1次采食活動(dòng)開始持續(xù)的時(shí)間(min)；口量(S)，通過一次或多次采食動(dòng)作,經(jīng)連續(xù)咀嚼,1次吞咽的食物量(g)；覓食回合時(shí)間(TFB)，1次連續(xù)采食活動(dòng)所持續(xù)的時(shí)間,在2個(gè)采食回合間無(wú)四處行走觀察和企圖逃跑等非覓食行為活動(dòng)(min)；一般掃視時(shí)間(Sc)，包括平視和抬頭掃視時(shí)間,其中平視時(shí)間(HSc),以頭部轉(zhuǎn)動(dòng)方式觀察周圍環(huán)境所持續(xù)的時(shí)間(min)；抬頭掃視時(shí)間(RSc),以前肢離地身體向上未完全伸展方式觀察周圍環(huán)境所持續(xù)的時(shí)間(min)；直立掃視時(shí)間(USc)，以前肢離地,背部與地面幾近垂直方式觀察周圍環(huán)境所持續(xù)的時(shí)間(min)。靜聽時(shí)間(L)，停留于原地或站立抬頭,一動(dòng)不動(dòng),短暫停止一切覓食活動(dòng)所持續(xù)的時(shí)間(min)；嗅聞時(shí)間(Sn)，口鼻部前升,鼻孔部周圍肌肉及毛發(fā)發(fā)生明顯顫動(dòng)所持續(xù)的時(shí)間(min)；覓食中斷時(shí)間(TFI)，停止咀嚼,直立抬頭掃視、監(jiān)聽、及嗅聞等所持續(xù)的時(shí)間(min)；警覺行為動(dòng)作頻次，覓食回合內(nèi),警覺行為動(dòng)作一般掃視、抬頭掃視、靜聽及嗅聞動(dòng)作的發(fā)生次數(shù)。攝入率(I)，單位時(shí)間,動(dòng)物攝入的食物量(mg/min)。

1.5 實(shí)驗(yàn)程序及覓食行為參數(shù)估計(jì)

行為測(cè)定前2周,以新鮮白三葉葉片飼喂實(shí)驗(yàn)動(dòng)物。行為觀測(cè)裝置置于吉首大學(xué)基礎(chǔ)生物學(xué)動(dòng)物行為學(xué)實(shí)驗(yàn)室特定位置,上方懸掛1只60 W節(jié)能燈。為使個(gè)體充分適應(yīng)觀測(cè)裝置,將單只個(gè)體投放于觀測(cè)箱,使其適應(yīng)15 min,每天重復(fù)2次。測(cè)定時(shí),從預(yù)實(shí)驗(yàn)群體中選擇20只覓食活躍、毛色光亮的健康雌、雄各10只作為實(shí)驗(yàn)個(gè)體。依據(jù)遮擋程度由低到高將實(shí)驗(yàn)分為對(duì)照組、處理組1和處理組2,各組實(shí)驗(yàn)均采用所選擇的20只個(gè)體作為實(shí)驗(yàn)動(dòng)物進(jìn)行測(cè)試。測(cè)試過程為先進(jìn)行對(duì)照組實(shí)驗(yàn),然后進(jìn)行處理組1和處理組2實(shí)驗(yàn)。測(cè)定時(shí),從觀測(cè)箱投放區(qū)釋放單只個(gè)體,觀測(cè)者位于觀測(cè)箱一側(cè)中部,以錄像機(jī)錄像和人工計(jì)數(shù)測(cè)定個(gè)體上述覓食行為參數(shù)及其行為過程序列,同時(shí)觀測(cè)者記錄實(shí)驗(yàn)個(gè)體每口消費(fèi)的葉片占單個(gè)葉片大小比例[6]。每只個(gè)體每隔兩天測(cè)定一次,每個(gè)個(gè)體至少重復(fù)測(cè)定2次。每次行為測(cè)定結(jié)束后,分離、稱重每個(gè)被食葉片的剩余部分,以自來(lái)水徹底沖洗斑塊,去掉遺留氣味,避免影響后續(xù)實(shí)驗(yàn)。待斑塊陰干后,重新配置葉片,重復(fù)上述試驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)測(cè)定期內(nèi),行為測(cè)定均由同一觀測(cè)者完成。

⑨對(duì)異化概念的理解，有兩個(gè)基本的前提或出發(fā)點(diǎn)：一是生產(chǎn)商品的具體勞動(dòng)與抽象勞動(dòng)相分離，私人勞動(dòng)與社會(huì)勞動(dòng)相分離，二是勞動(dòng)者與勞動(dòng)的客觀條件相分離.

采用警覺-功能反應(yīng)模型[4]計(jì)算個(gè)體的攝入率:

式中，h為采食時(shí)間,S為口量,TT為處理時(shí)間,TFI為覓食中斷時(shí)間,I為攝入率。

1.6 統(tǒng)計(jì)分析

測(cè)定處理組個(gè)體的覓食行為時(shí),部分個(gè)體在一些區(qū)域的覓食行為因牛皮紙遮擋而未能攝錄完整,統(tǒng)計(jì)分析時(shí),只統(tǒng)計(jì)覓食回合完整的個(gè)體的行為數(shù)據(jù)。這樣,可能會(huì)影響處理組個(gè)體覓食行為參數(shù)的樣本數(shù)。因此,測(cè)試期內(nèi),采集每一個(gè)體至少一次完整的覓食活動(dòng)。由于搜集到的覓食行為參數(shù)的樣本數(shù)已足夠大——樣本數(shù)大于100,基于統(tǒng)計(jì)學(xué)理論,組間樣本數(shù)差異不會(huì)對(duì)分析結(jié)果產(chǎn)生較大的影響。

實(shí)驗(yàn)動(dòng)物體重、警覺行為參數(shù)、覓食行為參數(shù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(M±SE)表示；獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)及Mann-Whitney 檢驗(yàn)分析結(jié)果發(fā)現(xiàn),組內(nèi)即對(duì)照組、處理組1及處理組2內(nèi)雌雄個(gè)體的攝入率及覓食行為參數(shù)均無(wú)顯著差異(P>0.05)。因此,本文重點(diǎn)探討各組間實(shí)驗(yàn)個(gè)體攝入率及覓食行為參數(shù)的差異。

采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)分析法,檢驗(yàn)東方田鼠攝入率；采用Mann-Whitney 檢驗(yàn)分析法,檢驗(yàn)警覺行為動(dòng)作頻次在視野受阻程度不同條件下的差異顯著性；采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)分析法,檢驗(yàn)東方田鼠覓食回合中各種警覺行為動(dòng)作時(shí)間及覓食中斷時(shí)間在視野受阻程度不同條件下的差異顯著性。

2 結(jié)果

2.1 攝入率

實(shí)驗(yàn)個(gè)體在3種視野受阻條件下的攝入率極為相近,其中對(duì)照組,n=252,I=(68.28±14.17)(mg/min)；處理組1,n=220,I=(66.62±16.23)(mg/min)；處理組2,n=114,I=(67.90±15.45)(mg/min)。獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)分析結(jié)果顯示,實(shí)驗(yàn)個(gè)體攝入率在3種視野受阻條件下差異均不顯著(處理組1 vs對(duì)照組：t(469)=1.419,P=0.157>0.05；處理組2 vs對(duì)照組：t(363)=0.039,P=0.969>0.05；處理組1 vs處理組2：t(332)=-1.068,P=0.286>0.05)。表明,在3種視野受阻條件下,個(gè)體均能維持?jǐn)z入率。

2.2 警覺行為參數(shù)

東方田鼠各警覺行為動(dòng)作頻次在3種視野受阻條件下呈現(xiàn)不同的分配格局(圖2)。Mann-Whitney 分析檢驗(yàn)結(jié)果顯示,處理組1(n=18, 33;Z=-1.944,P=0.042<0.05)和處理組2(n=17, 33;Z=-2.080,P=0.038<0.05)個(gè)體的一般掃視動(dòng)作頻次顯著低于對(duì)照組個(gè)體的,而處理組1與處理組2個(gè)體的一般掃視動(dòng)作頻次差異則不顯著(n=18, 17;Z=-1.082,P=0.279>0.05)。實(shí)驗(yàn)個(gè)體直立掃視動(dòng)作頻次在3種視野受阻條件下均無(wú)顯著差異(處理組1 vs對(duì)照組：n=18, 33;Z=-1.079,P=0.281>0.05；處理組2 vs對(duì)照組：n=33, 17;Z=-0.318,P=0.751>0.05；處理組1 vs處理組2：n=18, 17;Z=-0.691,P=0.490>0.05)；實(shí)驗(yàn)個(gè)體靜聽動(dòng)作頻次隨視野受阻程度的增大而明顯增高(圖2),三者間差異均顯著或極顯著(處理組1 vs對(duì)照組：n=18, 33;Z=-2.578,P=0.04<0.05；處理組2 vs對(duì)照組：n=17, 33;Z=-2.689,P=0.007<0.01；處理組1 vs處理組2：n=18, 17;Z=-2.174,P=0.024<0.05)。處理組1個(gè)體的嗅聞動(dòng)作頻次顯著低于對(duì)照組(n=18, 33;Z=-2.468,P=0.014<0.05)和處理組2(n=18, 17;Z=-2.174,P=0.024<0.05)個(gè)體的,處理組2個(gè)體的嗅聞動(dòng)作與對(duì)照組個(gè)體的差異不顯著(n=33, 17;Z=-0.185,P=0.853>0.05)。檢驗(yàn)結(jié)果說明,視野受阻能明顯改變東方田鼠的警覺動(dòng)作頻次。

實(shí)驗(yàn)個(gè)體的各警覺行為動(dòng)作持續(xù)時(shí)間在3種視野受阻條件下亦呈現(xiàn)明顯地變異(圖3)。獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)結(jié)果顯示,處理組1(t(470)=2.572,P=0.010<0.05)和處理組2(t(364)=2.933,P=0.004<0.01)個(gè)體的一般掃視時(shí)間顯著或極顯著地低于對(duì)照組個(gè)體的,處理組1與處理組2個(gè)體的一般掃視時(shí)間差異不顯著(t(332)=1.216,P=0.225>0.05)；處理組1個(gè)體的直立掃視時(shí)間顯著地高于對(duì)照組(t(470)=-2.435,P=0.015<0.05)和處理組2(t(332)=-2.216,P=0.023<0.05)個(gè)體的,而處理組2個(gè)體的直立掃視時(shí)間與對(duì)照組個(gè)體的差異不顯著(t(364)=-0.342,P=0.733>0.05)；個(gè)體的靜聽時(shí)間隨視野受阻程度的增大而增高(圖3)。處理組2個(gè)體的靜聽時(shí)間顯著或極顯著地高于對(duì)照組(t(364)=-5.077,P=0.000<0.01)和處理組1個(gè)體的(t(332)=-2.625,P=0.009<0.01),處理組1個(gè)體的靜聽時(shí)間顯著地高于對(duì)照組個(gè)體的(t(470)=-2.057,P=0.040<0.05)；3種視野受阻條件下實(shí)驗(yàn)個(gè)體間的嗅聞時(shí)間無(wú)顯著差異(處理組1 vs對(duì)照組：t(470)=1.303,P=0.193>0.05；處理組2 vs對(duì)照組：t(364)=-1.958,P=0.200>0.051；處理組1 vs處理組2：t(332)=-0.984,P=0.326>0.05)。說明,視野受阻對(duì)東方田鼠嗅聞時(shí)間無(wú)顯著性影響。

圖2 3種視野受阻條件下東方田鼠警覺行為動(dòng)作頻次 Fig.2 Vigilance frequencies of reed voles foraging in three levels of vision obstruction Sc：一般掃視 Scanning; USc：站立掃視 Upright & Scanning; L：靜聽 Listening; Sn：嗅聞 Sniffing

圖3 3種視野受阻條件下東方田鼠警覺行為時(shí)間 Fig.3 Vigilance duration of reed voles in three levels vision obstruction

3種視野受阻條件下,實(shí)驗(yàn)個(gè)體分配于各采食回合的覓食中斷時(shí)間較為一致,其中對(duì)照組,n=252,TFI=(0.030±0.010)(min)；處理組1,n=220,TFI=(0.032±0.008)(min)；處理組2,n=114,TFI=(0.031± 0.011)(min)。獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)結(jié)果顯示,處理組1(t(470)=-0.161,P=0.872>0.05)及處理組2(t(364)=-1.285,P=0.200>0.05)個(gè)體的覓食中斷時(shí)間與對(duì)照組個(gè)體的差異不顯著,處理組1個(gè)體的覓食中斷時(shí)間與處理組2的差異亦不顯著(t(332)=-0.984,P=0.326>0.05)。說明,視野受阻對(duì)東方田鼠覓食中斷時(shí)間無(wú)影響。

上述檢驗(yàn)結(jié)果充分說明,食物斑塊周邊的植被高度通過影響東方田鼠覓食活動(dòng)中的警覺行為,能使其警覺動(dòng)作的發(fā)生頻次和時(shí)間產(chǎn)生變異,進(jìn)而影響其覓食行為,但該種作用并未波及至對(duì)分配于各采食回合的覓食中斷時(shí)間的影響,因而個(gè)體攝入率依然保持穩(wěn)定。從而揭示東方田鼠在植被高度引起的視野受阻條件下,能通過調(diào)節(jié)覓食活動(dòng)中各警覺行為動(dòng)作的發(fā)生頻次和持續(xù)時(shí)間,使攝入率維持穩(wěn)定。

3 討論

實(shí)驗(yàn)室條件下模擬東方田鼠在視野受到周圍環(huán)境植被高度遮擋下的覓食行為,結(jié)果發(fā)現(xiàn),實(shí)驗(yàn)個(gè)體在3種視野受阻條件下均能維持?jǐn)z入率,說明視野受阻對(duì)東方田鼠攝入率無(wú)影響。

從覓食活動(dòng)中實(shí)驗(yàn)個(gè)體警覺發(fā)生的強(qiáng)度即頻次來(lái)看,與其他相關(guān)研究相類似[8,11],食物斑塊周圍植被高度能明顯改變東方田鼠覓食活動(dòng)中的警覺行為動(dòng)作頻次(圖2)。在視野不受制約的條件下,對(duì)照組實(shí)驗(yàn)個(gè)體主要采用一般掃視和嗅聞來(lái)監(jiān)測(cè)和評(píng)估環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)。相較于對(duì)照組,處理組1個(gè)體的視野不完全受阻,而靜聽和嗅聞不受視野阻擋物的限制,個(gè)體能通過直立掃視及靜聽和嗅聞動(dòng)作監(jiān)測(cè)周圍環(huán)境,因此一般掃視頻次和嗅聞?lì)l次明顯減少,相應(yīng)地直立掃視頻次和靜聽頻次顯著增大；而處理組2個(gè)體的視野完全受阻即直立亦不能觀察到周圍環(huán)境,因此,其一般掃視及直立掃視頻次上的變動(dòng)規(guī)律與處理組1個(gè)體的較為一致,但靜聽頻次明顯加強(qiáng)。與處理組1個(gè)體的嗅聞?lì)l次變化不同,處理組2個(gè)體的同對(duì)照組個(gè)體的,基本保持穩(wěn)定。說明,在不同程度的視野阻擋條件下,實(shí)驗(yàn)個(gè)體覓食活動(dòng)中的各警覺動(dòng)作發(fā)生頻次不同。動(dòng)物各警覺動(dòng)作強(qiáng)度變化是與其收集環(huán)境信息的難易程度緊密相關(guān)[3,8,11,14- 15]。眼睛作為植食性哺乳動(dòng)物最為重要的感知外界環(huán)境的器官,其大部分活動(dòng)都與眼睛感官的活動(dòng)密切相關(guān)[3,13- 14]。在視野不受阻礙的情況下,個(gè)體能通過一般掃視動(dòng)作監(jiān)視周圍環(huán)境；而視野受到不同程度的阻礙時(shí),則需通過調(diào)整視野監(jiān)視動(dòng)作頻次如增大直立掃視動(dòng)作頻次或(和)加強(qiáng)靜聽動(dòng)作頻次來(lái)彌補(bǔ)一般掃視感知外界環(huán)境信息的不足[7,11,14]。然而,個(gè)體嗅聞?lì)l次與直立掃視頻次和靜聽頻次的變動(dòng)格局不同(圖2)。相較于對(duì)照組個(gè)體的嗅聞?lì)l次,處理組1個(gè)體的顯著降低,而處理組2個(gè)體的則保持穩(wěn)定,這可能與處理組1個(gè)體為觀察和收集環(huán)境信息,增大了直立掃視頻次進(jìn)而減少嗅聞?lì)l次有關(guān)。嗅覺的主要任務(wù)是通過檢測(cè)同種及異種競(jìng)爭(zhēng)者和捕食者身體在空氣中散布的化學(xué)氣味分子或糞便及尿跡氣味來(lái)評(píng)估環(huán)境風(fēng)險(xiǎn),所檢測(cè)的風(fēng)險(xiǎn)性質(zhì)與掃視和靜聽不同,前者屬潛在的非緊迫性風(fēng)險(xiǎn),后者則為潛在的緊迫性風(fēng)險(xiǎn)[8]。視野不完全受阻時(shí),處理組1個(gè)體能充分利用視覺和聽覺感官監(jiān)測(cè)周圍環(huán)境潛在的緊迫性風(fēng)險(xiǎn),因而降低了嗅聞對(duì)潛在的非緊迫性風(fēng)險(xiǎn)的監(jiān)測(cè)。視野完全受阻時(shí),處理組2個(gè)體由于僅能采用靜聽和嗅聞兩種警覺動(dòng)作來(lái)監(jiān)測(cè)環(huán)境風(fēng)險(xiǎn),故而增大了靜聽頻次和維持嗅聞?lì)l次的穩(wěn)定。

盡管,視野受阻能影響東方田鼠覓食活動(dòng)中各警覺行為動(dòng)作的發(fā)生頻次,但這些行為動(dòng)作在發(fā)生頻次上的差異并不一定能引起覓食中斷時(shí)間的相應(yīng)變化[2]。植食性哺乳動(dòng)物的覓食活動(dòng)模式典型地表現(xiàn)為,在處理口腔中食物的同時(shí)能搜尋新的食物項(xiàng)目[17]。動(dòng)物的警覺行為貫穿于其覓食活動(dòng)的始終,而覓食活動(dòng)中的各警覺行為動(dòng)作對(duì)食物攝入過程的作用不同[4,8]。動(dòng)物處理(咀嚼和吞咽)口腔中的食物時(shí)能同時(shí)搜尋新的食物項(xiàng)目和進(jìn)行一般掃視動(dòng)作監(jiān)測(cè)環(huán)境,而以直立掃視、靜聽及嗅聞動(dòng)作監(jiān)測(cè)環(huán)境時(shí),這些動(dòng)作與處理食物動(dòng)作相互抑制不相重疊,須短暫停止食物處理,因而能引起覓食活動(dòng)的短暫中斷[4,8]。行為測(cè)定結(jié)果發(fā)現(xiàn),對(duì)照組個(gè)體分配于一般掃視動(dòng)作的時(shí)間較多,而分配于直立掃視、靜聽和嗅聞動(dòng)作的時(shí)間則較少(圖3)。這與視覺感官作為監(jiān)視周圍環(huán)境最為重要的感覺器官之一,動(dòng)物大部分覓食活動(dòng)如搜尋食物和監(jiān)視周圍環(huán)境都與其有關(guān)[3,14- 15]。然而，視野受阻時(shí)，處理組個(gè)體分配于各警覺行為動(dòng)作的時(shí)間格局有別于對(duì)照組個(gè)體的，其警覺時(shí)間格局發(fā)生了明顯的變異(圖3)。處理組1個(gè)體顯著降低一般掃視時(shí)間,增大直立掃視時(shí)間(圖3)。盡管嗅聞?lì)l次顯著降低,但分配于嗅聞的時(shí)間卻依然維持穩(wěn)定。說明視野不完全受阻時(shí),個(gè)體以直立掃視方式作為監(jiān)測(cè)環(huán)境的主要手段。處理組2個(gè)體因視野完全受阻,分配于一般掃視的時(shí)間同處理組1個(gè)體的,亦明顯減少。盡管處理組2個(gè)體直立掃視亦不能觀察到周圍環(huán)境,但依然發(fā)生直立掃視,分配于直立掃視動(dòng)作的時(shí)間與對(duì)照組個(gè)體的無(wú)明顯差異。我們認(rèn)為,動(dòng)物覓食活動(dòng)中的各種警覺行為動(dòng)作是長(zhǎng)期與環(huán)境相互作用進(jìn)化形成的適應(yīng)性產(chǎn)物,為覓食活動(dòng)中一種習(xí)慣化的有效行為模式[3- 4]。為彌補(bǔ)視野監(jiān)測(cè)的不足,個(gè)體分配于靜聽的時(shí)間明顯增大。說明視野完全受阻后,靜聽則成為東方田鼠監(jiān)視周圍環(huán)境的主要手段。而分配于嗅聞的時(shí)間與對(duì)照組及處理組1個(gè)體的無(wú)明顯差異。與對(duì)照組相比,處理組1和處理組2個(gè)體監(jiān)視周圍環(huán)境投入的嗅聞時(shí)間無(wú)顯著差異。如上所述,出現(xiàn)這種結(jié)果與嗅聞的主要任務(wù)在于監(jiān)測(cè)潛在的非緊迫性風(fēng)險(xiǎn)而其他警覺行為動(dòng)作的目的則在于監(jiān)測(cè)潛在的緊迫性風(fēng)險(xiǎn)有關(guān)[8]。雖然視野受阻影響了東方田鼠覓食活動(dòng)中的警覺行為動(dòng)作頻次及時(shí)間分配,但該種作用并未影響個(gè)體分配于各采食回合的覓食中斷時(shí)間。與對(duì)照組個(gè)體相比較,處理組1和2個(gè)體分配于各采食回合的覓食中斷時(shí)間一致。說明視野受阻對(duì)個(gè)體覓食中斷時(shí)間無(wú)影響。

根據(jù)植食性哺乳動(dòng)物警覺-功能反應(yīng)理論模型[4]預(yù)測(cè),動(dòng)物在各采食回合的瞬時(shí)攝入率(I)由食物大小(S)決定,且受采食和處理食物動(dòng)作相互抑制及覓食中斷時(shí)間的影響。由于我們是在食物大小相同的均質(zhì)密集食物斑塊上測(cè)定東方田鼠的覓食行為,設(shè)定食物大小為實(shí)驗(yàn)個(gè)體經(jīng)一次采食活動(dòng)且一口所能獲取的口量(S)。因口量穩(wěn)定,所以個(gè)體投入處理每口食物的時(shí)間恒定,加之個(gè)體采食收獲每口食物的時(shí)間基本恒定,那么,影響東方田鼠攝入率的參數(shù)則為覓食中斷時(shí)間。由于在不同程度的視野受阻條件下,東方田鼠分配于各采食回合的覓食中斷時(shí)間無(wú)明顯差異,故而能維持?jǐn)z入率的穩(wěn)定。

以往的研究是以個(gè)體對(duì)外界環(huán)境響應(yīng)的警覺行為動(dòng)作性質(zhì)特征如明顯警覺和一般警覺[7,11],抑或是根據(jù)社群成員個(gè)體間的競(jìng)爭(zhēng)或干擾以及群內(nèi)個(gè)體對(duì)捕食者的警覺反映動(dòng)作的功能性特征如社會(huì)性警覺和反捕食警覺來(lái)區(qū)分和定義警覺動(dòng)作及其代價(jià)的[14],忽視了這些警覺行為動(dòng)作本身均含有的能引起覓食中斷的靜聽和嗅聞動(dòng)作[4,8]。由此可知,此類研究在探討動(dòng)物的警覺代價(jià)時(shí),未能充分考慮這些警覺是否能引起覓食中斷,因而難以評(píng)價(jià)這些不同警覺類型所引起的食物攝入損失的代價(jià)[4,8,16]。本項(xiàng)研究通過仔細(xì)觀察植食性小型哺乳動(dòng)物東方田鼠的覓食行為過程及序列,對(duì)其覓食過程中警覺動(dòng)作特征以及是否能引起覓食中斷進(jìn)行了細(xì)致的分類和定義,能充分地反映動(dòng)物覓食活動(dòng)中普遍具有的警覺行為動(dòng)作及特征,并依據(jù)警覺-功能反應(yīng)模型理論定量分析了個(gè)體的覓食代價(jià),因而能夠很好地闡明視野受阻條件下東方田鼠覓食行為的適應(yīng)性策略。

綜上所述,盡管視野受阻能影響東方田鼠覓食活動(dòng)中各警覺行為動(dòng)作的發(fā)生頻次及持續(xù)時(shí)間,實(shí)驗(yàn)個(gè)體各警覺動(dòng)作發(fā)生頻次格局卻與分配于各警覺動(dòng)作的時(shí)間格局迥然不同,但覓食中斷時(shí)間保持穩(wěn)定。說明,在視野受阻程度不同的食物斑塊上,東方田鼠能夠通過覓食活動(dòng)中的警覺行為動(dòng)作調(diào)節(jié),使攝入率保持穩(wěn)定。

致謝：鄧凱東教授幫助英文寫作，特此致謝。

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Effects of vision obstruction on the foraging behavior in voles (Microtusfortis)

TANG Xianjiang1, TAO Shuanglun1,*, MA Jing1,2, ZHANG Li1, WU Shuailing1, LI Junnian1

1CollegeofBiologyandEnvironmentSciences,JishouUniversity,Jishou416000,China2InstituteofMedicalPsychology,Otto-von-GuerickeUniversity,Magdeburg39120,Germany

The foraging behavior of small mammalian herbivores is the outcome of adaption to specific habitats. It is unknown whether vision obstruction caused by plants surrounding food patches affects foraging vigilance in small mammalian herbivores, resulting in variations in their intake rates. To evaluate the effects of the height of surrounding obstructs on the behavior sequence and intake rate of voles (Microtusfortis), we devised concentrated food patches of fresh leaves of clover (Trifoliumrepens) that were obstructed by three heights of brown paper to imitate the vegetation obstruction to vole vision around the food patches. The sequence and parameters of vole foraging behavior were measured to examine the effect of vegetation heights on their intake rate. No significant difference was detected in the foraging subject with different heights of obstruction in foraging behavior. The dynamic analysis of variation in foraging behavior parameters showed that in each biting bout, individuals maintained the total foraging interruption time by modulating the frequency and duration of vigilance behavior in each foraging bout, thus maintaining a steady ingestion time. The results also indicated that the voles maintained their intake rates at different levels of vision obstruction via altering and optimizing their behavior. These results verified the instantaneously dynamic change of energy gain by measuring the actual foraging interruption time caused by vigilant behavior. The variation in vigilance intensity, i.e., vigilance frequency, in voles did not reflect the cost of decreasing food intake caused by foraging interruption, rather the duration of vigilance action in foraging processes was a reliable indicator of dynamic change in intake rates. Consequently, investigating the effects of vigilance behavior on intake rates by measuring the foraging cost caused by the foraging interruption time as an indicator could be an effective way to evaluate adaptive foraging strategies in different situations in small mammalian herbivores.

vision obstruction;Microtusfortis; foraging behavior; vigilance; intake rate

國(guó)家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31460097)；喀斯特草地生態(tài)系統(tǒng)研究生培養(yǎng)創(chuàng)新基地項(xiàng)目；吉首大學(xué)校級(jí)科研資助項(xiàng)目(JGY201516)

2015- 08- 28;

日期:2016- 06- 13

10.5846/stxb201508281792

*通訊作者Corresponding author.E-mail: taoshl_xj@126.com

唐顯江,陶雙倫,馬靜,章力,吳帥玲,李俊年.視野受阻對(duì)東方田鼠覓食行為的影響.生態(tài)學(xué)報(bào),2017,37(3):1035- 1042.

Tang X J, Tao S L, Ma J, Zhang L, Wu S L, Li J N.Effects of vision obstruction on the foraging behavior in voles (Microtusfortis).Acta Ecologica Sinica,2017,37(3):1035- 1042.