杉木幼苗和伴生植物細根對土壤增溫的生理生態(tài)響應

許辰森，熊德成，鄧 飛，史順增，鐘波元，馮建新，陳云玉，陳光水,*，楊玉盛

1 福建師范大學地理科學學院， 福州 350007 2 濕潤亞熱帶山地生態(tài)國家重點實驗室培育基地， 福州 350007

杉木幼苗和伴生植物細根對土壤增溫的生理生態(tài)響應

許辰森1,2，熊德成1,2，鄧 飛1,2，史順增1,2，鐘波元1,2，馮建新1,2，陳云玉1,2，陳光水1,2,*，楊玉盛1,2

1 福建師范大學地理科學學院， 福州 350007 2 濕潤亞熱帶山地生態(tài)國家重點實驗室培育基地， 福州 350007

為揭示全球變暖背景下杉木人工林幼苗與其伴生的其它植物間的對土壤養(yǎng)分的競爭關系和適應性,本研究采用埋設加熱電纜進行土壤增溫(+5℃)技術,在福建省三明市陳大國有采育場內建立杉木(Cunninghamialanceolata)幼苗試驗小區(qū),包括對照(NW)與增溫(WNW)處理(均不除草)。采用內生長環(huán)法與土鉆法相結合,測定增溫對杉木幼苗及伴生的其他植物(主要為山油麻Helicteresangustifolia、東南野桐Mallotuslianus)等細根生物量、呼吸、形態(tài)、及根組織氮濃度的短期影響。結果表明,(1)增溫顯著降低了杉木<1mm細根生物量,而顯著增加了其他植物<1mm細根生物量。增溫顯著提高了其他植物<1mm細根的氮濃度,顯著降低了其比根長(SRL)和比表面積(SRA);同時降低了比根呼吸(參比溫度18℃,SRR18),表明細根呼吸對增溫產生了馴化現(xiàn)象。而增溫對杉木細根的氮濃度沒有顯著影響,卻顯著提高了<1mm細根比表面積;同時增溫對杉木SRR18沒有顯著影響,表明杉木細根呼吸沒有產生馴化現(xiàn)象。(2)SRR18與比根長間的關系受到增溫的顯著影響,但樹種以及增溫×樹種的交互作用沒有顯著影響,表明杉木和其他植物細根競爭能力與維持成本間的平衡關系均受到增溫的共同影響。綜上結果顯示,相較于杉木,伴生的其他植物在增溫環(huán)境中對地下資源的競爭具有更強的優(yōu)勢,能通過增加細根生物量迅速搶奪吸收因增溫而加速礦化的土壤養(yǎng)分,同時通過生理和形態(tài)的調整,減少根系單位質量的維持成本,從而提高其對全球變暖的適應性;而杉木在增溫條件下面臨其他植物的強烈競爭,細根生物量降低,處于不利地位,為了滿足生長所需,需增大比根長和比根表面積,且因細根呼吸沒有產生馴化現(xiàn)象,從而增加了細根單位質量的維持成本,說明杉木對全球變暖的適應性低于其他植物。該研究結果對于全球變暖下杉木人工林的管理具有重要意義。

增溫;競爭;適應性;比根呼吸速率;細根形態(tài);根組織氮濃度;馴化

近幾十年來,隨著大量CO2和其他溫室氣體的排放,大氣溫度顯著升高。IPCC第五次評估報告中預測,到21世紀末全球平均溫度增幅可能超過0.3℃乃至4.8℃[1]。目前,全球已相繼展開大量增溫模擬實驗,研究森林生態(tài)系統(tǒng)組分和生態(tài)過程對全球變暖直接或間接的響應[2]。我國濕潤亞熱帶森林生態(tài)系統(tǒng)在結構及生態(tài)過程等方面都有別于其它森林類型,且該生態(tài)系統(tǒng)已接近其高溫閥值[3],故其對全球變暖的響應與其他地區(qū)相比可能存在較大區(qū)別。但目前相關的野外增溫研究多數(shù)集中于中高緯度地區(qū)[4-6],而亞熱帶和熱帶森林地區(qū)鮮有報道。并且已有的研究報道中大部分為增溫對生態(tài)系統(tǒng)地上部分的影響,如Day[7]等人通過對南極半島的苔原使用被動增溫的方式研究與維管植物相關的地上生物量、C庫和N庫的變化;又如Bronson[8]等人通過溫室和土壤電纜增溫的方式,探究溫度升高對加拿大黑云杉(Piceamariana)葉光合作用,葉片呼吸和樹干呼吸的影響。然而,現(xiàn)階段關于地下部分如何響應溫度升高的相關研究還十分有限。

植物種間關系如何響應全球變暖是全球變化生態(tài)學的一個重要科學問題。人工林與其它植被之間的競爭問題是森林經營的一個基礎性問題[9]。而在全球變暖背景下,人工林與其它植被之間競爭關系的變化,特別是對地下資源的競爭格局的變化,將顯著影響人工林的生產力。細根是植物吸收水分和養(yǎng)分的器官,細根生物量大小變化反映了其占有的土壤空間和對地下資源競爭強度的變化,是生態(tài)系統(tǒng)碳氮循環(huán)的重要組成部分,因而在表征地下資源獲取和競爭能力的指標中,細根生物量無疑是一個最重要的指標之一[10- 11]。除了細根的總量(如細根生物量)指標外,單位質量細根的性質指標亦可作為植物地下資源競爭能力的重要指標。根系組織的養(yǎng)分濃度(如氮濃度)高低可反映養(yǎng)分的可獲得性,并可在一定程度上反映對地下資源競爭的結果。比根長(SRL)和比根表面積(SRA)作為根系收益與成本比值的簡單指數(shù),與根系對地下資源的競爭能力密切相關。而比根呼吸(SRR)則反映了植物根系地下資源吸收的維持成本和消耗,且比根呼吸(維持成本)與比根長(資源競爭能力)之間緊密相關[12- 13]。如Sun[14]等發(fā)現(xiàn)不同樹種的SRL同根呼吸速率呈顯著的冪函數(shù)關系。而比根呼吸與比根長之間關系的變化則反映了植物在對地下資源競爭能力和維持成本之間的權衡。已有的模擬增溫研究大多僅針對單個植物種開展,或是沒有區(qū)分不同植物種的細根[15- 17],因而全球變暖對多個植物種間關系,特別是地下競爭關系的影響目前還未有相關報道。

杉木(Cunninghamialanceolata)是中國亞熱帶地區(qū)重要的速生造林樹種,占中國南方集體林區(qū)人工林面積的30%,在中國人工林生產中發(fā)揮著重要作用[18- 19]?；诖?本研究通過埋設加熱電纜的方法開展亞熱帶模擬土壤增溫試驗,研究土壤增溫下杉木及伴生的其他植物細根生物量(采用土芯法)和細根生理生態(tài)性質(采用內生長環(huán)法)的變化,進而反映杉木和其伴生的其他植物地下資源競爭格局變化對全球變暖的短期響應,從而為全球變暖下亞熱帶地區(qū)杉木人工林經營等提供科學依據(jù)。

1 試驗地概況和增溫實驗

增溫實驗在福建省三明市金絲灣森林公園陳大國有林場(26°19′N,117°36′E)內一開闊平坦地段開展。該區(qū)屬中亞熱帶季風氣候,多年均溫為19.1℃,年均降水量為1749mm,土壤以花崗巖發(fā)育的紅壤和黃壤為主。試驗采用完全隨機設計,設置對照未除草(NW)與增溫未除草(WNW)2種處理,每種處理3個重復,共6個小區(qū)。實驗小區(qū)設置于2013年10月,面積2m×2m,四周用4塊PVC板(200 cm × 70 cm深)焊接而成,與周圍土壤隔開。小區(qū)土壤為人工填土。土壤取自附近的杉木林土壤,分層(0—10、10—20、20—70cm)取回,剔除粗根、石塊和其他雜物后,土壤分層混合均勻后依層重填回試驗小區(qū)內,并采用壓實法調整土壤容重至與自然土壤容重接近(表1)。同月在小區(qū)地表10cm深處布設加熱電纜,間距20cm,并在最外圍環(huán)繞一圈,保證樣地增溫均勻(對照處理亦布設相同電纜,但不增溫),每個小區(qū)均勻種植4棵1年生2 代半短側枝杉木苗,杉木位置均處于兩條電纜線之間。土壤中自然萌發(fā)的其他植物予以保留(主要為山油麻Helicteresangustifolia、東南野桐Mallotuslianus等),以觀察杉木與其它植物之間生長和競爭的變化。2014年3月開始增溫,通過PID增溫控制系統(tǒng),使土壤增溫幅度控制為背景土壤溫度上增加(5±0.5)℃[1]。由于細根現(xiàn)存量中細根的根齡差異較大,不同根齡的細根的生理生態(tài)特性差異十分明顯。為了增加可比性,本研究通過布設內生長環(huán),從而測定根齡相近的細根的生理生態(tài)特性。2015年1月,在每個小區(qū)中央布置一個內生長環(huán)(直徑20cm,深度20cm,網(wǎng)眼5mm),以使4棵杉木和自然萌發(fā)的其他植物的根系能夠長入其中。布設內生長環(huán)時,先把內生長環(huán)砸入土壤,再將環(huán)內的土壤挖出,挑出所有根后,將土回填。

未除草(NW)和增溫未除草(WNW)實驗小區(qū)的土壤溫度、含水率變化曲線見圖1;增溫17個月后0—20cm土壤氮有效性情況見表2;植物蓋度分別為90%與95%,杉木和其他植物的生長情況和生物量見表3和表4。

表1 不同深度土壤重填前后容重

表2 對照未除草和增溫未除草樣地土壤硝態(tài)氮和銨態(tài)氮含量

NW:對照未除草 control；WNW: 增溫未除草 soil warming

圖1 2014年3月份至2015年7月份土壤溫度和含水率Fig.1 Soil temperature and moisture content in the control (NW) and warming (WNW) from March 2014 to July 2015

Table 3 The tree number(strain/m2), mean ground diameter(mm) and mean height of tree(cm) of the Chinese fir seedling and the associated plants

植物名稱Plantname植物類型Planttype株數(shù)/(株/m2)treenumber平均地徑/mmmeangrounddiameter平均樹高/cmmeanheightoftreeNWWNWNWWNWNWWNW杉木Cunninghamialanceolata喬木1118．7±2．1013．86±2．30158．00±12．72134．08±9．78山油麻Helicteresangustifolia小喬木78±7．0088±8．745．78±0．616．06±0．6267．73±13．7576．80±7．02東南野桐Mallotuslianus小喬木7±0．434±2．656．55±1．627．24±1．0677．11±17．9492．64±14．15鹽膚木Rhuschinensis小喬木6±1．283±2．544．64±0．523．6±1．5247．81±7．5844．02±15．53高稈珍珠茅Scleriaelata草本32±16．9613±5．631．88±0．411．63±0．4230．33±5．1028．17±6．87

表4 杉木幼苗和伴生的其他植物地上生物量、地下生物量及總生物量

2 研究方法

2.1 細根生物量測定

2015年7月,根據(jù)小區(qū)四周PVC板上的標記避開電增溫纜位置,采用土芯法對小區(qū)內的細根進行取樣,每個小區(qū)取10個土鉆,土鉆直徑3.5cm,取樣深度為60 cm,取樣時盡量保證在樣地中心和邊緣都有取樣點以做到隨機取樣。把細根挑出后用清水洗凈表面上的土壤和雜質,根據(jù)顏色、彈性等挑出活根,并通過根系顏色和形態(tài)進一步挑出杉木根(杉木新細根較為豐滿,帶有白色表皮;較老的根表皮變?yōu)榘字型讣t或暗紅,有明顯的斑點;木質化的細根通常表皮脫落、內皮為暗紅色),剩余根為其它植物根。之后按照0—1mm和1—2mm兩個徑級分級[20],該劃分標準是通過前期觀察發(fā)現(xiàn)杉木和其它植物的大部分吸收根在1mm之下,所以統(tǒng)一按0—1mm和1—2mm劃分,前者大概表示吸收根,后者表示結構根。最后將樣品烘干稱重,并結合取樣面積計算細根生物量(g /m2)。

2.2 細根生理生態(tài)特性測定

2015年7月,將每個內生長環(huán)內0—20cm深度的土壤挖出,帶回實驗室挑出所有的根,用水清洗干凈,挑出活根,分出杉木細根和其他植物細根,并按0—1mm和1—2mm分為兩個徑級。內生長環(huán)法在此過程中清除了原有根系,使實驗中所獲得的根樣品都是增溫處理后新長出來的,根齡較為接近(1—6個月),因而以能夠更好反應增溫對細根生理生態(tài)特性的影響。

從兩個徑級根的樣品中,隨機挑出一部分進行根呼吸測定,剩余樣品直接在微波爐中殺青2min,之后在65℃烘箱中烘48h至恒重,隨后用球磨儀將樣品粉碎,以備根化學分析用。

根呼吸用Oxytherm液相氧電極進行測定。測定根呼吸前,將待測的兩個徑級的根放入生理緩沖液(10mmol/L MES,1mmol/L CaSO4,18℃)中浸泡10min,使其與待測環(huán)境相平衡后,放入氧電極反應槽并加入2mL緩沖液(18℃)進行呼吸測定,每個小區(qū)各徑級均測定3—4個重復,遵循對一個小區(qū)內生長環(huán)取樣后就測定一次根呼吸的原則,以減少誤差。使用數(shù)字化掃描儀Epson scanner對測完后的根樣品進行掃描,并用根系掃描分析系統(tǒng)(winRHIZO Pro 2009b)獲得根長、根表面積等形態(tài)指標數(shù)據(jù),再將其放置在烘箱(65℃)中烘干以稱取干重。根系呼吸速率以根系干重為基礎計算(nmol O2g-1s-1)。SRL(m/g)通過根的長度和干重來計算,公式為SRL(m/g)= 根長度(m)/根系干重(g),SRA(cm2/g)通過根的表面積和干重計算,公式為SRA(cm2/g)= 根表面積(cm2)/根系干重(g)。內生長環(huán)中獲取的根殺青烘干后,稱取重量并用球磨儀磨碎,通過元素分析儀(vario EL III Element Analyzer,德國)測定根組織的氮濃度。

2.3 數(shù)據(jù)分析

使用統(tǒng)計軟件SPSS 19.0,對根組織氮濃度、SRL、SRA和比根呼吸速率進行多因素方差分析(增溫處理、樹種、徑級),再利用單因素方差分析比較檢驗同一徑級和處理、不同樹種間,以及同一徑級和樹種、不同處理間細根生物量、SRL、SRA、根組織氮濃度、SRR18的差異。因為比根呼吸與SRL之間呈冪函數(shù)關系,故對兩者取自然對數(shù)后,進行線性回歸分析;增溫處理以及不同樹種對SRR18SRL之間關系的影響,則采用協(xié)方差分析對它們進行檢驗。

3 結果與分析

3.1 增溫對細根生物量的影響

增溫處理對細根生物量無顯著影響,但樹種、徑級以及增溫處理、樹種和徑級的交互作用對細根生物量有極顯著影響(表5)。在NW處理0—1mm徑級中,杉木和其他植物的細根生物量分別為(54.31±30.42) g/m2、(290.69±73.56) g/m2,它們之間存在極顯著差異(P<0.01),而在1—2mm徑級中,二者的細根生物量分別為(27.92±2.08) g/m2、(86.60±37.51) g/m2,存在顯著差異(P<0.05);在WNW處理中,杉木和其他植物0—1mm徑級細根生物量分別為(27.12±14.79) g/m2和(423.58±124.18) g/m2、1—2mm徑級細根生物量分別為(24.44±8.27) g/m2和(63.72±16.33) g/m2,杉木和其他植物間均存在極顯著差異(P<0.01)。

在0—1mm徑級中,杉木細根生物量在增溫的影響下顯著降低(P<0.05),而其他植物的細根生物量則表現(xiàn)為極顯著上升(P<0.01)。在1—2mm徑級中,增溫處理對杉木和其他植物細根生物量的影響皆不顯著(P>0.05)(圖2)。

圖2 0—1mm徑級與1—2mm根徑級不同處理、不同樹種的細根生物量及所有植物總細根生物量Fig.2 Fine root biomass by treatments and species for 0—1mm and 1—2mm diameter classes柱狀圖上不同大寫字母表示同徑級、同種處理不同樹種有顯著差異(P<0.05),不同小寫字母表示同徑級、同樹種不同處理間有顯著性差異(P<0.05);圖中數(shù)據(jù)為平均值±標準差

3.2 增溫對根組織氮濃度的影響

增溫處理、樹種及處理對組織氮濃度無顯著影響,但徑級對組織氮濃度有極顯著影響,增溫處理、樹種和徑級的交互作用對其有顯著影響(表5)。在NW處理中,杉木和其他植物0—1mm細根組織濃度分別為(10.87±1.35)mg/g和(11.78±1.19) mg/g,1—2mm徑級則分別為(8.02±0.66) mg/g和(8.29±1.55) mg/g,都無顯著差異(P>0.05);在WNW處理中,杉木和其他植物0—1mm徑級細根氮濃度分別為(11±0.02) mg/g和(13.66±1.57) mg/g,存在顯著差異,而1—2mm徑級細根組織氮濃度分別為(8.86±0.02) mg/g和(8.19±0.42) mg/g,無顯著差異(P>0.05)。

表5 增溫處理對杉木幼苗及伴生的其他植物細根生物量、比根呼吸速率、比根長、比表面積和根組織氮含量影響的方差分析

Table 5 Analysis of variance for the effects of soil warming on root biomass, root specific root respiration rate, specific root length, specific root area and tissue N concentration for the Chinese fir seedlings and the associated plants

變異來源Sourceofvariationdf細根生物量RootbiomassP比根呼吸速率SpecificrootrespirationrateP比根長SpecificrootlengthP比表面積SpecificrootareaP根組織氮濃度RoottissueNconcentrationP處理Treatment10．1420．2620．1510．3080．102樹種Species1<0．001<0．0010．9070．0420．062徑級Diameter1<0．001<0．001<0．001<0．001<0．001處理×樹種Treatment×Species10．010．0470．2420．0010．671處理×徑級Treatment×Diameter10．015<0．0010．3500．1870．442處理×樹種×徑級Treatment×Species×Diameter2<0．001<0．001<0．001<0．0010．044

在0—1mm徑級中,增溫處理對杉木細根氮濃度影響不顯著(P>0.05),而其他植物細根氮濃度在增溫的影響下則顯著上升(P<0.05)。在1—2mm徑級中,增溫處理對杉木和其他植物細根組織氮濃度的影響皆不顯著(P>0.05)。(圖3)

圖3 0—1mm徑級與1—2mm根徑級不同處理、不同樹種的根組織氮濃度Fig.3 Root tissue nitrogen concentration by treatments and species for 0—1mm and 1—2mm diameter classes柱狀圖上不同大寫字母表示同徑級、同種處理不同樹種有顯著差異(P<0.05),不同小寫字母表示同徑級、同樹種不同處理間有顯著性差異(P<0.05);圖中數(shù)據(jù)為平均值±標準差

3.3 增溫對比根呼吸速率(SRR18)的影響

增溫處理對比根呼吸無顯著影響,但樹種、徑級以及增溫處理、樹種和徑級的交互作用對比根呼吸速率均有顯著影響(表5)。在NW處理中,杉木與其他植物0—1mm徑級細根的SRR18分別為(11.95±2.9) nmolO2g-1s-1和(10.16±2.05) nmol O2g-1s-1,無顯著差異(P>0.05);而1—2mm徑級細根SRR18分別為(6.97±2.28)nmol O2g-1s-1和(3.90±0.58)nmol O2g-1s-1,存在極顯著差異(P<0.01)。在WNW處理中,杉木與其他植物0—1mm徑級細根的SRR18分別為(9.19±1.94)nmol O2g-1s-1和(5.42±1.94)nmol O2g-1s-1,1—2mm徑級則分別為(10.83±1.04)nmol O2g-1s-1和(4.76±1.05)nmol O2g-1s-1,皆存在極顯著差異(P<0.01)。

在1—2mm徑級中,增溫處理對杉木和其他植物SRR18的影響皆不顯著(P>0.05);在0—1mm徑級中,增溫處理對杉木SRR18的影響亦不顯著(P>0.05),但其他植物的SRR18則呈極顯著下降(P<0.01)(圖4),這表明其它植物吸收根(0—1mm徑)呼吸在增溫下產生了馴化現(xiàn)象,而杉木細根呼吸則不產生馴化現(xiàn)象。

圖4 0—1mm徑級與1—2mm徑級不同處理、不同樹種的比根呼吸速率Fig.4 Specific root respiration rate by treatments and species for 0—1mm and 1—2mm diameter classes柱狀圖上不同大寫字母表示同徑級、同種處理不同樹種有顯著差異(P<0.05),不同小寫字母表示同徑級、同樹種不同處理間有顯著性差異(P<0.05),圖中數(shù)據(jù)為平均值±標準差

3.4 增溫對細根形態(tài)特征的影響

增溫處理和樹種對SRL無顯著影響,但徑級以及增溫處理、樹種和徑級的交互作用對SRL均有顯著影響(表5)。在NW處理中,杉木和其他植物0—1mm徑級根的SRL分別為(18.26±3.86)m/g和(28.66±8.96)m/g, 1—2mm徑級根則分別為(11.09±1.76) m/g和(4.99±0.62) m/g,都存在極顯著差異(P<0.01);而在WNW處理中,杉木和其他植物0—1mm徑級根的SRL分別為(19.61±4.86)m/g和(19.37±6.39)m/g,1—2mm徑級根則分別為(8.83±0.23)m/g和(5.55±2.27) m/g,都無顯著差異(P>0.05)。

在0—1mm徑級中,增溫處理對杉木SRL影響不顯著(P>0.05),而其他植物的SRL在增溫的影響下顯著下降(P<0.05)。在1—2mm徑級中,增溫處理對杉木和其他植物SRL的影響皆不顯著(P>0.05)。(圖5)。

圖5 0—1mm徑級與1—2mm徑級不同處理、不同樹種的比根長Fig.5 Specific root length by treatments and species for 0—1mm and 1—2mm diameter classes柱狀圖上不同大寫字母表示同徑級、同種處理不同樹種有顯著差異(P<0.05),不同小寫字母表示同徑級、同樹種不同處理間有顯著性差異(P<0.05),圖中數(shù)據(jù)為平均值±標準差

增溫處理對SRA無顯著影響,但樹種對SRA有顯著影響,徑級以及增溫處理、樹種和徑級的交互作用對SRA有極顯著影響(表5)。在NW處理0—1mm徑級中,杉木和其他植物的SRA分別為(321.26±51.93)cm2/g、(477.57±107.69) cm2/g,二者之間存在極顯著差異(P<0.01);在1—2mm徑級中,杉木和其他植物的SRA分別為(261.06±85.69) cm2/g、(176.77±34.62) cm2/g,存在顯著差異(P<0.05);而在WNW處理中,杉木和其他植物0—1mm徑級的SRA分別為(424.91±118.97) cm2/g、(356.55±139.93) cm2/g,無顯著差異(P>0.05),而1—2mm的SRA分別為(404.53±13.30) cm2/g、(166.58±53.04) cm2/g,存在極顯著差異(P<0.01)。

在0—1mm徑級中,增溫處理對杉木和其他植物SRA的影響皆顯著(P<0.05),前者顯著升高,后者顯著降低。在1—2mm徑級中,增溫處理對杉木和其他植物SRA的影響皆不顯著(P>0.05)。(圖6)

3.5 增溫對比根呼吸速率與比根長關系的影響

NW處理中SRR18與SRL成極顯著冪函數(shù)關系,而在WNW處理中,二者之間也呈冪函數(shù)關系,但未達到顯著水平(圖7)。由此可見SRR18與SRL間顯著的相關關系在增溫之后發(fā)生了改變。在協(xié)方差分析的結果(表6)中亦體現(xiàn)了這一比較結果：增溫處理不僅顯著影響SRL與SRR18間關系的截距(表6中處理P<0.01),而且也顯著影響其斜率(表6中處理×協(xié)變量P<0.01),但樹種及處理×樹種對該關系沒有顯著影響(表6)。這表明增溫改變了根系維持成本(SRR18)與養(yǎng)分競爭能力(SRL)之間的平衡關系,而這種變化在杉木和其它植物間并沒有差異。

4 討論

4.1 增溫處理對杉木和伴生的其他植物細根生物量的影響

細根生物量很大程度上反映了苗木對地下部分的投入,可以代表其對地下空間的占有和對地下資源的競爭能力。本研究中,增溫處理導致所有植物0—1mm細根總生物量顯著增加(圖2),這與以往增溫研究中普遍發(fā)現(xiàn)增溫導致細根生物量降低的結果有很大差異[21-23],如Bronson[23]在對黑云杉(Piceamariana)的研究中得出,土壤增溫使其活細根生物量減少了24%—46%,而Zhou[10]等在對一個溫帶森林研究中發(fā)現(xiàn)相較于對照處理,增溫使活細根生物量降低了61.9%。但本研究與Allen[24]等研究發(fā)現(xiàn)的桔樹(Citursaurantium)幼苗細根生物量隨著溫度增加而增加的結果相似。本研究中的植物(包括杉木和其它植物)和Allen[24]等研究中的桔樹(Citursaurantium)幼苗均仍處在生物量積累過程之中,而增溫可能因加速了土壤氮礦化,從而加速了植物的生長,由于植物異速生長的限制作用[19],從而使植物生物量(包括地上和地下部分)增加。但在生長比較穩(wěn)定的生態(tài)系統(tǒng)中,增溫引起的土壤氮礦化的增加,可能導致植物地下碳分配降低,從而導致細根生物量減少。

圖6 0—1mm徑級與1—2mm徑級不同處理、不同樹種的比表面積Fig.6 Specific root area by treatments and species for 0—1mm and 1—2mm diameter classes柱狀圖上不同大寫字母表示同徑級、同種處理不同樹種有顯著差異(P<0.05),不同小寫字母表示同徑級、同樹種不同處理間有顯著性差異(P<0.05)

Table 6 Analysis of covraiance for the effects of soil warming on the relationship between root specific root respiration rate and specific root length for the Chinese fir seedling and the associated plants

變異來源Sourceofvariationdfln(比根呼吸速率)vs．ln(比根長)ln(SRR18)vs．ln(SRL)P協(xié)變量Covariate1<0．01處理Treatment10．008樹種Species10．340處理×協(xié)變量Treatment×Covariate1<0．01樹種×協(xié)變量Species×Covariate10．949處理×樹種Treatment×Species10．073處理×樹種×協(xié)變量Treatment×Species×Covariate10．135

圖7 NW和WNW 2種處理比根長和比根呼吸速率的關系Fig.7 Relationship between specific root length and specific root respiration rate for the control (NW) and warming (WNW) treatments

然而,已往的增溫試驗研究中,大多是針對單一植物種開展,或是沒有區(qū)分不同植物種的細根,從而無法揭示種間地下競爭對增溫的響應。本研究發(fā)現(xiàn),雖然增溫導致植物總細根生物量增加,但杉木和其它植物細根生物量的變化趨勢有明顯差異。在土壤溫度升高下,杉木幼苗的0—1mm細根生物量顯著減少,而其他植物0—1mm細根生物量則顯著增加(圖2)。這表明,土壤增溫對杉木和其它植物的影響是不對稱的,增溫更有利于其它植物提高對地下資源的競爭能力(細根生物量所反映的對地下空間的占有能力),這亦可以從增溫后其它植物的地上生物量顯著增加,而杉木地上生物量增加不顯著反映出來(未刊數(shù)據(jù))。這進一步暗示全球變暖后,杉木新造林地或幼齡地其它植物對杉木的競爭可能加劇,因而采取有效的雜草控制措施對杉木人工林經營將顯得更為重要。

4.2 增溫處理對杉木和伴生的其他植物細根氮濃度的影響

0—1mm徑級細根是植物根系中最活躍的部分,是植物吸收水分和養(yǎng)分的重要部分[25],因此本文主要針對該徑級的細根進行結果討論。土壤溫度是影響植物生長的關鍵因素之一。本研究中,增溫處理使其他植物根系的組織氮濃度顯著增加(P<0.05),該結果與許多研究結果相似[26-27],而增溫處理對杉木細根氮組織濃度的影響卻未達到顯著水平(圖3)。這種結果可能與土壤增溫對土壤養(yǎng)分的影響,以及不同植物細根對養(yǎng)分的競爭能力差異有關。溫度對土壤有機質分解和養(yǎng)分礦化有著較大的影響,如Rustad[28]和Gordon[29]等通過研究發(fā)現(xiàn),土壤溫度升高會促使氮的總礦化速率加快,促使土壤中可利用N等養(yǎng)分的含量增加,而植物根系對養(yǎng)分的吸收能力通常與土壤溫度呈正相關關系[30]。因此,在本研究中,土壤溫度增加提高了土壤氮礦化速率,從而促進了其他植物對土壤養(yǎng)分的吸收,使得其他植物細根的組織氮濃度在增溫環(huán)境下顯著增加。但是,杉木細根的組織氮濃度在相同增溫環(huán)境下卻沒有發(fā)生顯著的變化,這可能是因為試驗中杉木幼苗與其他植物之間對養(yǎng)分的競爭能力存在差異造成的。增溫小區(qū)的其他植物中,主要為山油麻(Helicteresangustifolia)、東南野桐(Mallotuslianus)等陽性先鋒樹種,即在陽性環(huán)境中適應性強,早期生長快,繁殖和更新較容易的物種[31]。這種特性就導致它們對土壤中養(yǎng)分的“爭奪”能力強于杉木,故在增溫后,杉木由于在競爭養(yǎng)分中處于劣勢,因而其根系組織氮濃度變化不顯著,而其他植物能夠迅速搶奪因增溫而增加的土壤養(yǎng)分,導致其根系組織氮濃度顯著增加。此外,研究中增溫處理的土壤銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量并沒有顯著高于對照處理,這可能與增溫處理中加快礦化出來的無機氮被其它植物根系迅速吸收消耗有關。本研究關于保留其它植物的增溫試驗所得結果與作者在去除其它植物的增溫試驗研究所得結果有明顯差異。在去除其它植物的杉木小區(qū)中,增溫處理使土壤氮有效性顯著提高,杉木幼苗細根的氮濃度亦顯著提高[32],表明在缺乏競爭者的情況下,增溫引起的土壤氮有效性的增加使氮素可在杉木幼苗根系中富集。

4.3 增溫處理對杉木和伴生的其他植物細根SRL、SRA和SRR18的影響

比根長(SRL)是單位生物量細根的總長度,是重要的細根形態(tài)指標,可作為細根養(yǎng)分吸收效率的簡單參數(shù)。比表面積(SRA)是單位生物量細根的總表面積,反映投入至細根的生物量中用于吸收養(yǎng)分的效率。二者皆能作為細根吸收養(yǎng)分能力與效率的指標。本研究中,在增溫處理的影響下,杉木的SRL變化不顯著(P>0.05),而其SRA顯著增加(P<0.05),其他植物的SRL和SRA都顯著減小(P<0.05)(圖5,圖6)。該結果與Bj?rk[33]等人通過OTC法研究瑞典北部兩個干苔原植物的結果相似,他們發(fā)現(xiàn)增溫使得干石楠灌叢細根的SRA增加。但他們也指出,這種結果并不是根系形態(tài)學的一般響應規(guī)律,因為他們研究中干草甸細根的SRL和SRA并沒有存在任何變化。本研究中,增溫促進其他植物對養(yǎng)分同化吸收,促使大量可溶性氮在根組織中積聚,在養(yǎng)分充足的情況下,其根系就會減少在根長和表面積等方面的投入;而杉木根在增溫條件下可能面臨來自其他植物的強烈競爭,為了自身的生長,就需要增加表面積以獲取足夠的養(yǎng)分。

一些研究發(fā)現(xiàn)增溫后細根呼吸下降,如Jarvi[15]等對糖楓(Acersaccharum)占優(yōu)勢的北方闊葉林進行增溫實驗,發(fā)現(xiàn)細根呼吸對于土壤增溫發(fā)生了部分馴化,且細根呼吸速率在增溫處理的影響下呈現(xiàn)下降的趨勢。然而,不同植物之間的馴化能力有很大的區(qū)別[34-35],有些植物對于增溫具有完全馴化的能力,而有的則沒有這種能力[36- 37]。本研究中,其他植物的比根呼吸速率(在18℃參考溫度下)在增溫處理后呈現(xiàn)顯著下降的趨勢,而杉木的比根呼吸速率在相同情況下沒有發(fā)生顯著變化。這表明其他植物細根呼吸產生了馴化現(xiàn)象而杉木細根呼吸沒有產生馴化現(xiàn)象。馴化現(xiàn)象能夠使其他植物在增溫下降低維持成本,從而增強其競爭力。細根呼吸與細根形態(tài)特征緊密相關。在NW處理中,比根呼吸速率與SRL間呈極顯著的冪函數(shù)關系(R2=0.5821,P<0.001)(圖7)。該結果與Makita[25]和Sun[14]等的研究結果類似,他們通過對枹櫟(Quercusserrate)、紫椴(Tiliaamurensis)、紅松(Pinuskoraiensis)根呼吸與細根形態(tài)之間的關系研究發(fā)現(xiàn),細呼吸速率與SRL間有著很顯著的冪函數(shù)關系,且SRL可以解釋枹櫟細根呼吸速率60%以及紫椴細根呼吸84%的變異性。這些結果很好的支持了Hishi[38]等關于根系形態(tài)反映其生理功能的觀點。同時,本研究發(fā)現(xiàn),增溫處理對比根呼吸速率與SRL二者取對數(shù)后的回歸直線的斜率和截距均有極顯著性的影響(P<0.01),但樹種及處理×樹種的交互作用則無顯著的影響(P>0.05)(表6)。這說明增溫處理改變了細根對地下資源的競爭能力和維持成本之間的平衡關系,而杉木和其他植物在根呼吸速率與比根長間的關系以及增溫對這種關系的影響程度是沒有差異的。

5 結論

相較于杉木,伴生的其他植物在增溫條件下在競爭地下資源中獲得優(yōu)勢,能夠顯著增加總細根生物量,占據(jù)土壤空間,從而迅速吸收因增溫而加速礦化的土壤養(yǎng)分;與此同時,通過降低細根比根長、比表面積,細根呼吸對增溫產生馴化,從而減少根系單位質量的維持成本,提高其對全球變暖的適應性;而杉木在增溫條件下面臨其他植物的強烈競爭,處于不利地位,總細根生物量降低;同時,為了彌補總細根生物量的降低,需增大比根長和比根表面積,細根呼吸對增溫沒有產生馴化現(xiàn)象,因而增加了根系單位質量的維持成本,說明杉木對全球變暖的適應性低于其他植物。這進一步暗示全球變暖后,杉木新造林地或幼齡地其它植物對杉木的競爭可能加劇,因而采取有效的雜草控制措施對杉木人工林經營將顯得更為重要。

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The ecophysiological responses of fine-roots of Chinese fir (Cunninghamialanceolata) seedlings and the associated plants to soil warming

XU Chensen1,2, XIONG Decheng1,2, DENG Fei1,2, SHI Shunzeng1,2, ZHONG Boyuan1,2, FENG Jianxin1,2,CHEN Yunyu1,2, CHEN Guangshui1,2,*, YANG Yusheng1,2

1CollegeofGeographicalScience,FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China2StateKeyLaboratoryofSubtropicalMountainEcology(FundedbyMinistryofScienceandTechnologyandFujianProvince),FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China

Based on a soil warming experiment, this study aimed to study the effects of global warming on nutrient acquisition capabilities of subtropical Chinese fir (Cunninghamialanceolata) seedlings and the associated plants, such asHelicteresangustifoliaandMallotuslianus. Three soil warming (WNW) and three non-warming (NW) 2m×2m Chinese fir seedling plots, both with no weeding, were established in Chenda State-Own Forest Farm, Sanming, Fujian. Soil warming was accomplished by buried heating cable technology, with soil temperature elevated to +5℃ above ambient. Fine root biomass was measured by soil coring, and ingrowth cores were used to extract root samples to measure root respiration, morphology and N concentration. Specific root respiration rates were measured by the Clark-type Oxygen Electrode and root tissue N concentration were determined by the vario EL Ⅲ Element analyzer. Root samples were scanned by the Epson scanner at 300dpi, and root architecture and morphology were analyzed by WinRHIZO Pro 2009b software. The results showed that: (1) Soil warming significantly decreased root (<1mm) biomass of Chinese fir, but significantly increased root (<1mm) biomass of the associated plants. N concentration was significantly increased, and specific root length (SRL) and specific root area (SRA) decreased significantly in the <1mm roots of the associated plants. Furthermore, the specific root respiration (SRR18, measured at reference temperature of 18) in the <1mm roots of the associated plants was decreased under warming, indicating acclimation of root respiration to warming. For Chinese fir seedlings, soil warming had no significant effect on SRR18and root tissue N concentration, except that the SRA of the <1mm roots significantly increased. (2) Soil warming had significant influence on the relationship between SRR18and SRL; however, tree species and interaction between warming and tree species had no significant effect, indicating that the balance between root absorbance capacity and maintenance cost was affected by soil warming both in roots of Chinese fir seedlings and their associated plants. In conclusion, the results showed that compared with Chinese fir seedlings, the associated plants had higher competitiveness in belowground nutrient acquisition and higher adaptability under soil warming, by increasing absorptive root biomass to rapidly forage soil nutrients. However, they were also able to employ an adaptive strategy of incurring root physiological and morphological adjustment to reduce per unit mass root maintenance costs. However, Chinese fir seedlings were inferior in root competitive capacity for nutrients and were less adaptable to global warming. Due to reduced root biomass, they had to increase SRL and SRA to meet their nutrient requirements for growth, with no acclimation of root respiration to soil warming. Thus, the maintenance cost per unit root mass increased simultaneously. These results would have meaningful implications for managing Chinese fir plantation under global warming.

warming; competition; adaptability; specific root respiration; fine root morphology; root tissue N concentration; acclimation

國家自然科學基金優(yōu)秀青年基金項目(31422012);國家973前期專項課題資助項目(2014CB460602);國家自然科學基金資助項目(31500408);福建省杰出青年基金項目滾動資助項目(2014J07005)

2016- 07- 17;

2016- 10- 09

10.5846/stxb201607171455

*通訊作者Corresponding author.E-mail: gshuichen@163.com

許辰森，熊德成，鄧飛，史順增，鐘波元，馮建新，陳云玉，陳光水，楊玉盛.杉木幼苗和伴生植物細根對土壤增溫的生理生態(tài)響應.生態(tài)學報,2017,37(4):1232- 1243.

Xu C S, Xiong D C, Deng F, Shi S Z, Zhong B Y, Feng J X,Chen Y Y, Chen G S, Yang Y S.The ecophysiological responses of fine-roots of Chinese fir (Cunninghamialanceolata) seedlings and the associated plants to soil warming.Acta Ecologica Sinica,2017,37(4):1232- 1243.