鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)解剖學與生理學的研究進展

王有祥++徐興軍++邵淑麗++呂建偉++王維禹++張偉偉++謝志剛++李旭艷

摘要：鳥類的呼吸系統(tǒng)與食性、氣候、季節(jié)變化、呼吸代謝、呼吸酶活性以及對外界環(huán)境條件變化的適應等因素密切相關。從呼吸系統(tǒng)形態(tài)結構與食性、氣候、季節(jié)變化、呼吸代謝、生態(tài)類型等方面的關系，對國內(nèi)外鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)解剖學與生理學研究現(xiàn)狀進行綜述，并對鳥類呼吸系統(tǒng)的研究提出了幾點建議，旨在為今后對鳥類呼吸系統(tǒng)的研究提供一些依據(jù)和方法。

關鍵詞：鳥類；呼吸系統(tǒng)；形態(tài)解剖學；生理學；研究進展；方法

中圖分類號： Q954.57文獻標志碼： A

文章編號：1002-1302（2016）12-0058-03

收稿日期：2015-11-14

基金項目：黑龍江省教育廳科學技術研究項目（編號：12541885）；齊齊哈爾大學研究生創(chuàng)新科研項目（編號：YJSCX2014-020X）。

作者簡介：王有祥（1990—），男，碩士研究生。E-mail：422645033@qq.com。

通信作者：徐興軍，教授。E-mail：xxj0605@163.com。

鳥類的呼吸方式不同于其他動物，呼吸器官的形態(tài)結構與其他動物相比具有差異性，形成特有的“雙重呼吸”系統(tǒng)，以適應鳥類體溫高、新陳代謝迅速等要求，使其滿足飛翔生活的需要[1-3]。鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)學用以描述呼吸器官（鼻、喉、氣管、肺、氣囊）的形態(tài)并研究其季節(jié)氣候、生活環(huán)境等因素與器官變化的規(guī)律性，是研究鳥類呼吸系統(tǒng)最直接、最有效的研究方法。鳥類呼吸系統(tǒng)生理學則是研究鳥類呼吸器官的活動規(guī)律，以及其組成系統(tǒng)的各器官在正常情況下表現(xiàn)出來的各種生命現(xiàn)象。本研究從鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)結構與氣候、呼吸代謝、季節(jié)變化等方面，對國內(nèi)外鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)學與生理學研究進展進行闡述并提出建議，旨在為今后鳥類呼吸系統(tǒng)的研究提供一些依據(jù)。

1鳥類呼吸系統(tǒng)研究的國內(nèi)外現(xiàn)狀

我國鳥類資源豐富，近些年很多學者在鳥類體溫調(diào)節(jié)及耗氧量[4-8]、鳥類靜止代謝率[9-12]、消化酶活性[13-14]的研究等方面取得了較大進展，但對鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)結構隨氣候及季節(jié)變化研究較少，主要集中在形態(tài)解剖單一方面的研究。在國內(nèi)，葛蔭榕在鳥類呼吸系統(tǒng)的微細結構與呼吸機制方面的研究取得了一定成果[15]；王學斌等對鳥類呼吸與發(fā)聲的神經(jīng)調(diào)控取得了一定的進展[16]。在國外，Vicario在研究斑胸草雀（Poephila guttata）肌肉呼吸和發(fā)聲的關系中得出，鳥類的發(fā)聲和鳴叫都產(chǎn)生于呼氣的過程[17-18]；Wild在研究鳥類聽覺-發(fā)聲-呼吸軸時得出，鳥類發(fā)聲系統(tǒng)、呼吸系統(tǒng)以及聽覺系統(tǒng)的中樞聯(lián)系構成1個軸，通信行為圍繞此軸展開[19]；Tickle在研究鳥的呼吸與運動中發(fā)現(xiàn)，呼吸時間的長短與呼吸生理之間有必然的聯(lián)系，呼吸的時間越長，鳥類的靜止代謝率就越高[20]；Mortola等在研究水生鳥類呼吸與陸地物種的比較中得出，在水生環(huán)境中，水生鳥類與哺乳動物之間的比例模式具有相似性[21]。

2呼吸器官

2.1鼻

鳥類的鼻腔較窄小，呈前窄后寬的錐形腔隙，在整個面部的后半部，鼻孔內(nèi)具有螺旋狀的骨骼。鼻腔底壁前半部是以上頜骨與前頜骨的腭突為支架，后部以梨骨與腭骨為支架。兩側(cè)鼻腔之間被軟骨性鼻隔從中間隔開，且之間互不相通。在鼻腔的側(cè)壁上，附著前、中、后3個鼻甲，鼻甲表面附有嗅上皮，其上分布著嗅神經(jīng)和嗅覺感覺細胞。前鼻甲位于鼻腔前部，呈圓錐形。中鼻甲較大，呈不規(guī)則形狀，深入到整個鼻腔內(nèi)部。后鼻甲呈空泡狀，突向鼻中隔，位于鼻腔后部側(cè)面。鼻腔內(nèi)部又被前、中、后鼻甲分為上、中、下鼻道。鼻甲與鼻中隔之間的腔隙稱為總鼻道，其形狀呈裂縫狀，較窄小。鼻孔較大，呈橢圓形，表面無羽毛覆蓋，位于喙的中部。鼻后孔位于鼻腔后部底壁的兩側(cè)，內(nèi)側(cè)垂直，外側(cè)彎向內(nèi)側(cè)，呈前窄后寬的細縫狀。Geist在研究鳥類鼻孔呼吸及鼻甲的功能中發(fā)現(xiàn)，相對較低的代謝率和相應減少肺通氣率可以使鳥類更好地呼吸[22]。Dimov在調(diào)查俄羅斯列寧格勒省春、夏兩季鳥類鼻螨寄生程度中發(fā)現(xiàn)，共有23種18屬13科5目，大約13%的鳥類鼻腔中有螨蟲的寄生[23]。

2.2喉

鳥類的喉分為前喉和后喉。前喉位于下頜間隙的后部，后喉位于氣管與支氣管的分叉處。

2.2.1前喉

前喉位于下頜間隙的部位，咽與氣管起始部位之間。喉以喉軟骨作為支架，表面附有喉肌。喉腔呈扁狀的腔隙，在喉腔的側(cè)壁上無聲帶，不作為發(fā)聲器官。喉軟骨包括勺狀軟骨與環(huán)狀軟骨。勺狀軟骨為對骨，位于環(huán)狀軟骨的前側(cè)，勺狀軟骨與環(huán)狀軟骨之間以韌帶相連接，構成了喉口的支架。喉口呈前寬后窄的“U”形。環(huán)狀軟骨較勺狀軟骨發(fā)達，是構成喉的主要骨質(zhì)基礎。

2.2.2后喉

后喉又被稱為鳴管，它由半月膜、鳴膜及鳴肌組成，是發(fā)聲器官，位于氣管與支氣管末端的分叉處，心莖的背側(cè)，懸吊于左右鎖骨間的氣囊之間。鳴管軟骨可分為前軟骨、中軟骨、后軟骨。前軟骨呈環(huán)形，中軟骨呈半圓形，位于鳴管的側(cè)面，軟骨兩端都與彈性膜相連。鳴膜包括內(nèi)側(cè)鳴膜與外側(cè)鳴膜，軟骨的兩端與內(nèi)側(cè)鳴膜相連。鳴肌可以控制鳴管的伸縮，從而調(diào)節(jié)進入鳴管的空氣量和鳴膜的緊張度，改變其鳴叫聲。不同種類的鳥，鳴肌數(shù)目及功能也不同。非鳴禽類，如非洲鴕鳥（Struthio camelus）、禿鷲（Aegypius monachus）的鳴管簡單[24]；鶉雞雖具有完整的鳴管，但缺少鳴肌，因而都不能調(diào)節(jié)啼鳴。鳴禽類，如畫眉鳥（Garrulax canorus）、百靈（Melanocorypha monolica）、黑枕黃鸝（Oriolus chinensis）、銀耳相思鳥（Leiothrix argentauris）、金絲鳥（Canary）等[25-27]則有4對或5對鳴肌調(diào)節(jié)鳴膜的緊張度，因此能發(fā)出婉轉(zhuǎn)悅耳的啼鳴聲。鳥類的發(fā)聲有鳴唱和鳴叫2方式，都產(chǎn)生于呼氣的過程。呼氣時，胸、腹部肌肉壓縮氣囊，使氣流經(jīng)過鳴管處，通過引起鳴膜振動而發(fā)聲。有研究表明，發(fā)聲器官的活動必須與呼吸器官密切協(xié)調(diào)，準確配合，發(fā)聲的神經(jīng)通路必然與呼吸的神經(jīng)通路有某種聯(lián)系[28]。Wild提出，發(fā)聲系統(tǒng)、呼吸系統(tǒng)及聽覺系統(tǒng)的中樞聯(lián)系構成“聽覺-發(fā)聲-呼吸軸”[19]。鳥類的呼吸系統(tǒng)與發(fā)聲系統(tǒng)有許多共同的中樞結構，因此鳥類的通信行為圍繞此軸展開。Sellas等在研究斑喉[XCZ105.tif]（Modulatrix stictigula）喉嚨10個四核苷酸微衛(wèi)星位點分離鑒定中得出，這些位點在一定程度上用來確定咽喉種群的隔離，以保護非洲這種特有的鳥類[29]。

2.3氣管與支氣管

2.3.1氣管

鳥類的氣管很長，有完整的骨質(zhì)環(huán)支撐，它貫穿于鳥類的整個頸部。從氣管處發(fā)出2根支氣管，支氣管有半軟骨環(huán)支持，一直深入到肺臟，與腹氣囊相連，此段成為初級支氣管。從初級支氣管處再發(fā)出次級支氣管，根據(jù)發(fā)出的部位不同又分為腹支氣管和側(cè)支氣管。由于初級支氣管向背方彎曲，所以背、腹支氣管不在同一水平面上，背、腹支氣管之間以三級小管相連，這種三級小管又稱為平行支氣管[30]。平行支氣管四周由許多微細的毛細氣管包圍，毛細氣管之間互相聯(lián)通形成網(wǎng)狀結構。有研究發(fā)現(xiàn)，平行支氣管作為鳥類進行氣體交換的重要場所，它發(fā)出的毛細氣管口徑很小，一般只有2～8 μm，鳥類毛細氣管口徑較小的特征使得它們比其他動物具有更大的呼吸表面積。肺部毛細氣管口徑的大小與鳥類個體大小、活動性和代謝強度有關[31]。個體越小、活動性越強的鳥類的毛細氣管的口徑越小，其相對呼吸表面積就越大，例如火雞（Meleagris gallopavo）、歐鴿（Columba oenas）。氣管前接喉，后連鳴管。氣管起于喉，沿頸腹側(cè)伴隨食管向后方延伸，經(jīng)胸前口進入胸腔，沿兩側(cè)鎖骨間氣囊的中間部分后行，后接鳴管。氣管軟骨環(huán)構成氣管的支架。每個氣管軟骨環(huán)的腹側(cè)略增厚，相鄰軟骨環(huán)之間以韌帶相連接。氣管肌沿氣管的背側(cè)縱行，以適應頸部的運動。Gaunson等在研究雞毒支原體感染雞氣管淋巴細胞中發(fā)現(xiàn)，CD8和細胞特異性刺激參與表型淋巴細胞浸潤呼吸道支原體感染[32]。

2.3.2支氣管

支氣管[32]位于兩側(cè)肺門附近，分左、右支氣管。肺外部支氣管很短，前連鳴管，后經(jīng)兩側(cè)肺的肺門進左、右肺，支氣管軟骨環(huán)呈橢圓形。三級支氣管是由毛細血管構成的，當肺部沒有殘余的空氣，空氣中的含氧量高時，其功能是進行高效率的氣體交換。鳥類支氣管進入肺部，形成初級支氣管、背支氣管、腹支氣管和三級支氣管，它們是互相連通的支氣管網(wǎng)，以三級支氣管為中心部位，互相連通的毛細血管是鳥類呼吸進行氣體交換的重要部位。

2.4肺和氣囊

鳥類肺臟的體積較小但十分發(fā)達，呈粉紅色，分為左、右兩葉，位于胸腔的背側(cè)，向肋間內(nèi)側(cè)彎曲，呈海綿狀，彈性較小，由很多小分支氣管構成，被大量的毛細血管包圍，氣體交換在此進行，吸入的氧氣由此進入血液，新陳代謝產(chǎn)生的二氧化碳由此排出體外，肺以支氣管與氣囊相通，氣體交換面積大，具有較強的氣體代謝功能[33]。鳥類的肺部結構不同于其他哺乳動物肺部，它是獨立于肺部之外，控制空氣在肺部及全身進行單向循環(huán)的特殊結構，其功能是保障肺部在進行氣體交換時，始終呼吸新鮮且含氧量較高的空氣。吸氣時前后氣囊及肺部均被空氣充滿，呼氣時儲存在氣囊中的氣體會進入肺中，這樣就形成了環(huán)狀單向流動的循環(huán)系統(tǒng)。West等在研究鳥類肺臟蜂巢狀結構中發(fā)現(xiàn)，肺部的毛細血管形成的網(wǎng)狀結構是支撐肺部氣體交換的區(qū)域[34]。Rouzet等在研究不同鳥類糞便中發(fā)現(xiàn)免疫源性蛋白物種特異性[35]。

鳥類具有發(fā)達的氣囊，包括前氣囊和后氣囊。氣囊是從初級支氣管末端延伸突出于肺部外的膨大的薄壁囊，它沒有血管，因此沒有氣體交換的功能。氣囊的一端通過肺、氣管和支氣管與外界溝通，另一端延伸到內(nèi)臟器官和肌肉組織之間，氣囊包圍著大多數(shù)的內(nèi)臟器官，容納氣體的容量遠遠大于肺臟。與肺臟相連的有9個氣囊，包括1對頸氣囊、1對胸前氣囊、1對胸后氣囊、1對腹氣囊和1個鎖骨氣囊[36]。肺和氣囊的體積約占鳥類身體體積的25%。后胸氣囊與側(cè)支氣管相連，前胸氣囊、頸氣囊和鎖間氣囊與腹支氣管相連，同時與平行支氣管網(wǎng)相連。氣囊的主要功能是儲存氣體參與肺的呼吸作用。吸氣時，新鮮空氣進入肺部的呼吸毛細血管和后氣囊，經(jīng)過氣體交換的空氣再由呼吸毛細血管進入前氣囊；呼氣時前氣囊里的空氣經(jīng)支氣管、氣管排出體外，而后氣囊里的新鮮空氣被送入肺內(nèi)的呼吸毛細血管。氣囊除了有儲存氣體的功能外，還起到輔助呼吸，減少肌肉間、內(nèi)臟間的摩擦，散發(fā)體內(nèi)產(chǎn)生的過多熱量，減輕體質(zhì)量等作用，以保證鳥類在飛行過程中所需的大量氧氣。鳥類呼吸系統(tǒng)的特殊結構是與飛翔生活所需的高氧耗能形式相對應的，有研究表明，飛行過程中的鳥類所消耗的氧氣比休息時大21倍[37]，氣囊是保證飛翔時供應足夠氧氣的裝置。

3鳥類呼吸系統(tǒng)研究的發(fā)展前景和建議

雖然鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)結構的研究不斷深入，但在研究過程中仍面臨許多問題，這說明鳥類呼吸系統(tǒng)的研究仍有很大的前景。在我國，對于鳥類呼吸系統(tǒng)研究的整體水平還有待提高，特別要結合食性分析、生態(tài)環(huán)境類型、呼吸代謝等綜合研究?？赏ㄟ^電子內(nèi)鏡、光導纖維成像等手段來觀察鳥類呼吸系統(tǒng)隨季節(jié)性的形態(tài)變化。根據(jù)當前國內(nèi)外鳥類呼吸系統(tǒng)研究的發(fā)展趨勢，提出以下建議：（1）綜合食性、能量代謝等多方面因素進行深入的研究，綜合比較不同種類的鳥類種間區(qū)分及個體生態(tài)學的差異；（2）充分了解鳥類呼吸系統(tǒng)的形態(tài)結構與氣候、季節(jié)變化等因素的關系，進而探索鳥類呼吸肌與鳴肌如何相互協(xié)調(diào)，鳴管與呼吸道其他器官，如喉、喙等如何配合，此外，呼吸節(jié)律和呼吸頻率與發(fā)聲響度的關系有待進一步深入研究。

總之，隨著對鳥類呼吸系統(tǒng)形態(tài)結構與食性、季節(jié)變化等諸因素之間關系研究的進一步深入，在能量代謝、產(chǎn)熱基因以及呼吸酶基因表達等方面的研究也將取得新的進展。

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