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    凍融作用對土壤微生物的影響綜述

    2017-02-05 23:19:39田路路雋英華孫文濤
    江蘇農(nóng)業(yè)科學 2016年10期
    關鍵詞:凍融循環(huán)凍融土壤

    田路路++雋英華++孫文濤

    doi:10.15889/j.issn.1002-1302.2016.10.127

    摘要:土壤微生物種類眾多,分布廣泛,對土壤及周圍生物的影響很大。凍融作用在全球范圍內(nèi)普遍存在,通過改變土壤的理化性質(zhì),影響土壤微生物的生命活動。本文重點綜述了微生物在細胞、基因蛋白質(zhì)及生理代謝水平上對凍融作用的響應行為,簡要闡明因凍融改變的土壤環(huán)境因子對微生物的影響,進一步分析凍融對微生物群落結構和生物量的改變機制,并對將來可能的研究方向進行展望。

    關鍵詞:土壤;凍融作用;微生物;生化特性;微生物量;群落結構;細胞;生理代謝水平;全球氣候變暖

    中圖分類號: S154.34文獻標志碼: A文章編號:1002-1302(2016)10-0438-05

    收稿日期:2015-08-01

    基金項目:國家自然科學基金青年科學基金(編號:41301253);遼寧省農(nóng)業(yè)領域青年科技創(chuàng)新人才培養(yǎng)計劃(編號:2014018)。

    作者簡介:田路路 (1990—),女,河南魯山人,碩士研究生,從事凍融對土壤氮礦化影響方面的研究。E-mail: 760848132@qq.com。

    通信作者:孫文濤。E-mail:wentaosw@163.com。土壤是一個固、液、氣三相組成的高度異質(zhì)環(huán)境,發(fā)育著豐富的微生物群落。微生物在土壤中分布廣、數(shù)量大,土壤中棲息著微生物約100億個/g[1]。土壤微生物參與礦化作用,分解有機質(zhì),釋放C、N、P、S等礦質(zhì)元素,具有解毒土壤、凈化環(huán)境的作用[1],影響土壤腐殖質(zhì)及土壤團聚體的形成及其穩(wěn)定性[2-4],可進行生物固氮、增加土壤氮含量[1,5-6],影響植物生長及病蟲害的防治,在土壤生態(tài)系統(tǒng)及農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中都具有重要的地位[1]。凍融作用是在全球中高緯度和高海拔地區(qū)普遍存在的一種自然現(xiàn)象,是一種由于晝夜性、季節(jié)性或氣候性的熱量變化而在土壤表土及以下一定深度發(fā)生的反復凍結-融化現(xiàn)象[7]。全球受凍融作用影響的土地面積占陸地總面積的70%,北半球陸地表面超過一半地區(qū)會經(jīng)歷土壤凍融作用[8],而我國北方地區(qū)具有土壤季節(jié)性凍融的重要氣候特征。凍融作用可以明顯改變土壤的物理、化學及生物學性質(zhì),如破壞土壤結構、影響團聚體穩(wěn)定性、釋放一部分可供微生物直接利用的營養(yǎng)元素、加強有機質(zhì)的礦化作用、增強酶的活化效應等[9-11]。凍融對土壤理化性質(zhì)及生物學性質(zhì)的改變,不僅影響微生物自身的生存代謝活動,而且還影響其參與土壤中各種生理生化活動。

    近年來,全球氣候日益變暖,高緯度地區(qū)土壤積雪和凍融環(huán)境都可能發(fā)生變化[12-13]。Mellender等對瑞典歐洲赤松林的研究發(fā)現(xiàn),氣候變暖會使地表覆蓋積雪減少,地表10 cm處平均溫度上升,春季變暖時間提前,凍融循環(huán)次數(shù)增多[14];Henry對加拿大31個氣象站40年的氣候和土壤溫度數(shù)據(jù)進行分析也發(fā)現(xiàn)了類似現(xiàn)象[15]。這種全球變暖的現(xiàn)象直接改變了凍融的時間、強度及其頻率,相應的凍融對土壤微生物的影響也將發(fā)生一定的改變。凍融作用不僅可以直接從內(nèi)部影響土壤微生物,而且可以通過改變土壤的理化性質(zhì)和生物學性質(zhì)來從外部影響微生物。本研究主要綜述凍融作用對土壤微生物自身內(nèi)部特性的影響,凍融導致的土壤環(huán)境因子變化對土壤微生物的影響,以及凍融作用對微生物群落結構和生物量的影響,最后簡要展望該領域研究在將來可能的發(fā)展方向。

    1凍融對土壤微生物自身內(nèi)部特性的影響

    1.1凍融對微生物細胞的影響

    首先,在凍融開始時,土壤溫度下降至凍結,會將其中的微生物細胞凍傷,凍結產(chǎn)生的胞內(nèi)冰晶體的增長造成細胞膜和細胞器的機械性損傷,從而引起細胞的形態(tài)發(fā)生變化[16],這與一些學者的研究結論[17-18]相似。其次,凍結使未凍水中的溶質(zhì)濃縮,改變土水勢,細胞內(nèi)外滲透壓失去平衡,使細胞失水,細胞膜流動性降低,細胞壁受損[16,19]。朱琳等對乳酸菌細胞膜凍干損失的研究結果表明,凍結形成的冰晶會直接破壞膜結構,造成機械損傷,一般冰晶越大,細胞膜越易損傷破裂,造成細胞死亡[20]。另一方面,當細胞內(nèi)水分逸出,縮水達到最小臨界值時,細胞膜的滲透率產(chǎn)生不可逆的增加,導致原先不能透過膜的溶液也變成可滲透的,進而致使細胞死亡。此外,融化復水時可能發(fā)生的重結晶作用,也足以破壞細胞質(zhì)膜或具膜的細胞器官[16]。

    一般細胞內(nèi)部高于-10 ℃不會凍結,但當細胞含水量小于10%時,即使溫度降低到-40 ℃,細胞質(zhì)也不會凍結[19]。這一現(xiàn)象說明細胞含水量對凍融作用中微生物細胞的凍結過程具有一定的影響,對于研究如何冷凍保存生物但又不破壞其細胞完整度及活性身份具有借鑒意義。

    1.2凍融對微生物生理生物學的影響

    1.2.1凍融對微生物生理學的影響凍融作用對微生物生理學方面的影響主要體現(xiàn)在2個方面,一是生理代謝活動,二是能量供應[21]。一般認為,多年凍土層中幸存下來的微生物大部分時間都處于休眠狀態(tài),僅在局部區(qū)域或時段具有一定的代謝活動能力[22]。Brinton等利用天冬氨酸外消旋作用的研究結果表明,微生物在-10 ℃下可生長繁殖4萬多年,即微生物在凍結環(huán)境中仍可以從周圍的凍土中得到可利用的養(yǎng)分來維持生存[23]。Gilichinsky等研究發(fā)現(xiàn),雖然西伯利亞多年凍土微生物在-12~5 ℃的凍結過程中仍可以合成脂類,但在-1.5 ℃時其合成速度驟然降低,即受極端環(huán)境限制,微生物代謝活動微弱,僅能維持基本的生命活動[24]??偟膩碚f,凍結時期能夠存活下來的微生物的代謝水平分為3種情況:(1)代謝足以維持細胞生長;(2)代謝僅能維持細胞存活,不能支持細胞生長;(3)細胞進入休眠期,僅能在條件好轉時進行代謝,以修復凍結期積累下來的受損物質(zhì)[25]。

    融化后的土壤微生物天冬氨酸利用率提高,丙氨酸利用率下降,而乳酸攝取能力基本不變[20,24]。在相同的培養(yǎng)條件下,經(jīng)過凍融作用后蘇醒的微生物與無經(jīng)歷凍融的微生物相比,前者的細胞增殖和菌落形成速率明顯高于后者,雖然前者菌落總數(shù)較少,但其生存能力卻強于后者或普通微生物[14,26]。

    凍結會破壞細胞的膜結構,包括細胞中的具膜細胞器,如線粒體、葉綠體等。這就會直接導致依賴于膜或具膜細胞器而進行的生理代謝活動遭受影響或破壞,擾亂細胞內(nèi)能量的產(chǎn)生、釋放和利用[16]。眾所周知,能量的供應水平與微生物的代謝水平密切相關,能量供應充足時,微生物代謝生長正常;能量供應缺乏時,微生物的代謝活動微弱,甚至會進入休眠狀態(tài)或死亡[27]。

    1.2.2凍融對微生物生物學的影響凍融對微生物生物學方面的影響主要體現(xiàn)在DNA和蛋白質(zhì)合成表達方面。Price等研究發(fā)現(xiàn),基因組為3 Mbp、蛋白質(zhì)平均分子量為36 ku的微生物細胞,在凍結條件下,僅有不到1%的基因被復制,合成不到100個蛋白質(zhì)分子[27]??梢?,凍結顯著削弱了細胞中DNA和蛋白質(zhì)的合成活動。在低溫脅迫條件下,某些細菌可合成DnaK和GroEL等冷休克蛋白,二者可與mRNA結合并促進翻譯,從而保證自身生物活動的進行[28]。Brinton等對西伯利亞凍土微生物進行研究后發(fā)現(xiàn),微生物可以修復蛋白質(zhì),穩(wěn)定其氨基酸構象[23]。

    總的來說,凍融作用會抑制微生物細胞中DNA和蛋白質(zhì)的合成表達,但為了克服這一現(xiàn)象所帶來的危害,某些細胞會啟動其他的基因表達方式,促進基因的合成表達,或發(fā)揮其蛋白質(zhì)的穩(wěn)定修復作用,以克服生存困境。這體現(xiàn)了生物學水平上的進化性,對于生物困境進化的研究具有重要意義。

    1.3凍融速率對微生物的影響

    關于凍融速率對微生物的影響作用,不同學者觀點不同。孫輝等在對凍融試驗的設計方法進行研究時發(fā)現(xiàn),許多室內(nèi)模擬試驗利用冰箱控制凍結過程,使土壤溫度快速降低到較低溫度,這對絕大多數(shù)土壤微生物來說是致命的,因為在自然條件下,凍融過程中土壤凍結溫度是逐步下降的,在土地表面積雪和植被等的覆蓋下,土壤溫度下降極其平穩(wěn)和緩慢,使得微生物有一段適應低溫的緩沖時間[7]。但也有學者認為,土壤的快速凍結和融化對微生物的影響較小,而緩慢凍結和融化則對微生物細胞損傷較大[16]。凍結時細胞外部形成冰晶顆粒,冰晶顆粒越大,對細胞器破壞力越強,如果凍結速率很慢,微生物細胞會充分進行脫水,以致細胞內(nèi)外滲透壓失去平衡,破壞細胞壁結構,最后導致細胞破碎死亡[16]。當凍融速率大于1 000 ℃/min時,細胞內(nèi)水分可在跨膜運輸前迅速凍結,避免細胞內(nèi)外滲透壓失去平衡所造成的危害[16];在融化過程中,如果融化速率足夠高,胞內(nèi)重結晶現(xiàn)象就可以避免,有利于微生物細胞的存活[29]。

    1.4凍融強度和頻數(shù)對微生物的影響

    凍融頻數(shù)對微生物影響明顯。1次凍融循環(huán)能殺死50%的土壤微生物[30],并明顯減少約33%的土壤DNA含量[25]。多次凍融循環(huán)顯著降低土壤中可培養(yǎng)微生物數(shù)量,減少可培養(yǎng)微生物的多樣性[31]。但是,這些經(jīng)過多次凍融后存活下來的微生物,具有極強的抗凍融能力和生存能力[21]。范志平等對河岸緩沖帶土壤的研究結果表明,凍融頻數(shù)對土壤微生物氮含量有極顯著影響(P<0.01) ,凍融溫差對土壤微生物氮含量有顯著影響[32]。而徐俊俊等關于凍融交替對高寒草地土壤影響的研究結果表明,凍融溫度未顯著改變土壤微生物氮含量,影響土壤微生物氮含量的主要是凍融頻數(shù)[33]。熊雪晶對高寒森林土壤微生物的研究結果說明,較溫和的凍融會降低土壤真菌數(shù)量,而對放線菌數(shù)量影響不大;強烈的凍融循環(huán)會增加土壤真菌數(shù)量,卻顯著降低土壤放線菌數(shù)量[34]。

    2土壤環(huán)境因子對微生物的間接影響

    微生物在土壤中的生存需要適宜的溫度、水分、通氣條件及營養(yǎng)物質(zhì),以此來維持其正常的生命代謝活動。土壤凍融通過影響土壤溫度、水分、通氣性以及水分物質(zhì)遷移間接影響微生物的生物量和活性[35],另外,土壤中死亡微生物也會對殘余幸存微生物產(chǎn)生影響[36]。

    2.1土壤溫度和水分

    土壤中大部分營養(yǎng)元素轉化過程,尤其是氮素轉化都是微生物參與的生物化學過程[37]。凍融作用通過改變土壤環(huán)境因子進而影響土壤微生物的數(shù)量及活性,其中溫度和水分是影響土壤氮素轉化的最主要因素[38-40]。溫度直接影響氮素生物化學過程,間接影響微生物的耗氧量和土壤好氣環(huán)境;水分的可利用性直接影響微生物活性,同時通過控制土壤中氧氣的擴散間接影響氮素礦化和好氧微生物活性[41]。

    2.2通氣性

    微生物中既有好氧微生物,也有厭氧微生物,所以它們降解轉化土壤有機物質(zhì)的過程可能是好氧的,也可能是厭氧的,這時土壤通氣性就顯得十分重要[42]。王恩姮等對東北典型黑土的研究結果表明,季節(jié)性凍融后,黑土總孔隙度和毛管孔隙度均有不同程度的降低[3]。而鄧西民等對壤質(zhì)黏土犁底層原狀土的研究發(fā)現(xiàn),凍融后土壤孔隙度增加6.1%~163%[43]。劉虹等研究認為,在凍融過程中,土壤孔隙度呈現(xiàn)先減小后增大的變化趨勢[44]。可見,凍融作用對土壤孔隙度的影響受多因素決定,其結果各不相同。

    2.3水分物質(zhì)的遷移

    微生物不僅自身的生命活動離不開水,而且在與外界環(huán)境交流反應時更離不開水,微生物只能生活在水溶性的環(huán)境中[42]。其中,土壤有效性水分是維持微生物活性的重要資源,它影響著土壤微生物群落生理結構和功能[45]。

    土壤凍融過程中常伴隨水分的遷移和再分布,溫度是導致土壤水分遷移的驅(qū)動力[46]。在土壤自上而下的凍結過程中,水分自下而上遷移[46]。土壤的凍結過程會固定大量的水分和底物,降低可利用氧氣的含量,形成相對厭氧的環(huán)境[47],促進微生物的異養(yǎng)生長[48-49]。在凍結土壤融化時,由于上層冰雪融化和下層冰凍阻礙水的排放等原因,造成融化后土壤含水量明顯提高[50]。此時,土壤孔隙度和氧氣減少,有利于微生物獲得充足的水分和營養(yǎng)物質(zhì),也有利于微生物進行反硝化作用,促進微生物的異養(yǎng)生長[51]。另一方面,凍融作用使土壤水分含量顯著提高,養(yǎng)分更容易溶出,或通過各種途徑包裹在礦物顆粒或吸附于土壤膠體的表面隨水分遷移而流失[36]。

    2.4死亡微生物

    凍融作用通過低溫或干濕交替殺死土壤中的一部分微生物,死亡微生物會釋放出營養(yǎng)物質(zhì),而殘余幸存下來的微生物將死亡微生物作為基質(zhì)而使自身活性在某種程度上增強[36],特別在土壤融化時,受凍結作用死亡的微生物細胞及破碎的土壤團粒結構、植物殘體,會釋放出碳、氮等物質(zhì),為殘余微生物提供大量的營養(yǎng)物質(zhì)[52-56]。同時,溫度的升高,可利用水分和通氣程度的增加也為微生物修復受損細胞及大量生長提供了必要條件[57]。Mecleod等研究發(fā)現(xiàn),土壤凍結能夠破壞微生物細胞膜,使胞內(nèi)物質(zhì)被釋放到土壤中[58]。Goodroad等研究發(fā)現(xiàn),土壤殘余微生物有選擇性地利用死亡微生物產(chǎn)生基質(zhì),這些微生物在冬季仍然很活躍[59-60]。

    3凍融對微生物群落結構的影響

    土壤微生物群落以細菌數(shù)量最多,占土壤微生物數(shù)量的70%~90%,放線菌、真菌次之。微生物在土壤中的分布狀況與生物化學活性,一方面反映了土壤因子對微生物的影響和作用;同時顯著影響土壤肥力、植物生長發(fā)育與土壤改良狀況,揭示著土壤發(fā)育的演變規(guī)律[61]。

    凍融作用可以強烈影響微生物活性和微生物群落組成[52,62-65]。以細菌種群為例,劉利對川西亞高山/高山森林群落土壤的研究結果表明,在季節(jié)性土壤凍結過程中,細菌類群數(shù)量明顯降低,細菌類群的豐富度及多樣性也顯著降低,溫度的急劇下降改變了土壤細菌群落的結構[66]。主要原因是:一方面不耐低溫的細菌類群可能在凍結過程中死亡,另一方面耐受低溫型的細菌類群得以存活,并保持一定的活性[59-60,67]。而在整個微生物群落中,凍融循環(huán)能夠改變微生物的代謝群落,夏季以細菌為主,冬季則轉以真菌為主[56,68]。王懷玉等對亞高山冷杉林土壤微生物的研究發(fā)現(xiàn),經(jīng)過1個季節(jié)性凍融后,土壤細菌和放線菌數(shù)量顯著減少,真菌數(shù)量明顯增加,同時,土壤真菌/細菌比值有所增加[69]。這是因為真菌較細菌對低溫的抗性更強[70],一方面真菌可以依靠其發(fā)達的菌絲系統(tǒng)利用更廣范圍的資源以調(diào)節(jié)胞內(nèi)環(huán)境,從而更能適應土壤水熱狀態(tài)的改變,另一方面凍融循環(huán)可能通過其機械作用促使菌絲體分化,增加真菌數(shù)量,相關研究還需要進一步深入[71]。但也有一些研究持不同觀點,例如,Staricka等對極地苔原微生物的研究發(fā)現(xiàn),在多次單日尺度(白天2 ℃,9 h;晚上-4 ℃,15 h,18個循環(huán))凍融循環(huán)后,微生物C/N的值降低,表明微生物群落優(yōu)勢種從真菌逐漸轉向細菌[72];Schimel等根據(jù)TGGE分析方法,得出凍融循環(huán)對土壤微生物群落結構沒有影響[73];Beare也認為,凍融變化有時并不會引起土壤細菌和真菌豐富度的變化[74]。

    4凍融對微生物量的影響

    土壤微生物量是活體微生物的生物量,是活體微生物數(shù)量的直接體現(xiàn)[75]。在整個凍融循環(huán)期間,微生物量的變化可能經(jīng)過以下階段:(1)凍融初期,低溫直接殺死相當部分土壤微生物,導致土壤微生物量下降[76-77],Mikan等研究發(fā)現(xiàn),當土壤溫度降到-10 ℃以下時,微生物量迅速下降[78]。但微生物量不會隨著凍結持續(xù)下降,因為存活下來的微生物特別是低溫嗜冷微生物[79],從土壤團粒、植物根系和凋落物以及死亡微生物釋放的養(yǎng)分中得到有效基質(zhì),以維持其生存[10]。(2)土壤融化初期,微生物量急劇增加,這是由于土壤融化時釋放出凍結期積累養(yǎng)分,增加土壤中的有效基質(zhì),從而激發(fā)微生物的快速生長繁殖[75-76]。(3)但是,這種微生物的增加不會持久。一方面,隨著融化過程中的淋溶流失和復蘇植物的吸收利用,土壤中的有效基質(zhì)被快速消耗,限制微生物量的持續(xù)增加[80-81]。另一方面,自然環(huán)境中雪被融化導致土壤含水量劇烈變化,微生物細胞內(nèi)水分和土壤自有水之間的水勢失衡可能導致微生物細胞死亡,又降低土壤中的微生物量[76]。

    Schimel等研究認為,凍融交替使微生物死亡,降低土壤中微生物數(shù)量[73]。Walker等認為,在最初幾個凍融循環(huán)中,土壤微生物中氮含量顯著下降,隨后有所升高[31]。楊思忠等認為,變溫幅度稍大的凍融循環(huán)可顯著降低微生物數(shù)量,但凍融循環(huán)過程釋放的養(yǎng)分也利于微生物生長,使微生物數(shù)量增加[21]。而Grogan等研究發(fā)現(xiàn),凍融對土壤微生物量沒有顯著影響或影響不大[55-56],這與Koponen等的研究結果[79]一致??梢姡瑑鋈谘h(huán)對土壤微生物量影響的研究結果還具有很多不確定性,亟待深入研究。

    5展望

    微生物是土壤生態(tài)系統(tǒng)中極其重要和最為活躍的部分,是地上和地下生態(tài)系統(tǒng)聯(lián)系的紐帶和橋梁,在土壤養(yǎng)分循環(huán)、系統(tǒng)穩(wěn)定性、抗干擾能力以及可持續(xù)利用中占主導地位,控制著土壤生態(tài)系統(tǒng)功能的關鍵過程[82-83]。由于其生長繁殖迅速,環(huán)境適應性強,對水熱條件和氣候等自然條件的變化反應敏感,所以研究凍融作用對微生物的影響可以反映出多方面的問題。從微觀方向來看,微生物在分子細胞、基因蛋白質(zhì)等水平上對低溫凍結或凍融作用的反映機理,一方面代表了生命對于環(huán)境的極限適應能力,有助于深入探討生物在逆境中的進化問題,另一方面也從內(nèi)部解釋了微生物在凍融條件下的死亡、休眠以及生理生化功能的改變。從宏觀方向來看,目前全球變暖已經(jīng)成為不爭的事實[84],由此引起的季節(jié)性凍融變化必然直接或間接作用于生態(tài)系統(tǒng)地下/地上部分,而這些直接或間接的作用大多數(shù)都是通過微生物的活動進行的。盡管已有許多研究結果證明了凍融對土壤微生物的影響[52,62-65],但也有研究持不同的觀點[56,65,85]。這可能是由于試驗控制技術很難模擬自然環(huán)境,也可能由于地域環(huán)境條件不同,還有可能是微生物自身類群不同而導致的差異,其具體原因及反應機理都有待進一步研究。

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