白斑切葉蜂的生物學特性觀察

何 波，黃敦元，蘇田娟，牛澤清，谷戰(zhàn)英，朱朝東*

(1. 中南林業(yè)科技大學，長沙 410004；2. 中國科學院動物研究所，動物進化和系統(tǒng)學重點實驗室，北京 100101；3. 江西環(huán)境工程職業(yè)學院，江西贛州 341000)

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白斑切葉蜂的生物學特性觀察

何 波1,2，黃敦元2,3，蘇田娟2，牛澤清2，谷戰(zhàn)英1*，朱朝東2*

(1. 中南林業(yè)科技大學，長沙 410004；2. 中國科學院動物研究所，動物進化和系統(tǒng)學重點實驗室，北京 100101；3. 江西環(huán)境工程職業(yè)學院，江西贛州 341000)

白斑切葉蜂Megachilestrupigera是我國南方野生植物及部分農(nóng)林作物的有效傳粉昆蟲之一。本文利用人工巢管完成白斑切葉蜂的野外收集和觀察，結合室內(nèi)人工飼養(yǎng)和相關數(shù)據(jù)的采集，系統(tǒng)研究了該蜂除成蟲外各蟲態(tài)的形態(tài)特征、生活史、筑巢習性和訪花行為以及寄生性天敵等相關生物學特性。結果表明：白斑切葉蜂在江西贛州地區(qū)1年2代，以滯育狀態(tài)下的老熟幼蟲在蟲室中越冬，滯育期約270 d。成蟲翌年5月下旬開始出巢活動，主要包括羽化、交配、產(chǎn)卵、筑巢、訪花等行為。室內(nèi)觀察和測量發(fā)現(xiàn)該蜂的卵近似微彎的長圓柱形，長3.15±0.14 mm。卵期2-3 d；幼蟲期6-8 d；蛹期10-12 d。該蜂雄性個體多于雌性個體且同年2代雌雄比有一定的差異。該蜂成蟲主要到訪黃荊Vitesnegundo和藤金合歡Acaciasinuate等多種植物。該蜂偏好選擇內(nèi)徑在0.614-0.948 cm，長度在8.1-20.1 cm的巢管筑巢。該蜂幼蟲期寄生性天敵主要有Melittobiaaustralica和波赤腹蜂Euaspispolynesia。本研究通過對白斑切葉蜂基礎生物學進行研究，旨在為該蜂人工管理、馴化、工廠化繁殖等技術提供基礎，同時也為制定該蜂保護策略和適宜棲息地環(huán)境的構建提供重要理論依據(jù)。

白斑切葉蜂；生活史；筑巢習性；訪花行為；天敵；生物學特性

白斑切葉蜂MegachilestrupigeraCockerell隸屬切葉蜂科Megachilidae切葉蜂屬Megachile脊切葉蜂亞屬Amegachile(吳燕如，2006)，我國主要分布于上海、江蘇、浙江、安徽、福建、廣西、海南、四川、云南、香港等地，是野生植物及部分農(nóng)林作物的有效傳粉昆蟲之一(吳燕如，2006)。

切葉蜂科Megachilidae是蜜蜂總科Apoidea中較大的類群，全世界已描述近4000種(Michener，2007)。切葉蜂科物種多數(shù)為獨棲性蜜蜂，該類群具有顯著的筑巢多樣性(Michener，2007；Ivanovetal.，2013)。自然條件下選擇廢舊的植物莖干筑巢(Rozen，2013；Rozenetal.，2015)、或選擇土壁筑巢(蒙艷華和徐環(huán)李，2007，2008)，筑巢材料主要有泥土(Caneetal.，2007)、植物葉片(Litmanetal.，2011)和松脂(Paini，2004)。切葉蜂科是蜜蜂總科中長口器的進化類群之一，是農(nóng)、林、牧業(yè)植物的重要傳粉蜜蜂(陳合明和李瑞軍，1996；吳燕如，2006；Chavan and Viraktamath，2015)。

近年來，國內(nèi)外學者對切葉蜂科部分物種的生物學、營巢規(guī)律、訪花行為等領域做過初步研究(Zillikens and Steiner，2004; 蒙艷華，2007；落巨福和劉強，2010；Landryetal.，2014)。本研究延續(xù)前人的研究方法，利用蘆葦管制作成人工巢箱(trap-nesting)收集白斑切葉蜂，對該蜂的生物學、營巢規(guī)律進行系統(tǒng)研究，為后期開展該蜂的保護、人工管理、馴化、工廠化繁殖提供理論基礎。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

野外調(diào)查時間從2014年5月到2014年10月，樣地位于江西省贛州市章貢區(qū)湖邊鎮(zhèn)(25°53′N，114°54′E；海拔166.6 m)和贛州市贛縣沙地鎮(zhèn)(26°06′N，114°46′E；海拔281.7 m)。地處中亞熱帶南緣，光照充足，四季分明，年均氣溫19.1℃，年均降雨量1605.6 mm，年均日照時數(shù)為1774.4 h。兩樣地均屬典型丘陵、山地地貌，林分層次分明，野生植物資源豐富。

1.2 研究方法

1.2.1 幼蟲收集與觀察

兩樣地各安置10個巢箱，人工巢箱的制作及安置方法參考Staab等(2014)。將所收集的白斑切葉蜂已筑巢巢管帶回實驗室解剖并測量記錄巢室結構的相關數(shù)據(jù)。之后將其置于玻璃試管內(nèi)(管口以脫脂棉堵塞)，觀察各蟲態(tài)的發(fā)育過程及幼蟲行為習性，在體視鏡下觀察各蟲態(tài)的形態(tài)特征，同時對其寄生性天敵的種類及寄生率進行統(tǒng)計。

1.2.2 性比及寄生率觀察

野外每15 d采集1次該蜂筑巢巢管，室內(nèi)飼養(yǎng)并統(tǒng)計羽化期每個巢管中羽化出巢的雌雄個體數(shù)量、羽化時間及寄生情況，據(jù)此計算不同世代該蜂的羽化時間、性比和寄生率。

1.2.3 成蟲活動習性與壽命觀察

用記號筆對該蜂剛開始筑巢的巢管進行標記，通過野外跟蹤觀察筑巢雌蜂的活動規(guī)律和室內(nèi)解剖雌蜂生殖器、觀察卵巢有無產(chǎn)卵斑相結合的方法(賀春玲等，2011)來確定成蟲的壽命。

1.2.4 營巢與訪花行為觀察

選擇交配結束開始筑巢的雌蜂進行筑巢行為觀察(n=10)，采取目測、攝像和巢管解剖相結合的方法進行連續(xù)觀察，記錄該蜂清理巢管過程及用時、采集筑巢材料及營巢時間。對巢區(qū)周圍的開花植物進行觀察，統(tǒng)計該蜂到訪的植物種類，用秒表計時并輔以拍照、攝像的方法記錄該蜂的訪花行為。

1.2.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

實驗數(shù)據(jù)存儲和圖形制作采用SPSS 13.0和Excel 2003軟件處理。

2 結果與分析

2.1 生活史

室內(nèi)飼養(yǎng)及野外調(diào)查觀察表明，白斑切葉蜂在江西贛州地區(qū)1年發(fā)生2代，以滯育的老熟幼蟲越冬。自然條件下，越冬幼蟲翌年5月中旬開始陸續(xù)化蛹，蛹期10-12 d。5月下旬至8月下旬為成蟲期。單個巢管中所有成蟲的出巢歷期約2-3 d，一般雄蜂先于雌蜂1-2 d出巢，雌蜂羽化出巢后即可交配，交配后開始在羽化地點附近選址筑巢產(chǎn)卵。雌蜂壽命約40 d，雄蜂壽命約12 d，卵期3-5 d，幼蟲期6-8 d，幼蟲取食完蜂糧后開始吐絲結繭并進入老熟幼蟲期，越冬代滯育期約270 d。該蜂有世代重疊現(xiàn)象，其具體生活史見表1。

表1 白斑切葉蜂的生活史(江西，贛州)

注：±,滯育老熟幼蟲；+,出巢活動成蟲；●,卵；-,幼蟲；○,蛹；F，上旬；M,中旬；L,下旬。Note：±, diapaused mature larva;+,emerged adult or active adult; ●,egg; -,larva; ○,pupa; F,the first ten days of the month; M,the middle ten days of the month; L,the last ten days of the month.

卵：呈微彎曲的長圓柱形，長3.15±0.14 mm(n=15)；直徑1.13±0.06 mm(n=15)。產(chǎn)于蟲室內(nèi)的蜂糧上(圖版1：A)，初產(chǎn)的卵無色透明略帶乳白色，表面光滑，漸為淡黃色。2-3 d后，卵殼內(nèi)幼蟲的形態(tài)發(fā)育完成，身體緩慢蠕動，后以頭部破殼而出，卵殼從背中線逐漸開裂。孵化后不久便可取食。

幼蟲：初孵幼蟲呈乳白色，長3.02±0.11 mm(n=15)。1-2齡幼蟲呈細圓狀，幼蟲尾部鈍圓，頭部略小，伏在蜂糧上取食少量蜂糧，但不排便(圖版1：B)。3齡以后，幼蟲食量逐漸增大，開始向外排便，糞便排在蟲室內(nèi)空曠的內(nèi)壁上(圖版1：C)。歷經(jīng)6-8 d取食完蜂糧后，幼蟲體色漸變?yōu)闇\黃色，隨后吐絲做繭，繭的大小與蟲室的大小基本一致。做完繭后，幼蟲轉動身體，頭部始終朝巢室出口方向并進入前蛹期。

蛹：被蛹，雄性體長為9.56±0.39 mm(n=15)，雌性體長為11.79±0.48 mm(n=15)。體色初期白色，后漸變?yōu)榛液谏活^胸部的顏色先于腹部變暗；腹部節(jié)間處隨頭胸部同時變黑，其余部位由褐色逐漸至黑色。復眼1對，單眼3只，位于額頂兩復眼中間，呈倒三角形排列；初期單、復眼顏色與蟲體相近，約3 d后變?yōu)闇\粉色，并逐漸由淺紅色轉紅色，再由紅色轉暗紅色后轉黑色(圖版1：D)。整個蛹期約10-12 d，羽化完成后變成成蟲，新成蟲打通蟲室隔離層及前廳(Vestibular cell)堵塞物，爬出巢口。

2.2 成蟲的羽化及性比

2.3 筑巢行為

2.3.1 筑巢場所及巢管的選擇

白斑切葉蜂一般選擇在具有一定植被遮陰且視線比較開闊的巢管進行筑巢，巢管距地面的高度一般在72-105 cm，平均82.88±9.13 cm(n=25)。該蜂偏好選擇的巢管規(guī)格是：長度在8.1-20.1 cm，平均13.87±3.29 cm(n=25)，內(nèi)徑在0.614-0.948 cm，平均0.73±0.09 cm(n=25)(表2)。

表2 白斑切葉蜂巢管的相關特性

續(xù)上表

序號巢箱巢管NestboxNestingtube巢箱高度(cm)Theheightofnestbox巢口方向Thedirectionofnest巢管結構Structureofnest長度(cm)Length內(nèi)徑(cm)Innerdiameter蟲室數(shù)目Numberofbroodcell雌雄數(shù)目Numberofmaleandfemle蟲室平均長度♀(cm)Averagelengthofbroodcell蟲室平均長度♂(cm)Averagelengthofbroodcell前庭長度(cm)Lengthofvestibularcell598東南146072083♀，5♂14281240108D176東14063431♀，2♂15201134652272東168083662♀，4♂14101095245383東139086282♀，6♂13941009094480東126088452♀，3♂15241052138E178南195073241♀，3♂13760987321272南186067272♀，5♂15411157283平均±標準誤Mean±SD8288±9131387±329073±009656±2621♀∶205♂14±007106±007327±21

2.3.2 雌蜂筑巢行為

巢管雜物清理：雌性白斑切葉蜂完成交配后一般先尋找蜜源植物吸食花蜜補充能量，之后開始尋找適宜的筑巢環(huán)境。雌蜂更青睞于整潔無雜物的巢管筑巢，偶有利用舊巢現(xiàn)象。由于新鮮蘆葦管內(nèi)存在大量絮狀物質，不利于筑巢，所以筑巢之前需要對巢管內(nèi)部進行清理。清理時，以頭部進入巢管，將管內(nèi)雜物用上顎咬碎，用后足扒動雜物推至巢外，后再進入巢管內(nèi)繼續(xù)清理，直至巢管通暢、整潔。每個巢管的清理時間約250 s(n=100)。

筑巢材料采集：清理完巢室后開始出巢采集筑巢材料(圖版1：E)。該蜂主要利用濕地松PinuselliottiiEngelm.和馬尾松PinusmassonianaLamb.等松科植物的樹脂和其它植物的碎屑混合物作為構建蟲室的材料。未完全固化的樹脂是該蜂最理想的筑巢材料，具有一定粘性且易于和植物碎屑(有時利用巢穴附近巢管內(nèi)的碎屑)攪混。白斑切葉蜂筑造第一個蟲室之前先采集材料封堵巢室末端，然后開始構建巢室蟲室(修筑內(nèi)壁材料數(shù)量與巢室內(nèi)徑有很大關系，一般巢管越大使用的筑巢材料就越多)，蟲室基本完成后開始采集蜂糧并產(chǎn)卵于做好的蜂糧上，最后封堵蟲室。構建一個完整的蟲室需要采集19-33次筑巢材料(巢管內(nèi)徑6-7 mm)，雌蜂外出采集筑巢材料時間一般在107-440 s，平均237.95±80.31 s(n=64，圖1：A)，攜材料回巢筑巢時間在30-356 s，平均159.29±78.71 s(n=58，圖1：B)。

圖1 白斑切葉蜂的采集筑巢材料時間(A)和攜筑巢材料回巢滯留時間(B)Fig.1 Time spent in collecting nesting material(A)and duration of staying in the nest per material trip(B)of Megachile strupigera

蜂糧制作及產(chǎn)卵：當蟲室構建基本完成后，雌蜂便出巢采集花粉和花蜜制作蜂糧，外出采集粉蜜時間在434-1401 s，平均829.93±246.45 s(n=186，圖2：A)。白斑切葉蜂攜粉蜜回巢滯留時間在96-423 s，平均201.94±80.65 s(n=33，圖2：B)。攜粉(蜜)歸巢的雌蜂先是以頭部鉆入巢管將蜜囊內(nèi)的花蜜吐入蟲室，后退出巢口再以頭部朝外退入巢管，然后用后足跗節(jié)卸下腹毛刷上所攜帶的花粉。每個蟲室共需采集粉蜜25次左右，完成蜂糧制作后產(chǎn)卵1枚(卵的尾端插入蜂糧)，最后密封蟲室。

圖2 采集粉蜜時間(A)和攜粉蜜回巢滯留時間(B)Fig.2 Duration of each pollen and nectar trip(A) and time spent in the nest per pollen and nectar trip(B)of Megachile strupigera

2.3.3 巢室結構

雌性白斑切葉蜂一般選擇羽化巢管附近的竹管或蘆葦管筑巢，該蜂巢穴主要包括蟲室、前庭兩個部分(圖版1：I)。該蜂每個巢管中蟲室(brood cell)數(shù)目在1-13個，平均6.56±2.62個(n=25)；雌雄蟲室長度差異明顯，雌性個體蟲室長度在1.257-1.54 cm，平均1.4±0.07 cm(n=164)；雄性個體蟲室長度在0.9-1.57 cm，平均1.06±0.07 cm(n=164)。每個巢管一般都有1個前庭(vestibular cell)，且其長度在不同巢管中差異性較大，一般在0.94-8.14 cm，平均3.27±2.1 cm(n=25)，詳見表2。

2.4 訪花習性

2.4.1 成蟲的訪花植物種類

通過我們在2個樣地的野外觀察，初步確定白斑切葉蜂蜜源植物有5種，其種類分別是：黃荊Vitesnegundo(馬鞭草科牡荊屬)、藤金合歡Acaciasinuate(豆科金合歡屬)、紅根草Lysimachiafortunei(報春花科珍珠菜屬)、二歧蓼Polygonumdichotomum(蓼科蓼屬)和黃花稔Sidaacuta(錦葵科黃花稔屬)。

2.4.2 訪花行為

白斑切葉蜂在到訪黃荊時，頭部正對花部將喙伸入花粉管吸取花蜜，通過腹毛刷把花粉梳理到花粉籃內(nèi)(圖版1：F)。單花停留時間在1.14-10.33 s，平均為3.92±2.48 s(n=49)。白斑切葉蜂到訪藤金合歡時，頭部鉆入雄蕊群中，以喙從花基部吸取花蜜，腹部貼著雄蕊(群)不規(guī)則繞行將花粉梳理到其腹毛刷上(圖版1：G)。單花停留時間在4.06-29.38 s，平均為11.3±7.6 s(n=40)。

2.5 寄生性天敵

通過室內(nèi)飼養(yǎng)和野外觀察發(fā)現(xiàn)，白斑切葉蜂幼蟲的寄生性天敵主要有：Melittobiaaustralica和波赤腹蜂Euaspispolynesia，自然寄生率分別為8.9%和2%(n=56)。一頭白斑切葉蜂幼蟲體表可寄生120多頭M.australica。在一個寄主上可見卵、幼蟲、蛹和成蟲同時存在的情況，被寄生的寄主最后均干癟死亡(圖版1：H)。

3 結論與討論

獨棲性野生蜜蜂對筑巢場所和棲息地環(huán)境要求比較高，主要包括適合的筑巢地點、筑巢所需的材料和充足的蜜源植物。白斑切葉蜂偏好于選擇具有一定植被遮陰的開闊地帶筑巢，而蜜源植物也是白斑切葉蜂筑巢選址的重要因素。隨著現(xiàn)代農(nóng)林業(yè)的過度開發(fā)，改變了土地利用類型，破壞了傳粉昆蟲的棲息地環(huán)境，同時也降低了蜜粉源植物豐富度，最終造成該蜂更為注重對營巢地點的選擇。

切葉蜂屬物種多在土中和植物莖桿中筑巢，所選擇的筑巢材料多為樹脂、樹葉、樹皮及木屑，具有顯著的營巢多樣性。本文研究的白斑切葉蜂在使用筑巢材料時，巧妙的運用了松科植物的樹脂和木屑，并將二者進行混合。這種經(jīng)過混合的材料不僅散發(fā)著濃厚的松香味而且還具有一定粘性，這可能有利于蜂糧的防腐。這種松脂混合物構成的筑巢材料在巢管溫度升高時會有一定程度的融化，這不僅提高了筑巢材料的緊實度，同時也是降低寄生性天敵入侵巢穴的一種有效方法，這種筑巢行為反映了該蜂在進化過程中對環(huán)境的適應性。關于不同筑巢材料(主要有：松脂混合，泥土，枯草，樹葉等類型)對巢管營巢蜂類寄生率的影響還有待于進一步研究。

蜜源植物是蜜蜂(尤其是野生蜜蜂類群)賴以生存的重要物質基礎，蜜源植物類群的數(shù)量與質量直接影響著一定樣地內(nèi)蜜蜂類群的數(shù)量與種類。本研究通過野外觀察發(fā)現(xiàn)：白斑切葉蜂的蜜源植物主要有：黃荊V.negundo，藤金合歡A.sinuate和紅根草L.fortunei等5種植物。為全面掌握白斑切葉蜂的蜜源植物，本研究組計劃在今后的研究中利用DNA條形碼技術來全面檢測白斑切葉蜂蜜源植物種類。

致謝:中國科學院動物研究所袁峰老師和曹煥喜博士為本文寄生蜂的標本進行了鑒定，贛南師范學院邱裕和杜小芳同學為本文材料的收集提供了幫助，在此一并表示衷心的感謝。

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圖版1 白斑切葉蜂的生物學特性觀察

注: A，產(chǎn)在蜂糧上的卵；B，低齡幼蟲取食蜂糧；C，高齡幼蟲取食及排便；D，蛹的發(fā)育過程；E，雌蜂采集筑巢材料回巢；F，訪蜜源植物黃荊；G，訪蜜源植物藤金合歡；H，蛹的寄生蜂；I，巢的結構。Note: A, egg laid on the bee bread; B, small larva feeding on bee bread; C, old larva; D, the development process of pupa; E, return from carrying nesting material by female; F, visiting the nectar plant (V.negundo); G, visiting the nectar plant (A.sinuate); H, the parasitic on pupa ofM.Strupigera; I, the nest structure ofM.strupigera.

Bionomics ofMegachilestrupigeraCockerell (Hymenoptera: Megachilidae)

HE Bo1,2, HUANG Dun-Yuan2,3, SU Tian-Juan2, NIU Ze-Qing2, GU Zhan-Ying1, ZHU Chao-Dong2

(1. Certral South University of Forestry and Technology, Changsha 410004, China；2. Key Laboratory of Zoological Systematics and Evolution (CAS), Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China；3. Jiangxi Environmental Engineering Vocational College, Ganzhou 341000, Jiangxi Province, China)

Megachilestrupigerais one of the effective pollinators for the wild plants and crops in the south of China. With artificial nest (trap-nesting) as the collecting material, the field collection and observation were implemented. And combined with the indoor artificial breeding and data collection, the related biological characteristics such as the morphological characteristics, life history, nesting habits, pollination behavior and parasitic natural enemies were systematically studied.M.strupigerahas two generations a year in Jiangxi Province and overwinters as a diapaused mature larva in the zooecium, with the diapause period of about 270 d. And the adult would begin to go out of its nest in late May of the next year, mainly including behaviors of eclosion, mating, oviposition, nesting and flower foraging. According to the indoor observation and measurement, it is found that the shape of the egg is approximate cylinder, slightly curved, with the length of 3.15±0.14 mm. The stage of the egg, larva and pupa is 2-3 d, 6-8 d and 10-12 d, respectively. Through the indoor feeding, we have found that the male individuals are generally more than the females, and there is certain difference in the sex ratio between the first generation and the second generation (overwintering generation). During the adult stage,M.strupigeramainly visit the plants ofVitesnegundoandAcaciasinuate. The lengths of the nesting tubes selected by the bees were between 8.1 and 20.1 cm, and the inner diameters were 0.614-0.948 cm. The parasitic natural enemies for the larval phase ofM.strupigeramainly includeMelittobiaaustralicaandEuaspisPolynesia. Through the basic research of the biological characteristics ofM.strupigera, the application of theM.strupigerain manual administration, domestication and industrialized propagation will be promoted, which is also the significant theory basis for the formation of conservation strategy and the construction of suitable habitat environment.

Megachilestrupigera; life history; nesting behavior; foraging behavior; natural enemies; biological characteristics

中國博士后科學基金第57批面上資助項目(2015M571120)；江西省教育廳2014年自然科學研究項目(14805)

何波，男，主要從事傳粉昆蟲和經(jīng)濟林病蟲害生物防治方向的研究，E-mail: hebo90@126.com

*通訊作者Author for correspondence，E-mail：549823865@qq.com；zhucd@ioz.ac.cn

Received：2016-01-07；接受日期Accepted：2016-03-10

Q965；S89

A

1674-0858(2016)06-1237-08