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    榕-蜂系統(tǒng)中影響傳粉榕小蜂繁殖及存活的因素研究

    2016-12-22 09:21:56鄧國賓李宗波
    生物學(xué)雜志 2016年6期

    張 媛,鄧國賓,李宗波

    (1.西南林業(yè)大學(xué) 云南生物多樣性研究院,昆明 650224;2.西南林業(yè)大學(xué)林學(xué)院 云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,昆明 650224)

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    榕-蜂系統(tǒng)中影響傳粉榕小蜂繁殖及存活的因素研究

    張 媛1,鄧國賓1,李宗波2

    (1.西南林業(yè)大學(xué) 云南生物多樣性研究院,昆明 650224;2.西南林業(yè)大學(xué)林學(xué)院 云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,昆明 650224)

    榕屬植物(Ficus)及其傳粉昆蟲榕小蜂(Agaonidae)是自然界協(xié)同進(jìn)化的經(jīng)典模型,榕小蜂資源是實(shí)現(xiàn)榕-蜂繁殖銜接的重要因素。對分布在西雙版納地區(qū)的兩種重要榕屬植物:雞嗉子榕(Ficussemicordata)和高榕(Ficusaltissima)進(jìn)行人工控制性放蜂實(shí)驗(yàn),分別驗(yàn)證季節(jié)變化、母代雌蜂年齡、榕果雌花期延長對小蜂后代數(shù)量、敗育率和后代體長的影響。結(jié)果表明:季節(jié)變化對小蜂后代數(shù)量、敗育率無影響,而對小蜂后代體大小有一定影響。而隨著母代雌蜂年齡的增加和榕果雌花期的延長,都會(huì)對小蜂后代數(shù)量產(chǎn)生負(fù)面影響,使敗育率上升,后代體長變小。這一結(jié)果有助于了解榕-蜂系統(tǒng)對互利共生雙方繁殖的調(diào)節(jié),為進(jìn)一步研究榕-蜂系統(tǒng)的穩(wěn)定性提供了依據(jù)。

    互利共生;傳粉榕小蜂;繁殖效率;雌花期;窩卵數(shù)

    自然界中物種的互利共生關(guān)系廣泛存在,互利共生雙方均可從系統(tǒng)中獲得一定的服務(wù)或是利益,從而得到生存和繁殖的保障[1]。傳粉榕小蜂(Hymenoptera: Agaonidae)及其寄主榕樹Ficusspp.的關(guān)系,是自然界中最典型的動(dòng)植物間互利共生關(guān)系[2-3]。母代傳粉榕小蜂通過榕果苞片進(jìn)入到雌花期榕果內(nèi),為榕果內(nèi)的雌花傳粉,并將卵產(chǎn)在雌花子房內(nèi),該部分小花變?yōu)榘`花,子代小蜂后代在癭花中發(fā)育成熟后便在榕果果腔內(nèi)進(jìn)行交配,然后攜帶花粉的子代小蜂再從苞片口飛出,尋找其他處于雌花期的榕果,開始下一個(gè)生命循環(huán)[4]。榕樹和傳粉榕小蜂之間是少有的一對一關(guān)系,即每種榕樹通常由一種傳粉榕小蜂為其傳粉,而傳粉小蜂也只能借助寄主榕樹才能繁衍后帶,二者之間相互依存,一方的崩潰必然帶來整個(gè)系統(tǒng)的瓦解。榕-蜂之間的這種非常緊密的互惠共生關(guān)系使其成為研究物種間互惠共生和協(xié)同進(jìn)化的經(jīng)典材料[5-6]。榕樹從繁殖方式上可以分為雌雄同株和雌雄異株兩種:在雌雄同株的榕果內(nèi),一部分雌花受精花育為種子,一部分雌花被榕小蜂用來產(chǎn)卵繁殖后代;在雌雄異株的榕果內(nèi),種子和小蜂的產(chǎn)生分屬在不同性別的榕樹果內(nèi),雌株果內(nèi)只能產(chǎn)生種子,而榕小蜂和花粉只出現(xiàn)在雄株果內(nèi)[7]。

    榕屬植物一年四季均掛果,榕果為獸類、鳥類等食果動(dòng)物提供了不間斷的食物來源,尤其是在冬天,榕果成為穩(wěn)定的食物來源,這為維持熱帶雨林地區(qū)的物種多樣性起到了重要作用[8-9],使榕樹成為熱帶雨林的關(guān)鍵植物類群[10-11]。研究榕樹-榕小蜂的繁殖特征及系統(tǒng)進(jìn)化穩(wěn)定機(jī)制不但可以豐富物種間協(xié)同進(jìn)化理論,還可為物種多樣性的保護(hù)提供科學(xué)依據(jù)[12]。榕屬植物雖然在熱帶亞熱帶地區(qū)較為常見,但是,單種榕樹在熱帶亞熱帶地區(qū)的分布密度一般較低[13],加之榕小蜂成蟲壽命又非常短暫(一般為數(shù)小時(shí)至2 d)[14],這就使得榕-蜂的相遇非常困難。但在自然界中,大約只有1%的傳粉榕小蜂可以成功找到處于雌花期的寄主榕樹,榕-蜂之間依靠榕果釋放的揮發(fā)性化學(xué)物質(zhì)實(shí)現(xiàn)通訊[15-16],大部分傳粉榕小蜂在找到合適時(shí)期的寄主榕樹之前就死去[17]。最近的研究發(fā)現(xiàn):榕果所處的時(shí)期,小蜂年齡、繁殖季節(jié)等都會(huì)對榕果的繁殖資源分配產(chǎn)生影響[18-21],但這些因素是通過何種途徑對榕-蜂繁殖進(jìn)行調(diào)配仍不明確。本研究將以分布在西雙版納地區(qū)的兩種榕樹為實(shí)驗(yàn)材料,研究繁殖季節(jié)以及榕果和傳粉母代年齡對傳粉榕小蜂繁殖及存活產(chǎn)生的影響,實(shí)驗(yàn)結(jié)果將為我們研究榕樹-榕小蜂繁殖穩(wěn)定機(jī)制提供依據(jù)。

    1 材料與方法

    1.1 研究區(qū)概況

    試驗(yàn)地為中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園及周邊。該植物園位于云南省西雙版納州勐臘縣勐侖鎮(zhèn),地處印度馬來熱帶雨林區(qū)北緣,終年受西南季風(fēng)控制,屬低山寬谷型地貌,熱帶季風(fēng)氣候。西雙版納熱帶植物園的年均氣溫21.8℃,6月最熱,平均氣溫為25.7℃,最冷1月,平均氣溫為16.0℃,終年無霜[22]。根據(jù)降雨量可分為旱季(11月—次年4月)和雨季(5月—10月),旱季還可分為霧涼季(11月—次年2月)和干熱季(3月—4月),年均相對濕度為85%,全年日照時(shí)間為1859 h[23]。榕屬植物是該西雙版納地區(qū)的關(guān)鍵類群之一[24]。

    1.2 研究材料

    高榕(Ficusaltissima),雌雄同株,為桑科榕屬榕亞屬(Urostigma)的半附生的高大喬木,高度可達(dá)40 m以上。高榕唯一的傳粉榕小蜂為Eupristinaaltissima,傳粉類型為主動(dòng)傳粉,隸屬于膜翅目(Hymenoptera),小蜂總科(Chalcidoidea),榕小蜂科(Agaonidae),雌雄異型,雌蜂有翅,雄蜂無翅。蜂源為采集野外雄花期榕果,將其置于紗網(wǎng)貸,待其自然出蜂獲得。

    雞嗉子榕(Ficussemicordata)隸屬于蕁麻目(Urticales)桑科(Moraceae)榕屬聚果榕亞屬(Sycomorus)。雌雄異株榕樹,小喬木,高3~10 m。雞嗉果的唯一傳粉昆蟲為Ceratosolengravelyi,傳粉類型為主動(dòng)傳粉,隸屬膜翅目(Hymenoptera)小蜂總科(Chalcidoidea)榕小蜂科(Agaonidae)。雌雄異型,雌蜂有翅,雄蜂無翅。蜂源為采集野外雄花期榕果,將其置于紗網(wǎng)貸,待其自然出蜂獲得。

    1.3 季節(jié)對榕小蜂繁殖及存活的影響

    試驗(yàn)選取分布在中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園周邊的3株雞嗉子榕雄樹,2年時(shí)間里,每周對樣樹進(jìn)行物候觀測。當(dāng)發(fā)現(xiàn)榕果接近雌花期時(shí),改為每周觀測2次,雞嗉子榕果到達(dá)雌花期時(shí)苞片會(huì)明顯松動(dòng),變化肉眼可見,開始單果引入傳粉榕小蜂,根據(jù)傳粉榕小蜂對果的行為反應(yīng)判斷該果是否到達(dá)雌花期。具體方法是:將單頭當(dāng)天出蜂的活力較好的傳粉榕小蜂引到雞嗉子榕果果壁上,如果榕小蜂在5 min內(nèi)沒有表現(xiàn)任何進(jìn)入頂生苞片的行為,就判斷榕果為還未到達(dá)雌花開花期,并繼續(xù)用紗網(wǎng)袋套住,第2天用同樣的方法進(jìn)行測定,如果5 min內(nèi),傳粉榕小蜂表現(xiàn)出鉆入頂生苞片的行為,就認(rèn)為此榕果已經(jīng)到達(dá)雌花期,將榕果標(biāo)記為雌花期第1天。在干熱季、雨季、霧涼季時(shí)分別為雌花期第1天的榕果放入1頭傳粉小蜂,每個(gè)處理30個(gè)榕果,放入小蜂后的榕果用紗網(wǎng)袋重新套上防止其他昆蟲的干擾。待榕果發(fā)育到雄花期時(shí),單果分裝于紗網(wǎng)袋,帶回實(shí)驗(yàn)室統(tǒng)計(jì)每果內(nèi)小蜂后代數(shù)量和敗育癭花數(shù)量,敗育率為發(fā)育不良癭花數(shù)與總癭花數(shù)(小蜂與發(fā)育不良癭花數(shù)之和)的比值。可得到自然狀態(tài)下,小蜂在不同季節(jié)的繁殖變化情況。

    測量后代傳粉榕小蜂個(gè)體大小以確定季節(jié)對小蜂后代發(fā)育的影響,選取不同進(jìn)蜂時(shí)期的雄株果,每個(gè)年齡的雄株果為5個(gè),每個(gè)榕果取10只雌蜂,將其浸泡在80%的乙醇中,乙醇中加入一滴丙三醇以保證小蜂不變形,然后在奧林巴斯 SZX12顯微鏡下測量每只小蜂的體長(不包括產(chǎn)卵器長度)。

    1.4 母代雌蜂年齡對榕小蜂繁殖及存活的影響

    在前期的工作中,我們發(fā)現(xiàn)僅有高榕傳粉小蜂的壽命可達(dá)2 d,故選用高榕來測試母代雌蜂年齡對繁殖的影響。首先用紗網(wǎng)袋套住處于雌花前期的榕果,以防止傳粉榕小蜂傳粉或非傳粉小蜂產(chǎn)卵的影響,每天觀察榕果,一旦發(fā)現(xiàn)榕果到達(dá)雌花期(確定方法同上),我們就將單只小蜂引入雌花期第1天的單個(gè)榕果內(nèi),引蜂試驗(yàn)分兩種組合:一種是用當(dāng)天出果的傳粉榕小蜂進(jìn)行引蜂試驗(yàn),另一種是將剛出果的傳粉榕小蜂放入15℃的恒溫箱內(nèi)保存24 h,第2天將其引入榕果。放入15℃恒溫箱的目的是讓傳粉榕小蜂在一個(gè)相對較低的溫度下,減少活動(dòng),以保持其活力。兩類準(zhǔn)備好的傳粉榕小蜂都引入雌花期第1天的榕果,以保證榕果質(zhì)量一致。將傳粉榕小蜂放入榕果后,又重新用紗網(wǎng)袋套住榕果,直到其發(fā)育到雄花期,共收獲27個(gè)第1天壽命的傳粉榕小蜂授粉榕果和30個(gè)第2天壽命的傳粉榕小蜂授粉榕果。單果分裝于紗網(wǎng)袋內(nèi),統(tǒng)計(jì)傳粉榕小蜂后代數(shù)量和發(fā)育不良癭花數(shù)。此外,我們還測量了不同組合小蜂雌性后代大小,方法見1.3。

    1.5 榕果發(fā)育時(shí)期對榕小蜂繁殖及存活的影響

    用1.3中的方法確定雌花期的第1天,在雞嗉子雄果處于雌花期1、4、12 d時(shí)分別單果引入單只當(dāng)天出蜂的活力較好的傳粉榕小蜂,然后將紗網(wǎng)袋重新套上榕果,讓榕果正常發(fā)育。待榕果發(fā)育到雄花期時(shí),將榕果單果采集分裝,統(tǒng)計(jì)傳粉小蜂后代數(shù),發(fā)育不良的癭花數(shù)。同樣測量不同處理的小蜂后代體長,方法同1.3。

    1.6 數(shù)據(jù)整理與分析

    采用單因素方差分析 (ANOVA) 分析母代雌蜂年齡對后代數(shù)量、敗育率及后代體大小的影響;采用單因素方差分析 (ANOVA) 中的多重比較分析榕果時(shí)期、季節(jié)變化對小蜂后代數(shù)量、敗育率及后代體大小的影響,在滿足方差齊性時(shí)采用ANOVA中的LSD檢驗(yàn),在不滿足方差齊性時(shí)采用ANOVA 種的Tamhane’s T2檢驗(yàn)。P< 0.05時(shí)差異顯著。采用Excel進(jìn)行數(shù)據(jù)整理和作圖,采用SPSS Statistic 17.0 軟件包程序進(jìn)行數(shù)據(jù)分析。

    2 結(jié)果與分析

    2.1 季節(jié)對榕小蜂繁殖及存活的影響

    如圖1-A所示,干熱季、雨季和霧涼季,在放一頭雞嗉子榕小蜂時(shí),后代數(shù)量在季節(jié)之間無顯著差異(ANOVA:F=0.57,P>0.05);小蜂后代的敗育率在3個(gè)季節(jié)之間同樣無明顯差異(ANOVA:F=1.01,P>0.05) ,圖1-B;而小蜂后代體大小在不同季節(jié)差異顯著(ANOVA:F= 4.89,P<0.05),其中干熱季的小蜂后代體長顯著大于雨季和霧涼季(Tamhane:P<0.05),雨季和霧涼季之間小蜂體大小差異不顯著(Tamhane:P>0.05),圖1-C。

    圖1 季節(jié)對雞嗉子榕傳粉小蜂后代數(shù)量(A)、敗育率(B)及后代體長(C)的影響

    Fig 1 The impact of season on total number (A),abortion rate (B) andbody size (C) of pollinating fig wasps offspring inFicussemicordata

    注:柱狀圖上的不同字母代表差異顯著;下同

    2.2 母代雌蜂年齡對榕小蜂繁殖及存活的影響

    當(dāng)高榕母代傳粉榕小蜂的年齡增加24 h后,高榕內(nèi)一頭雌蜂所繁殖的后代數(shù)量顯著降低(ANOVA:F= 32.40,P< 0.05),圖2-A,且榕果內(nèi)小蜂敗育率上升(ANOVA:F= 4.34,P< 0.05),圖2-B。此外,繁殖雌蜂的年齡可顯著降低后代個(gè)體大小(ANOVA:F= 38.95,P< 0.05),圖2-C。

    2.3 榕果發(fā)育時(shí)期對榕小蜂繁殖及存活的影響

    在雞嗉子榕果雌花期第1天進(jìn)果的傳粉榕小蜂,能產(chǎn)生最多的后代數(shù)量(322±53.8)頭,小蜂子代數(shù)量隨著母代進(jìn)果時(shí)期的推遲而顯著減少(ANOVA:F= 4.88,P< 0.05),第12天進(jìn)蜂的榕果所產(chǎn)生的后代數(shù)量顯著少于第1天和第4天的后代數(shù)量(LSD:P< 0.05),圖3-A。榕果內(nèi)小蜂后代的敗育率也隨著榕果雌花期的延長而上升(ANOVA:F= 9.21,P< 0.05),同樣是第12天時(shí)敗育率顯著高于第1天和第4天(LSD:P< 0.05),圖3-B。此外,小蜂后代體大小也隨著母代雌蜂進(jìn)果時(shí)間推遲而下降(ANOVA:F= 19.23,P< 0.05),3個(gè)處理間均有顯著差異(LSD:P< 0.05),圖3-C。

    圖2 母代高榕雌蜂年齡對傳粉小蜂后代數(shù)量(A)、敗育率(B)及后代體長(C)的影響

    Fig 2 The impact of foundress age on total number (A),abortion rate (B)and body size (C) of pollinating fig wasps offspring inFicusaltissima

    圖3 雞嗉子榕雌花期延長對傳粉小蜂后代數(shù)量(A)、敗育率(B)及后代體長(C)的影響

    Fig 3 The impact of season on total number (A),abortion rate (B) andbody size (C) of pollinating fig wasps offspring inFicussemicordata

    3 討論

    在熱帶亞熱帶地區(qū),榕屬植物的密度比較大,但就單種榕樹來說,密度比較低,加之榕-蜂之間這種嚴(yán)格的一對一的傳粉和寄生關(guān)系,以及小蜂短暫的壽命,有99%的小蜂都會(huì)在尋找到合適榕果前死去[17],所以小蜂要找到合適時(shí)期的榕果并非易事[25],而榕樹-榕小蜂系統(tǒng)這種嚴(yán)格一對一的協(xié)同進(jìn)化關(guān)系使得任何一方的繁殖失敗都會(huì)導(dǎo)致系統(tǒng)的崩潰,所以對于榕-蜂系統(tǒng)來說,傳粉小蜂資源是榕樹和榕小蜂實(shí)現(xiàn)繁殖穩(wěn)定的限制因子。因此,研究傳粉榕小蜂繁殖的影響因素,是了解榕-蜂繁殖系統(tǒng)穩(wěn)定的必要條件。

    我們的實(shí)驗(yàn)針對自然界可能影響傳粉小蜂繁殖的因素,采用人工控制性放蜂實(shí)驗(yàn)分別驗(yàn)證了季節(jié)變化、母代雌蜂年齡以及榕果所處時(shí)期對傳粉小蜂后代數(shù)量,后代敗育率以及后代體大小的影響。結(jié)果顯示:在母代雌蜂數(shù)相同的情況下,季節(jié)變化對小蜂后代數(shù)量沒有顯著影響,雖然在西雙版納地區(qū),干熱季、雨季和霧涼季的水熱條件不同,但由于榕果的間花期(即小蜂發(fā)育時(shí)間)也不同,在水熱條件較差的霧涼季,榕果發(fā)育時(shí)間較長,所以彌補(bǔ)了水熱條件的不足,完成了相同的有效積溫,故對小蜂的死亡率也無顯著影響。我們之前在聚果榕上進(jìn)行的研究表明:在自然條件下,不同季節(jié)單果小蜂后代數(shù)量存在顯著差異[19],但本次實(shí)驗(yàn)是人工控制性放蜂實(shí)驗(yàn),不同于自然進(jìn)峰的條件的后代數(shù)量,說明在自然條件下,小蜂群落存在的數(shù)量變化,并不是由于母代雌蜂的產(chǎn)卵數(shù)量造成的,而可能是榕果的物候?qū)ζ溥M(jìn)行調(diào)節(jié)[26]。另外,隨著母代雌蜂年齡的延長以及榕果雌花期的延長,小蜂后代數(shù)量均呈現(xiàn)顯著下降,在自然界,母代雌蜂進(jìn)果時(shí)的年齡以及榕果時(shí)期都會(huì)存在不同[27]。這種延長雖然會(huì)降低小蜂后代的繁殖數(shù)量,但無疑也增加了榕-蜂相遇的概率,所以這種降低可以看作是對系統(tǒng)維持的一個(gè)權(quán)衡。

    后代數(shù)量是反映榕果內(nèi)小蜂繁殖的一個(gè)指標(biāo),而敗育率反映了母代存活后代數(shù)量與產(chǎn)卵量的一個(gè)比值,除了可知道母代的產(chǎn)卵數(shù)量,還可以知道卵的質(zhì)量或榕果質(zhì)量是否適合小蜂后代發(fā)育。不同季節(jié)對小蜂敗育率無影響,說明在不同季節(jié),榕果間的質(zhì)量并無顯著差異,均適合小蜂發(fā)育,水熱條件的不同也不會(huì)影響小蜂后代發(fā)育。自然條件下不同季節(jié)單果繁殖的差異可能只是進(jìn)蜂量的差異造成的[19,26],而傳粉母代壽命和榕果時(shí)期的延長都會(huì)導(dǎo)致小蜂后代的敗育率增加,前者可能是因?yàn)槁奄|(zhì)量的下降,后者是因?yàn)殚殴|(zhì)量下降造成的。

    小蜂后代體長同樣是反映小蜂繁殖狀況的一個(gè)重要指標(biāo),體型較小的小蜂,壽命較短,飛行距離也隨之縮短[28],進(jìn)而影響榕-蜂系統(tǒng)的維持和穩(wěn)定。我們的實(shí)驗(yàn)證明,在3個(gè)季節(jié),雨季和霧涼季的小蜂后代體大小無差異,但要小于干熱季,說明水熱條件可能在某種程度上影響小蜂后代的大小,前期在聚果榕上的研究表明,季節(jié)對榕果大小會(huì)產(chǎn)生影響,同樣是干熱季的榕果較大,這與本次得到的小蜂體大小的規(guī)律一致。

    人工控制性放蜂實(shí)驗(yàn)從自然界可能有變化的3個(gè)方面研究了其對傳粉榕小蜂繁殖的影響,便于認(rèn)識(shí)在自然條件下,榕-蜂繁殖系統(tǒng)是如何隨著外界因素的改變而改變,這一結(jié)果有利于進(jìn)一步了解這一互利共生系統(tǒng)的繁殖維持和穩(wěn)定機(jī)制。

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    Research on effecting factors for reproduction and survivabilityof pollinating fig wasps in fig-fig wasps mutualism

    ZHANG Yuan1,DENG Guo-bin1,LI Zong-bo2

    (1.Yunnan Academy of Biodiversity;2.Key Laboratory of Forest Disaster Warning and Controlin Yunnan Province,College of Forestry,Southwest Forestry University,Kunming 650224,China)

    The interaction between pollinating fig wasps (Agaonidae) and their host fig trees (Ficus) is a striking example of an obligate pollination mutualism.Agaonidae resource is the key factor which hinges fig-fig wasps reproduction.To test the influences of seasonal change,length of female phase and foundress age on the wasps offspring numbers,abortion ratio and body length of wasps offspring,we performed manually-controlling experiments on two importantFicusspecies distributed in Xishuangbanna,FicussemicordataandFicusaltissima.The experimental results revealed that seasonal change had no significant influence on wasps offspring numbers and abortion ratio,while it had significant impact on offspring body size.Furthermore,prominent negative influences can be found either along with the increase in age of foundress,or with the extension of female phase of figs,such as lower offspring numbers,higher abortive percentage and shorter body length of offspring.

    mutualism; pollinating fig wasps; reproductive efficiency; female phase; cluth size

    2016-01-04;

    2016-02-01

    收稿日期:國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31560116);云南省應(yīng)用基礎(chǔ)研究計(jì)劃項(xiàng)目(2013FD023);西南林業(yè)大學(xué)科研啟動(dòng)基金項(xiàng)目

    張媛,博士,助理研究員,主要從事進(jìn)化生態(tài)學(xué)研究,E-mail: zygogo@163.com

    鄧國賓,博士,高級(jí)實(shí)驗(yàn)師,主要從事植物學(xué)相關(guān)研究,E-mail: dqw1230@163.com

    10.3969/j.issn.2095-1736.2016.06.043

    Q948.12+2.5

    A

    2095-1736(2016)06-0043-05

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