自體半腱肌腱重建距跟骨間韌帶動物模型

劉晨敖英芳胡躍林朱敬先焦晨郭秦煒

1北京大學國際醫(yī)院骨科部（北京102206）2北京大學第三醫(yī)院運動醫(yī)學研究所（北京100191）

自體半腱肌腱重建距跟骨間韌帶動物模型

劉晨1，2敖英芳2胡躍林2朱敬先2焦晨2郭秦煒2

1北京大學國際醫(yī)院骨科部（北京102206）2北京大學第三醫(yī)院運動醫(yī)學研究所（北京100191）

目的：利用自體半腱肌腱移植建立距跟骨間韌帶重建的動物模型。方法：將72只新西蘭白兔隨機分為重建組、切斷組和對照組。分別于4周、8周、16周、32周取材，對3個實驗組術前術后體重變化，重建韌帶的影像學、組織學和生物力學結果以及術后距下關節(jié)的活動范圍進行評估。結果：術后8周以后實驗動物體重變化出現差別，韌帶切斷組較重建組體重多增加0.32 kg（P=0.04）；影像學、組織學和生物力學均支持移植韌帶成活，生物力學研究發(fā)現韌帶牽拉時出現2個張力屈服點；術后3組距下關節(jié)冠狀面（P＜0.05）和水平面（P＜0.001）活動度差異有統(tǒng)計學意義。結論：利用自體半腱肌腱移植重建距跟骨間韌帶可有效恢復距下關節(jié)的解剖和功能。移植韌帶經過壞死、塑形改建、成熟的過程與骨道形成末端結構愈合。對于研究距下關節(jié)穩(wěn)定性、韌帶斷裂后關節(jié)的繼發(fā)性改變、韌帶移植重建的轉歸提供了良好的動物模型材料。

兔；距下關節(jié)；距跟骨間韌帶；重建；半腱?。粍游锬Ｐ?/p>

Key wordsrabbit，subtalus joint，introsseos talocalcaneal ligament，reconstruction，autos semitendinosus tendon，animal model

距跟骨間韌帶是維持距下關節(jié)穩(wěn)定的主要韌帶之一，斷裂后主要表現為后足不穩(wěn)感和疼痛，既往常被診斷為跗骨竇綜合征或踝關節(jié)不穩(wěn)［1-3］，近年來部分學者［4，5］將韌帶重建技術引入距跟骨間韌帶斷裂的治療，取得了初步療效。我所利用關節(jié)鏡下韌帶重建也取得了滿意結果［6］。但對于距跟骨間韌帶的重建及病理生理和力學研究仍較有限。本實驗通過自體半腱肌腱移植建立距跟骨間韌帶重建的動物模型，為距下關節(jié)不穩(wěn)的治療研究提供實驗支持。

1　材料和方法

1.1實驗動物

成年健康清潔級新西蘭白兔，雌雄不限，6～8周，體重2.0～3.0 kg，購自北京大學醫(yī)學部實驗動物中心。應用epical軟件將72只實驗動物隨機分為6組，每2組合并為1個實驗組，并分別選取左側或右側后肢進行手術操作。3個實驗分組分別為實驗組Ⅰ（重建組）：行單側后肢距跟骨間韌帶切斷，即刻取同側半腱肌腱重建距跟骨間韌帶；實驗組Ⅱ（切斷組）：單純行單側后肢距跟骨間韌帶切斷術；對照組：切開距下關節(jié)關節(jié)囊，沖洗關節(jié)腔。72只實驗動物中雄性28（39%）只，雌性44（61%）只。其中重建組雄性9（38%）只，雌性15（63%）只；切斷組雄性8（33%）只，雌性16（67%）只；對照組雄性11（46%）只，雌性13（54%）只。各組性別構成應用？2檢驗無統(tǒng)計學差異（P=0.664）。實驗報北京大學第三醫(yī)院實驗動物倫理委員會批準。

1.2動物模型的制作

1.2.1麻醉及備皮

20%烏拉坦按每公斤體重5 mg耳緣靜脈注射，麻醉滿意后自制褪毛劑及備皮刀聯合備皮單側下肢，仰臥位固定四肢，常規(guī)碘酒酒精消毒術區(qū)，術前氯氨酮0. 5 ml肌肉注射加強麻醉。

1.2.2模型制作方法

1）植入物準備。取膝關節(jié)內側切口縱行切開皮膚、筋膜約1 cm，探查半腱肌腱，取其良好腱性部分約3 m，兩端以3-0滌綸編織線編織，距骨端系鋼絲自制固定紐扣，跟骨端留出一段長度作為牽引固定線，鹽水紗布包裹備用。2）韌帶重建。踝關節(jié)前方橫行切口切開皮膚、筋膜，暴露跗骨竇，11號尖刀直視下切斷距跟骨間韌帶，注意勿傷及關節(jié)軟骨面。以2 mm克氏針在距骨體部內側沿韌帶方向自內上向外下鉆骨道貫穿至跟骨外側，將半腱肌腱自距骨側引入骨道，跟骨側引出（固定紐扣留于距骨側）。跟骨貫穿鉆孔，將跟骨端編織線一根從鉆孔道穿過，與另一根拉緊打結骨橋固定。止血，0.02%稀碘伏沖洗傷口，生理鹽水反復沖洗關節(jié)腔，絲線縫合皮膚。術后液體石蠟涂抹備皮區(qū)，保護皮膚。術日及術后3天前肢肌肉注射20萬u青霉素1次/日。術后分籠飼養(yǎng)，自由活動，無特殊康復。

1.2.3取材

實驗操作過程中因靜脈麻醉藥物推注過快致死1只，術后關節(jié)內感染1只，剔除后另選2只動物補充。分別于術后4周、8周、16周、32周各取6只實驗動物靜脈推注空氣40 ml處死后即刻取雙側后肢踝足部。

1.3觀察指標

1.3.1體重變化

術前及處死后分別稱量實驗動物體重，體重計精度0.02 kg。對比3組實驗動物手術前后體重變化，了解手術對實驗動物生活習性和活動狀態(tài)可能產生的影響。

1.3.2影像學觀察

取材后對重建組即刻行影像學檢查，包括足正側位X線片及距下關節(jié)MRI。為增強圖像信噪比，以兔肌肉組織包裹關節(jié)。采用Siemens 3T高場MR（MAGNETOM Trio，Germany）進行MRI檢查。采用相控陣小柔線圈（small flex coil，相控4通道）包繞。掃描包括軸面T2W I（TR=4100 ms，TE=80 ms），層厚1 mm，層間距0.1 mm，視野（FOV）80 mm×80 mm，采集矩陣320×320，采集10次成像；斜冠狀面T2W I（TR 5000 ms，TE 68 ms），層厚1 mm，層間距0.1 mm，FOV 80 mm×80 mm，采集矩陣256×256，采集7次成像。

1.3.3活動范圍的測量

剔除周圍肌腱筋膜組織，保留踝距下關節(jié)韌帶關節(jié)囊，保留前足。分別于冠狀、矢狀和水平面向距骨和跟骨各鉆入指示針1枚，距離約1 m垂直于相應面拍攝內外翻（冠狀面）、伸屈（矢狀面）及內外旋（水平面）位片（踝0°位）。Photoshop CS軟件測量3個投射面的活動范圍，雙側對比。

1.3.4形態(tài)學觀察

關節(jié)內重建移植物標本，置于10%中性福爾馬林緩沖液中固定3天后，于20%甲酸？5%甲醛脫鈣液在室溫下脫鈣1月。脫鈣結束后，流動自來水沖洗12小時。經脫水、透明、石蠟包埋，制成5 μm厚切片。后行HE、甲苯胺藍染色。觀察分析關節(jié)腔內重建移植物的大體形態(tài)和組織學轉歸。掃描電鏡標本投入3%戊二醛固定液（磷酸緩沖液0.1 M，pH 7.2～7.4），室溫固定24～48小時。再與固定液相同的磷酸緩沖液中浸洗3次，充分洗去固定液成分。逐級酒精脫水，臨界點干燥，導電處理后包埋在金屬托上，使用掃描電鏡（JEOL公司JSM-5600LV）進行觀察。電鏡下隨機選取膠原暴露清晰的視野，進行拍照。

1.3.5生物力學測定

磷酸處理雙側跟距骨表面，環(huán)丙樹脂調勻后將跟距骨固定于金屬托，操作過程中注意磷酸和環(huán)丙樹脂勿觸及韌帶表面。生理鹽水紗布包裹標本置于恒溫恒濕養(yǎng)護室（溫度20℃，濕度90%）3小時，環(huán)丙樹脂凝固后行生物力學測試。拉力經過韌帶軸線，先行預處理，拉伸速度0.05毫米/秒，拉長0.05毫米，反復3次后，行拉脫試驗，拉伸速度10毫米/分，試驗機記錄載荷-位移曲線，視頻位移計測量移植物的位移變化量（10幀/秒，以韌帶止點中心點作為位移測量點），對曲線修正。軟件計算出最大拉脫載荷。統(tǒng)計學分析對結果行配對計量資料的t檢驗。

1.4統(tǒng)計學分析

采用SPSS 13.0及Excel 2003統(tǒng)計軟件分析。計量資料用均數±標準差（ˉ±s）表示。各組性別構成應用χ2檢驗；體重變化的統(tǒng)計學分析對結果行一維方差分析和計量資料的獨立樣本t檢驗；實驗組內術側同對側關節(jié)活動度比較應用配對計量資料t檢驗，各組間術側關節(jié)活動度比較應用單因素方差分析和兩兩比較q檢驗。P＜0.05認為差異具有統(tǒng)計學意義。

2　結果

2.1體重變化

術后4周，重建組體重變化0.46±0.40 kg；切斷組術后體重變化0.72±0.69 kg；對照組術后體重變化0.48±0.39 kg（表1）。利用一維方差分析和多重比較的LSD-t檢驗可見：重建組和對照組體重變化的差別較?。╠=-0.0192 kg，P＝0.896）；而切斷組與重建組（d= 0.2563 kg，P＝0.085）和對照組（d=0.2371 kg，P＝0.110）體重變化的差別較大，但統(tǒng)計分析結果顯示差異不具有統(tǒng)計學意義。如果不計算術后早期（即4周組）數據（表2），重建組和對照組體重變化差別較小（d=-0.0283 kg，P＝0.855），而切斷組與重建組（d=0.3244 kg，P＝0. 040）和對照組（d=0.2961 kg，P＝0.060）體重變化的差別顯著性增加。

表1　術后4周各實驗組動物體重（kg，各組均n=6）

表2　術后8周各實驗組動物體重（kg，各組均n=6）

2.2影像學觀察

韌帶未見斷裂。術后4周時韌帶仍較易從骨道拉出。X線可見骨道及內固定位置滿意，紐扣周圍可見骨痂生長包裹。32周時骨道可見硬化壁及骨道擴大。32周時MRI可見韌帶影，形態(tài)張力良好（圖1）。

圖1　術后32周影像

2.3活動范圍的測量

各實驗組雙側距下關節(jié)3個投射面關節(jié)活動范圍比較采用計量資料配對t檢驗，結果見表3，切斷組在水平面同對側比較活動范圍明顯增大。

表3　3個實驗組雙側距下關節(jié)3個投射面的活動范圍（各組均n=6）

3個實驗組手術側3個投射面關節(jié)活動范圍比較采用一維方差分析和多重比較的LSD-t檢驗，結果見表4。

2.4形態(tài)學觀察

術后4周可見重建韌帶中央部分以壞死為主，細胞核減少，可見核碎裂；周圍有大量成纖維細胞浸潤，排列不規(guī)律，細胞核主要為圓形和橢圓形；腱骨間為大量成纖維細胞浸潤，未見纖維性連接。術后8周重建韌帶中央及外周均可見大量成纖維細胞浸潤，膠原纖維紊亂，走行大致與韌帶長軸一致；腱骨間可見Sharpey樣纖維。術后16周重建韌帶內成纖維細胞減少，走行趨于一致；腱骨間連接處可見軟骨細胞和新生骨間雜排列。術后32周形成類似直接止點的四層結構。圖2、圖3、圖4。

表4　3個實驗組術側距下關節(jié)3個投射面的活動范圍比對表

圖2　術后韌帶轉歸

圖3　術后腱骨間愈合

圖4　術后32周電鏡可見重建韌帶膠原纖維平行走行

2.5生物力學測定

32周時重建組韌帶與對側對照組韌帶均于距骨止點處斷裂。重建組平均最大拉力111.2±4.3 N，為對照組平均最大拉力148.4±4.1 N的75%（表5）。韌帶拉伸過程中可見牽引時約在70N左右出現第1次屈服點后拉力曲線繼續(xù)上升（圖5），直至韌帶拉斷出現第2次屈服點。

表5　跟距骨間韌帶重建術后32周韌帶拉斷試驗最大拉力

圖5　跟距骨間韌帶重建術后32周韌帶拉斷試驗拉力-位移曲線

3　討論

目前對距跟骨間韌帶的重建及病理生理和力學研究仍較有限，其原因之一在于缺少一個理想的動物模型。理想的距跟骨間韌帶重建動物模型應具有如下特點：1）適合的動物選擇；2）方便獲取的移植物；3）成熟的固定方式；4）簡便的手術操作。兔作為后足發(fā)達善于奔跑的哺乳動物，廉價易于獲取。其距跟骨間韌帶較為發(fā)達，對于維持距下關節(jié)的穩(wěn)定具有重要作用，因此在距跟骨間韌帶重建的研究中可提供較為接近人體的解剖結構。半腱肌腱作為常用的肌腱供體，其單股韌帶粗細和強度較為接近距跟骨間韌帶，一端借鑒交叉韌帶固定紐扣的原理自制距骨側固定紐扣，另一端以骨橋固定于跟骨，固定牢固且避免了距骨過多骨道增加距骨壞死的風險。本實驗影像學及病理檢查未見距骨壞死表現。

距跟骨間韌帶斷裂后導致下肢距下關節(jié)不穩(wěn)，進而出現疼痛、不穩(wěn)等臨床癥狀。Bauer等［7］對26例跗骨竇進行MRI分析，81%跗骨竇的腱鞘囊腫與骨間韌帶相關，骨間韌帶相關的病例中85%出現關節(jié)退變，表明跗骨竇的退變可能和后足生物力學病理變化相關的繼發(fā)性改變有關。這一變化最終影響患者活動、生活和工作。活動的減少雖可減少距下關節(jié)的負荷，但會引起體重等一系列改變，這種情況在臨床并不少見。實驗動物體重的變化可間接反映各組實驗動物術后生活習性和活動狀態(tài)的改變。重建組和對照組間體重無明顯差別，而切斷組術后體重增加較其它2組多，提示距跟骨間韌帶切斷組術后較其它組活動減少，進而體重增加。2個實驗組與對照組體重變化差值的比較結果顯示，韌帶重建術恢復距下關節(jié)穩(wěn)定性后，有助于實驗動物恢復正常的生活習性。手術創(chuàng)傷和應激可引起身體代謝和蛋白質、熱量的平衡改變，故圍手術期其體重變化不能代表距跟骨間韌帶斷裂和重建對實驗動物生活習性乃至體重的影響。將術后4周組動物數據去除，減少了這種影響，能更為準確地觀察不同手術對體重的影響。數據結果顯示術后8周以上切斷組體重增加較另外兩組更為明顯，且與另外兩組差異的統(tǒng)計學意義也逐漸顯現。

術后距下關節(jié)各向運動同對側相比均未見明顯增大或活動受限。Choisne等［3］的實驗顯示切斷ITCL后距下關節(jié)出現內翻不穩(wěn)和旋轉軸不穩(wěn)。Tochigi等［8］的尸體實驗表明距跟骨間韌帶切斷后無論軸向牽拉或側向應力均增加中央區(qū)的松動和屈曲活動。由于對距下關節(jié)的運動機制尚無統(tǒng)一認識，因此各作者對距跟骨間韌帶在距下關節(jié)穩(wěn)定性的作用觀點不一，但是多數作者都認為距跟骨間韌帶是距下關節(jié)穩(wěn)定的主要韌帶之一［9］。人距跟骨間韌帶由外下斜向內上走行［10，11］，而兔距跟骨間韌帶較人與地面平行，其主要作用是維持跟距骨間水平面的活動，斷裂后水平面內外旋活動范圍增大，通過重建手術可有效恢復距跟骨間韌帶的穩(wěn)定作用。

配對資料顯示距跟骨間韌帶切斷術后距下關節(jié)水平面內外旋活動范圍（21.37±5.97）較對側（14.88±9. 56）明顯增大（P=0.032），而重建組水平面活動范圍與對側無顯著性差異（P=0.346）?？梢娋喔情g韌帶的主要作用是維持跟距骨間水平面的活動，斷裂后水平面內外旋活動范圍增大，通過重建手術可有效恢復距跟骨間韌帶的穩(wěn)定作用。比較3組手術側的活動范圍也可看出切斷組較重建組和對照組水平面活動范圍均明顯增加（P＜0.001），可見韌帶重建手術可恢復距下關節(jié)內外旋穩(wěn)定性。在冠狀面雖然3組數據術側同對側活動范圍比較均無顯著性差異，但重建組和切斷組均較對照組活動范圍增加，以切斷組尤為明顯，說明距跟骨間韌帶在維持距下關節(jié)冠狀面內外旋穩(wěn)定中亦起到重要作用。重建組重建手術未能完全復制距跟骨間韌帶的解剖和功能，分析原因是重建韌帶尚難以完全代償原有韌帶的解剖與生物力學功能。無論是配對資料還是3組手術側資料的比較，3組實驗動物距下關節(jié)矢狀面活動范圍均無明顯差異，表明韌帶對兔距下關節(jié)矢狀面伸屈活動無明顯影響。研究兔距跟骨間韌帶發(fā)現，韌帶走行與矢狀位運動軸一致，故對關節(jié)伸屈運動影響較小，但這能否表示人距跟骨間韌帶對于距下關節(jié)矢狀面伸屈活動的意義值得商榷。

距跟骨間韌帶可在核磁質子相清晰顯示［12，13］。本實驗核磁共振成像可觀察到重建的骨間韌帶，實驗32周組可觀察到骨道擴大，而4至16周組均未見到明顯骨道擴大。多數作者認為骨隧道擴大在術后6個月內發(fā)生，1年內達到穩(wěn)定［14］?？梢婍g帶重建后骨道的形成是一個復雜的過程。骨道擴大的原因可歸納為多種理化和機械性因素，最主要的原因是應力作用。并特別提出移植物在骨隧道中的運動包含“雨刷效應（wind-shield wiper effect）”和“拉橡皮筋效應（bungee effect）”。骨道擴大的出現說明重建韌帶長期受到應力作用，間接反映了重建韌帶的功能。

術后2周韌帶仍可輕易從骨道內拉出，術后4周切片時重建韌帶從骨道中脫出，表明韌帶與骨道結合尚不牢固，仍易與骨道分離。韌帶重建術后，重建韌帶需要經過壞死、塑形改建、成熟等過程，最終韌帶與骨道形成末端結構完成愈合的全過程。這一過程大致需要6個月至1年［15］。本實驗重建韌帶經歷了相似的病理過程，在32周時韌帶與骨道形成成熟的末端結構，但這種末端結構并不均一，圖中所見末端結構軟骨細胞增生較多，這種現象可能與止點不同部位所受牽引力大小和方向有關，從而介導了軟骨化生的過程。

生物力學實驗顯示重建組韌帶與對側正常韌帶斷裂均位于距骨止點處，目前原因尚不十分清楚，可能與距骨尤其是韌帶止點寡血供有關。32周時重建韌帶斷裂強度為對照組韌帶的75%，考慮應為肌腱和韌帶組織的特征性表現。初始的上升階段可解釋為彈性階段，在這一階段變形完全是彈性的，此時將載荷卸掉，則變形完全消失，樣品恢復原狀，這一階段應力與應變成正比，最高點對應的應力值，稱作材料的比例極限。超過比例極限后的彎曲上升段，此時應力與應變不成正比，但仍是彈性變形；此后的下降段稱為屈服階段，這時的變形為塑性變形，可能是韌帶材料內的膠原纖維發(fā)生了局部的撕裂造成的，因此出現應力的下降；此后，又出現成直線的上升段，稱為強化階段，可解釋為加工硬化造成的，可能的原因是膠原纖維發(fā)生纏結，因此暫時提高了韌帶材料的強度，需要更大的力來破壞膠原纖維的纏結；當膠原纖維的纏結被破壞時，到達直線的頂點，韌帶被完全撕裂，因此應力垂直下降到很低的值，此時韌帶完全斷裂。強化階段曲線斜率較彈性階段小，可能與強化階段韌帶已遭到實質性破壞有關。彈性階段需要破壞膠原-纖維，故應力-應變曲線斜率較高，而強化階段是改變斷裂的膠原纖維卷曲殘端的構型，故應力-應變曲線斜率較低。

利用自體半腱肌腱移植重建距跟骨間韌帶的動物模型可基本有效重建距下關節(jié)的解剖結構和功能，恢復因韌帶斷裂引起的距下關節(jié)不穩(wěn)，對于研究距下關節(jié)穩(wěn)定性，韌帶斷裂后關節(jié)的繼發(fā)性改變，韌帶移植重建的轉歸提供了良好的動物模型材料。

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Animal Model of Reconstructed Interosseous Talocalcaneal Ligament

Liu Chen1，2，Ao Yingfang2，Hu Yuelin2，Zhu Jingxian2，Zeng Xiangzhu2，Jiao Chen2，Guo Qinwei2
1 Department of Orthopaedics，Peking University International Hospital，Beijing，China 102206 2 Institute of Sports Medicine，Peking University Third Hospital，Beijing，China 100083

Ao Yingfang，Email：yingfang.ao@vip.sina.com

Objective To establish an animal model of reconstructed interosseous talocalcaneal ligament（ITCL）using autos semitendinosus tendon.Methods 72 matured New Zealand white rabbits were randomly divided into control group，ITCL reconstruction group，and ITCL amputation group.Every 6 rabbits from each group were respectively sampled at week 4，8，16，and 32 after the operation，and their changes in body weight，image，histology and biomechanics of reconstructed ITCL，and the range of motion（ROM）of subtalar joint were compared among the three groups.Result The body weight in ITCL amputation group increased by 0.32 kg as compared with the ITCL reconstruction group（P=0.04）after 8 weeks of the operation.The reconstructed ITCL survived well enough in the respects of their image，histology and biomechanics.Two tensile yield points appeared when the ligament was stretched.The ROM of subtalar joint was significantly different among the three groups at coronal plane（P＜0.05）and horizontal plane（P＜0.001）.Conclusion Anatomy and function of subtalus joint after rupture of ITCL can be reconstructed effectively using autos semitendinosus tendon.

2015.12.06

敖英芳，Email：yingfang.ao@vip.sina.com