臭氧降解黃曲霉毒素B1污染玉米的體內(nèi)毒性評價

羅小虎齊麗君王　韌王　莉李永富楊　丹余曉斌陳正行

(1. 江南大學食品科學與技術(shù)國家重點實驗室，江蘇 無錫　214122；2. 糧食發(fā)酵工藝與技術(shù)國家工程實驗室，江蘇 無錫　214122；3. 江南大學食品學院，江蘇 無錫　214122；4. 江南大學生物工程學院，江蘇 無錫　214122)

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臭氧降解黃曲霉毒素B1污染玉米的體內(nèi)毒性評價

羅小虎1,2,3齊麗君1,2,3王韌1,2,3王莉1,2,3李永富1,2,3楊丹1,2,3余曉斌4陳正行1,2,3

(1. 江南大學食品科學與技術(shù)國家重點實驗室，江蘇 無錫214122；2. 糧食發(fā)酵工藝與技術(shù)國家工程實驗室，江蘇 無錫214122；3. 江南大學食品學院，江蘇 無錫214122；4. 江南大學生物工程學院，江蘇 無錫214122)

以黃曲霉毒素B1污染玉米(Aflatoxin B1-contaminated corn, ACC)為原料，評估經(jīng)90 mg/L臭氧處理40 min的ACC (83.0 μg/kg)在小鼠體內(nèi)的毒性。結(jié)果表明，與基礎(chǔ)飼料相比，ACC飼喂小鼠的平均體重顯著降低(P<0.05)，肝臟與腎臟體重比顯著增加(P<0.05)，血清中谷丙轉(zhuǎn)氨酶、谷草轉(zhuǎn)氨酶和堿性磷酸酶活性顯著升高(P<0.05)，總蛋白、白蛋白和球蛋白含量顯著降低(P<0.05)。而ACC經(jīng)臭氧處理后飼喂小鼠，小鼠體重、飼料消耗量、肝臟與腎臟體重比均無顯著差異，血清中谷丙轉(zhuǎn)氨酶活性、總蛋白、白蛋白和球蛋白含量也無顯著差異(P>0.05)；而谷草轉(zhuǎn)氨酶和堿性磷酸酶活性顯著升高(P<0.05)。ACC可導(dǎo)致小鼠多項生理、生化指標發(fā)生顯著變化，而ACC經(jīng)臭氧處理后能顯著改善其變化。關(guān)鍵詞：黃曲霉毒素B1；玉米；臭氧；降解；毒性

黃曲霉毒素(aflatoxins，AFs)是20世紀60年代初發(fā)現(xiàn)的一類主要由黃曲霉(Aspergillusflavus)和寄生曲霉(Aspergillusparasiticus)產(chǎn)生的化學結(jié)構(gòu)類似的有毒次級代謝產(chǎn)物的總稱。在已發(fā)現(xiàn)的20余種AFs中，以黃曲霉毒素B1、B2、G1和G2(AFB1、AFB2、AFG1、AFG2)最為常見。而天然污染的食品中又以AFB1最常見，毒性也最強，故以AFB1為對象的研究最多。大量毒理試驗[1-2]證明，AFB1毒性是氰化鉀的10倍，砒霜的68倍，AFB1除具有強烈的“三致能力”，還對動物肝臟有嚴重破壞作用，可致急性肝炎、肝癌甚至死亡。因此，國際癌癥研究機構(gòu)(IARC)在1993年就將AFB1定為1級致癌物。

AFB1廣泛存在于糧油原料及其制品中，而且在熱帶和亞熱帶地區(qū)，由于溫度和濕度較高，不少農(nóng)作物甚至在收獲前就被黃曲霉菌感染，使得糧油原料及其制品中AFB1的檢出率很高，特別是玉米、花生、小麥和稻米等農(nóng)作物更易受AFB1污染[3-4]。玉米是中國重要的食品和飼料原料，由于收獲、加工和儲藏等因素影響，黃曲霉毒素B1污染玉米(Aflatoxin B1-contaminated corn，ACC)的現(xiàn)象非常突出。高秀芬等[5]于2011年對中國部分地區(qū)玉米中AFs的污染狀況展開了調(diào)查，從調(diào)查的279份玉米樣品中，211份樣品檢出AFs，59份樣品超過中國國家限定標準，這其中又以AFB1陽性率和濃度最高。

AFB1污染范圍廣且理化性質(zhì)穩(wěn)定，目前仍很難避免AFB1對食品或飼料污染。因此，良好的消減AFB1方法就變得至關(guān)重要，在目前已研究的眾多物理、化學和生物消減AFB1方法中，多數(shù)存在消減后原料營養(yǎng)損失嚴重、感官品質(zhì)變差，方法操作不便或費用過高等不足[6-8]。因此，尋求一種成本低廉、操作方便、安全有效和環(huán)境友好的消減方法仍將是今后努力的方向。

前人研究[9-10]表明，臭氧在降解不同糧食中AFB1具有獨特的優(yōu)勢，本課題組前期的研究結(jié)果也表明，臭氧對玉米中AFB1具有良好的降解效果[11-12]，且AFB1降解后的玉米細胞毒性顯著降低[13]。但考慮到AFB1毒性極大，對人和動物的危害嚴重，雖然AFB1降解產(chǎn)物的細胞毒性顯著降低，但并不代表AFB1降解產(chǎn)物體內(nèi)毒性也顯著降低。因此，為了評估AFB1污染玉米經(jīng)脫毒后體內(nèi)毒性是否顯著降低或消失，以便進一步提高臭氧技術(shù)實際應(yīng)用的可行性，其降解產(chǎn)物的體內(nèi)安全性仍有待進一步評估。本研究采用ACC和臭氧處理ACC分別飼喂小鼠，通過觀察小鼠的生理指標、血清指標、組織變化，來分析臭氧處理ACC后是否仍具有較強的體內(nèi)毒性，這也可為今后進一步研究臭氧降解ACC技術(shù)的安全性提供科學依據(jù)。

1　材料與方法

1.1主要儀器與設(shè)備

臭氧發(fā)生器：QJ-8003K-A型，青島國林實業(yè)股份有限公司；

臭氧氣體濃度在線檢測儀：IDEAL-2000型，山東淄博愛迪爾測控技術(shù)有限公司；

高效液相色譜儀帶熒光檢測器：1260型，美國安捷倫科技有限公司；

全自動生化儀測定：Cobas C 501型，瑞士羅氏公司。

1.2臭氧處理ACC

臭氧發(fā)生器的氧氣源由外接純氧氣提供，臭氧濃度通過調(diào)節(jié)電壓和氧氣流量調(diào)整。3 kg ACC放入圓柱形玻璃反應(yīng)器(直徑×高：35 cm×50 cm)，臭氧氣體經(jīng)反應(yīng)器底部進入，多余臭氧從頂部排出。為了讓ACC和臭氧充分接觸，在反應(yīng)器中放入3個不銹鋼篩，每個篩上放置1 kg玉米，并不斷將臭氧通入反應(yīng)器中。反應(yīng)器中臭氧濃度90 mg/L，環(huán)境溫度為 25 ℃，相對濕度為 75%。臭氧處理40 min后，靜置 120 min再將ACC裹入干凈的聚乙烯袋中，密封，4 ℃保存，待用。

1.3試驗動物

35只昆明鼠：清潔級、雄性、4周齡，體重(22±2) g，動物許可證號，SCXK(滬)2012-0002，上海斯萊克實驗動物有限公司。

1.4飼料的準備

基礎(chǔ)飼料、定制飼料均由上海斯萊克實驗動物有限公司提供，試驗中采用飼料均達到試驗動物飼料相關(guān)衛(wèi)生標準。定制飼料中玉米籽粒經(jīng)粉碎后與基礎(chǔ)飼料混合加工，玉米與基礎(chǔ)飼料質(zhì)量比1︰1。臭氧處理的玉米飼料組中，臭氧處理玉米的條件均為：臭氧濃度90 mg/L，處理時間40 min。AFB1污染玉米經(jīng)臭氧處理后，AFB1含量由83.0 μg/kg降低到11.6 μg/kg。ACC飼料和臭氧處理ACC飼料中AFB1含量分別為41.7，6.5 μg/kg。玉米中AFB1含量測定方法采用GB/T 5009.23—2006檢測。

1.5動物分組及飼喂

小鼠預(yù)飼2周后，根據(jù)體重隨機均分為5組，每組7只。試驗用小鼠同室分籠飼養(yǎng)，室內(nèi)溫度(22±2) ℃，相對濕度50%～60%，室內(nèi)環(huán)境清潔，安靜，12/12 h白天—黑夜循環(huán)光照。小鼠自由采食和飲水，每10 d稱量小鼠體重1次，每5 d更換1次墊料，保持籠內(nèi)清潔。

表1　昆明鼠分組

1.6血液及組織樣品采集

小鼠在試驗前禁食8～10 h，將采集的血液迅速放入離心管中，4 ℃，3 000 r/min離心15 min，上清液-18 ℃保存，待測。稱取小鼠肝臟、腎臟總重后，迅速放入預(yù)冷的生理鹽水中漂洗，取部分肝臟和腎臟放于10%甲醛溶液中固定，用于組織病理學檢查。

1.7血清及肝功能相關(guān)生化指標

谷丙轉(zhuǎn)氨酶(ALT)、谷草轉(zhuǎn)氨酶(AST)、堿性磷酸酶(ALP)、總蛋白(TP)、白蛋白(ALB)和球蛋白(GLB)等生化指標均采用全自動生化儀測定。

1.8小鼠肝臟和腎臟組織學觀察

小鼠肝臟和腎臟組織切片方法參考Diao等[14]的方法。

1.9數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析

2　結(jié)果與討論

2.1飼料對小鼠體重及飼料消耗的影響

表2為小鼠飼喂不同飼料后10，20，30和40 d的體重變化結(jié)果，從表2中可看出，CC組第30天后的小鼠體重顯著低于Control組與OCC組(P<0.05)；ONC組、OCC組與Control組的小鼠體重無顯著差異(P>0.05)，而NC組小鼠體重第30 天后就顯著高于其他組小鼠體重(P<0.05)。OCC組小鼠體重顯著高于CC組，最主要的原因是ACC經(jīng)過臭氧處理后，AFB1含量顯著降低，對小鼠的毒性顯著降

低。Diao等[14]研究了臭氧處理AFB1污染的花生喂養(yǎng)小鼠，與AFB1污染花生喂養(yǎng)小鼠相比，小鼠體重顯著增長，且與未污染AFB1的花生飼料相比無顯著差異，這與本研究結(jié)果是一致的。NC組小鼠體重和飼料消耗量均顯著高于ONC組，這可能是未污染玉米臭氧處理后，對玉米的品質(zhì)造成了不良影響，從而影響了小鼠的體重增長。Diao等[14]研究表明，未污染AFB1花生經(jīng)臭氧處理后飼喂小鼠，小鼠體重沒有發(fā)生顯著變化，而本試驗中未污染玉米經(jīng)臭氧處理后飼喂小鼠，相比NC組小鼠體重顯著下降(表2)。這可能是本研究中臭氧濃度較高，且玉米中營養(yǎng)物質(zhì)更容易被臭氧破壞，從而造成玉米飼料的營養(yǎng)品質(zhì)下降。

表2　各飼料組小鼠體重變化?

?同行上標字母不同表示組間差異顯著，P<0.05。

2.2飼料對小鼠肝臟與腎臟的影響

圖1分別為不同飼料飼喂小鼠40 d后的肝臟、腎臟與體重的比值。結(jié)果表明，CC組的小鼠肝臟、腎臟與體重的比值顯著高于其他飼料組(P<0.05)。這是因為AFB1毒性極強，而采用ACC飼喂小鼠后，AFB1對小鼠的敏感器官肝臟和腎臟造成毒害，從而導(dǎo)致小鼠肝臟和腎臟腫大。Skalicka等[15]的研究也表明，AFB1主要損傷動物的肝臟和腎臟，可造成肝臟和腎臟的腫大、壞死等。另外，由圖1可知，OCC組小鼠腎臟與體重比和Control組沒有顯著差異(P>0.05)，表明其腎毒性顯著降低，該結(jié)果與Naguib等[16]的研究結(jié)果一致。但OCC組小鼠肝臟與體重比顯著高于Control組(P<0.05)，本研究在飼喂小鼠前，已經(jīng)測定過OCC組中AFB1含量，確定該濃度不會對小鼠造成危害，因此造成這種結(jié)果的主要原因不是AFB1的毒性作用?？赡苁茿CC品質(zhì)較未污染玉米差，經(jīng)臭氧處理后，雖然AFB1含量顯著降低，但是其營養(yǎng)品質(zhì)進一步劣變，從而對小鼠造成了不良影響。而且從圖1結(jié)果看，NC組小鼠的肝臟、腎臟與體重比顯著低于Control組(P<0.05)，ONC組的肝臟、腎臟與體重比顯著高于NC組的(P<0.05)，因此，未污染玉米經(jīng)過臭氧處理后，對小鼠肝臟和腎臟也有不利影響。

不同字母表示組間差異顯著

2.3小鼠血清中ALT、AST和ALP活力變化

由圖2可知，CC組中ALT活力顯著高于其他組(P<0.05)，而其它4個飼料組中ALT活力無顯著差別(P>0.05)。圖2的CC組血清中AST活力最高，顯著高于其他飼料組(P<0.05)，ONC組與OCC組無顯著差異(P>0.05)，但均顯著高于NC組和Control組(P<0.05)，NC組和Control組無顯著差異(P>0.05)。小鼠血清中ALP活力結(jié)果表明，CC組血清中ALP活力顯著高于其他4組，OCC組的ALP活力雖顯著低于CC組，但仍顯著高于其他3組(P<0.05)，其他組間無顯著差別(P>0.05)。

AFB1很容易造成動物的肝臟和腎臟損傷，改變動物血清中各種酶類的活性，因此，肝臟和血清中各種酶的活性變化是評估動物傷害程度的可靠依據(jù)[17]。而在這些酶中，ALT、AST和ALP因其主要存在于肝臟和腎臟中，又是動物機體代謝過程中必不可少的“催化劑”，因此，是反映肝臟和腎臟等重要臟器功能損傷最直接和最重要的指標[18]。通常情況下，動物攝食AFB1污染的飼料后，肝細胞或某些組織會損傷或壞死，使ALT、AST和ALP等胞內(nèi)酶釋放到血液里，造成血液中這些酶的活性升高[19]。Harvey等[20]發(fā)現(xiàn)仔豬AFB1中毒時，肝臟受到嚴重損傷，ALP經(jīng)淋巴道和肝竇進入血液，且由于肝內(nèi)膽道膽汁排泄障礙，此時，大量胞內(nèi)酶釋放到血液中，而引起血清中ALT、AST和ALP的活性顯著升高。Netke等[21]采用抗壞血酸飼喂豚鼠，觀察抗壞血酸對飼喂AFB1污染飼料對豚鼠肝臟和血清中AST、ALT和ALP的影響，研究結(jié)果表明，飼喂抗壞血酸的豚鼠的各項指標均得到顯著改善，AST、ALT和ALP能顯著反應(yīng)AFB1對豚鼠肝臟損傷情況。Diao等[14]發(fā)現(xiàn)采用臭氧處理AFB1污染花生，能顯著緩解AFB1引起的對Wistar大鼠血清中ALT、AST和ALP的不利影響，同時，與基礎(chǔ)飼料組比，大鼠血清中的各項生化指標無顯著差異。本試驗結(jié)果表明，ACC能導(dǎo)致小鼠血清中ALT、AST和ALP活性顯著升高(P<0.05)，而ACC經(jīng)臭氧處理后，各項酶活指標均顯著改善，且部分指標與Control組無顯著差異(P>0.05)，可說明臭氧能顯著降低ACC對小鼠的毒害。

2.4小鼠血清中TP、ALB和GLB含量變化

由圖3可知，小鼠攝入ACC飼料40 d后，血清總蛋白(TP)、白蛋白(ALB)和球蛋白(GLB)含量均顯著低于其他飼料組(P<0.05)，而其他飼料組間無顯著差異(P>0.05)。Obuseh等[22]認為動物體內(nèi)TP、ALB和GLB含量的改變是反映AFB1對肝臟合成各種蛋白能力的一項重要指標，當動物肝臟功能受到嚴重損害時，其蛋白合成能力將受到顯著影響，蛋白含量將顯著降低。因此，本研究分析可能是小鼠攝入ACC后，引起小鼠的肝功能障礙，造成肝臟中蛋白合成受到抑制。另外，也有研究[23-24]表明，ACC組中白蛋白和球蛋白含量顯著下降，可能是小鼠其他方面的肝臟功能受到損害。本試驗結(jié)果表明，CC組的小鼠血清中TP、ALB和GLB的含量降低，說明AFB1污染的玉米對小鼠的肝臟有顯著損害；而OCC組的小鼠各項生化指標均得到顯著改善，表明AFB1污染玉米經(jīng)臭氧處理后，肝臟毒性顯著降低，這也與Diao等[14]和Naguib等[16]的研究結(jié)果一致。

不同字母表示組間差異顯著

3　結(jié)論

研究表明，ACC飼喂小鼠表現(xiàn)出典型AFB1中毒癥狀，包括小鼠體重增長減慢、血清酶學指標異常等；而ACC經(jīng)臭氧處理后，能顯著降低AFB1導(dǎo)致的小鼠生理、主要血清指標ALT、TP、ALB和GLB水平，極大降低了AFB1對小鼠的毒性，減輕了AFB1對小鼠生長性能、血清及肝腎器官的不良影響。此外，ONC組小鼠腎臟體重比、AST活力顯著高于Control組(P<0.05)，其他生化、血清指標無顯著差異；而NC組小鼠各項生理、生化指標結(jié)果均優(yōu)于ONC組，表明正常玉米經(jīng)臭氧處理后飼喂小鼠，對小鼠也有一定不利影響。

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In vivo toxicity assessment of aflatoxin B1-contaminated corn after ozone degradation

LUO Xiao-hu1,2,3QILi-jun1,2,3WANGRen1,2,3WANGLi1,2,3LIYong-fu1,2,3YANGDan1,2,3YUXiao-bin4CHENZheng-xing1,2,3

(1.StateKeyLaboratoryofFoodScienceandTechnology,JiangnanUniversity,Wuxi,Jiangsu214122,China;2.NationalEngineeringLaboratoryforCerealFermentationTechnology,Wuxi,Jiangsu214122,China;3.SchoolofFoodScienceandTechnology,JiangnanUniversity,Wuxi,Jiangsu214122,China;4.SchoolofBiotechnology,JiangnanUniversity,Wuxi,Jiangsu214122,China)

Aflatoxin B1-contaminated corn (ACC) (83.0 μg/kg) was treated for 40 min at 90 mg/L ozone. And mice were used to assess the vivo toxicity of ozone treated ACC. Results indicated that compared with basal feedstuff, the mean weight of mice fed with ACC significantly decreased (P<0.05). Whereas, the liver and kidney/body weight ratio increased significantly (P<0.05). Alanine transaminase (ALT), aspartate aminotransferase (AST), and alkaline phosphatase (ALP) in serum increased significantly (P<0.05). The total protein (TP), albumin (ALB), and globulin (GLB) content significantly decreased (P<0.05). When mice were fed with the ozone-treated ACC, no significant differences were observed in the mice mean weight, as well as the liver and kidney/body weight ratio. Additionally, no significant differences occurred in the major serum indexes ALT, TP, ALB, and GLB (P>0.05). Meanwhile, AST and ALP increased significantly (P<0.05). The study indicated that ACC can lead to significant changes in various physiological characteristics and biochemical indexes in liver and kidney tissues, while the ozone-treated ACC could significantly improve these changes.

aflatoxin B1; corn; ozone; degradation; toxicity

公益性行業(yè)(農(nóng)業(yè))科研專項項目(編號：201203037)；公益性行業(yè)(糧食)科研專項項目(編號：201313005，201513006)；國家自然科學基金(編號：31371874，31501579)；國家國際科技合作專項(編號：2015DFA30540)；江蘇省博士后基金(編號：1501078B)

羅小虎，男，江南大學副教授，博士。

陳正行(1960-)，男，江南大學教授，博士，博士生導(dǎo)師。

E-mail: zxchen_2008@126.com

2016-06-03

10.13652/j.issn.1003-5788.2016.08.014