遷飛對草地螟生殖行為及種群暴發(fā)的影響

宋文一,　程云霞,　羅禮智,　張　蕾,　仵均祥,　江幸福*

(1. 西北農(nóng)林科技大學(xué)植物保護學(xué)院,應(yīng)用昆蟲學(xué)重點實驗室,楊凌　712100;2. 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護研究所,植物病蟲害生物學(xué)國家重點實驗室,北京　100193)

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遷飛對草地螟生殖行為及種群暴發(fā)的影響

宋文一1,2,程云霞2,羅禮智2,張蕾2,仵均祥1*,江幸福2*

(1. 西北農(nóng)林科技大學(xué)植物保護學(xué)院,應(yīng)用昆蟲學(xué)重點實驗室,楊凌712100;2. 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護研究所,植物病蟲害生物學(xué)國家重點實驗室,北京100193)

為明確野外種群遷飛對草地螟生殖行為的影響及其在種群大暴發(fā)中的作用,對草地螟野外遷飛和未遷飛種群的生殖特征,包括首次產(chǎn)卵歷期(period of first oviposition, PFO)及其他生殖參數(shù)進行了系統(tǒng)分析。結(jié)果表明,經(jīng)歷遷飛的種群與未經(jīng)歷遷飛的種群相比,成蟲產(chǎn)卵前期、產(chǎn)卵歷期、PFO和壽命均顯著縮短;交配次數(shù)及交配率均顯著增加;但平均每雌產(chǎn)卵量和卵孵化率無顯著變化。這說明,盡管經(jīng)歷遷飛的草地螟種群產(chǎn)卵量未顯著增加,但成蟲到達遷入地后將很快多次交配、產(chǎn)卵,且產(chǎn)卵前期顯著提前、產(chǎn)卵同步性顯著增加,從而加劇后代種群暴發(fā)。

草地螟;遷飛種群;未遷飛種群;PFO

遷飛行為是昆蟲對季節(jié)性變化和不穩(wěn)定生境的一種適應(yīng)性對策,也是尋覓新生境的一種行為對策[1-4],因其高能耗特征而常常以犧牲成蟲的部分生殖資源為代價[3,5-6],如遷飛過程中消耗掉大量儲備能源物質(zhì)、昆蟲種群中遷飛型個體飛行器官發(fā)達而產(chǎn)卵量降低和產(chǎn)卵前期延長等[7-8]。但目前也有研究結(jié)果表明,昆蟲的遷飛與生殖之間不單純是能量競爭的關(guān)系[9-10],一些昆蟲在遷飛過程中消耗了能量,但其遷飛行為也的確促進了成蟲的生殖,從而使后代種群暴發(fā)成災(zāi)[11-12]。

草地螟(LoxostegesticticalisLinnaeus)(鱗翅目:草螟科)是一種世界性遷飛害蟲,新中國成立以來已有三次大規(guī)模暴發(fā)成災(zāi),給我國農(nóng)牧業(yè)造成了巨大的經(jīng)濟損失。草地螟幼蟲種群的暴發(fā)往往出現(xiàn)在成蟲大規(guī)模的遷飛之后,且通過對遷入地和遷出地成蟲量的歷史數(shù)據(jù)分析結(jié)果表明,遷入地和遷出地相比往往只需要一半數(shù)量的成蟲就能引起草地螟后代種群的大發(fā)生[13-16]。另外,已有的室內(nèi)研究結(jié)果表明,適宜蛾齡的飛行能增加草地螟雌蛾的產(chǎn)卵同步性[17],這是遷飛后種群暴發(fā)的一個重要促進因素,也是揭示草地螟遷飛與種群大暴發(fā)的關(guān)鍵問題,而在野外種群中是否也存在這樣的促進因素尚未可知,因此本文將通過系統(tǒng)研究野外草地螟遷飛與未遷飛種群成蟲生殖行為的差異,明確遷飛對其生殖的影響,從而為正確評價遷飛行為在草地螟后代種群暴發(fā)中的作用及地位,提升其預(yù)測預(yù)報和綜合防治水平提供更多的理論依據(jù)。

1　材料與方法

1.1蟲源及飼養(yǎng)方法

遷飛種群:2014年6月18日(遷入高峰的起始日)到河北省康?？h草地螟成蟲比較集中的草場地上,用捕蟲網(wǎng)捕捉成蟲帶回室內(nèi)飼養(yǎng)作為試驗材料。

未遷飛種群:2014年7月中旬采集河北省康?？h一代幼蟲蟲繭和內(nèi)蒙古巴彥淖爾市杭錦后旗5齡末幼蟲作為蟲源,帶回室內(nèi)待成蟲羽化后作為試驗材料。

飼養(yǎng)方法:將帶回室內(nèi)的成蟲及羽化的成蟲均按一雌一雄配對后分別飼養(yǎng)在成蟲飼養(yǎng)器具內(nèi),溫度為(22±1)℃,相對濕度70%±5%,光周期為L∥D=16 h∥8 h,每日以10%的葡萄糖溶液喂養(yǎng),直至雌雄蛾全部死亡為止。

1.2生殖參數(shù)

生殖能力主要通過產(chǎn)卵前期、成蟲壽命、產(chǎn)卵歷期、產(chǎn)卵量、交配次數(shù)、交配率、孵化率和首次產(chǎn)卵歷期PFO(period of first oviposition)等參數(shù)來衡量,其中遷飛種群的產(chǎn)卵前期確定方法如下:由于試驗地6月16日為草地螟始見期,經(jīng)取樣解剖鑒定此時的成蟲卵巢多數(shù)為Ⅱ級,根據(jù)草地螟卵巢發(fā)育與日齡的對應(yīng)關(guān)系[18]及Cheng等[17]報道的3日齡為草地螟開始遷飛的日齡,判斷當(dāng)日遷入的草地螟成蟲應(yīng)該多為3日齡,由此可以確定這批越冬代成蟲的羽化最早日期為6月14日。結(jié)合觀察和記錄試驗中6月18日成蟲遷入高峰期捕獲的每頭雌蛾的具體產(chǎn)卵日期,從而計算出經(jīng)歷遷飛的種群每頭雌蛾的產(chǎn)卵前期。由于6月18日捕獲的成蟲可能有部分是在6月14日以后羽化的,所以理論上本試驗計算出的遷飛種群產(chǎn)卵前期應(yīng)該是最長的,這就更增加了與未遷飛種群較長的產(chǎn)卵前期相比時顯著縮短的可信度。成蟲壽命也是以6月14日為最早羽化期來確定的,其他生殖參數(shù)以及未遷飛種群的產(chǎn)卵前期、產(chǎn)卵歷期、產(chǎn)卵量、成蟲壽命計算方法參照已有文獻報道[19],另外,試驗中還引用PFO用于描述一組成蟲中所有個體首次產(chǎn)卵的時間同步性,指在一個試驗處理內(nèi)的每頭草地螟雌成蟲的產(chǎn)卵前期都已知的情況下,該組中的每個產(chǎn)卵前期值減去該組中產(chǎn)卵前期的最小值,則為每頭雌成蟲所對應(yīng)的PFO,PFO的值越小,則成蟲產(chǎn)卵同步性越高,反之,PFO值越大,成蟲產(chǎn)卵同步性越低[17];交配次數(shù)是通過雌蛾死亡后解剖并確認(rèn)其腹部交配囊中的精珠數(shù)量獲得,精珠個數(shù)即為交配次數(shù);交配次數(shù)為0的雌雄個體對應(yīng)的所有生殖參數(shù)都將被排除,只在計算交配率被計入總的觀測數(shù)中;孵化率的計算是隨機抽取成蟲某日產(chǎn)卵量超過50粒的卵量作為基數(shù),置入6號自封袋中,孵化的幼蟲數(shù)與卵量基數(shù)的比例來獲得孵化率,每對成蟲只挑選一天符合上述條件的卵量,如果成蟲在整個產(chǎn)卵歷期中沒有符合條件的卵量則該成蟲無孵化率數(shù)據(jù)。

1.3數(shù)據(jù)統(tǒng)計

所有數(shù)據(jù)均為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤。產(chǎn)卵前期、成蟲壽命、產(chǎn)卵歷期、產(chǎn)卵量、交配次數(shù)、卵的孵化率和PFO的統(tǒng)計分析用t測驗(independent two samplesttest)方法,顯著水平為α=0.05,其中卵孵化率在統(tǒng)計分析前先進行一次反正弦轉(zhuǎn)化(arcsin)再做后續(xù)分析。成蟲產(chǎn)卵率和交配率的數(shù)據(jù)分析均采用卡方檢驗(χ2)。數(shù)據(jù)的統(tǒng)計分析在軟件SPSS16.0中進行。

2　結(jié)果與分析

2.1產(chǎn)卵前期

對野外遷飛和未遷飛草地螟種群的產(chǎn)卵前期進行觀察統(tǒng)計(圖1),結(jié)果表明,遷飛種群的產(chǎn)卵前期平均為5.13 d,未遷飛種群的產(chǎn)卵前期平均為8.70 d,遷飛種群的產(chǎn)卵前期顯著短于未遷飛種群(t=-3.58,df=26.13,P=0.001),表明遷飛促進草地螟生殖系統(tǒng)發(fā)育導(dǎo)致產(chǎn)卵提前。

2.2其他生殖參數(shù)

根據(jù)對野外草地螟遷飛和未遷飛種群的其他生殖參數(shù)的測定顯示(表1),遷飛種群的總產(chǎn)卵量(t=1.50,df=33.90,P=0.143)和卵孵化率(t=-0.22,df=29.27,P=0.829)與未遷飛種群的均無顯著差異;而遷飛種群的產(chǎn)卵歷期平均為7.40 d,未遷飛種群的平均為10.52 d,相比較遷飛種群的產(chǎn)卵歷期顯著縮短(t=-3.05,df=32.42,P=0.005);與未遷飛種群相比,遷飛種群的交配次數(shù)(t=3.55,df=92.83,P=0.001)顯著增多,并且交配率也顯著提高(χ2=24.90,df=1,P<0.01)。這表明遷飛對草地螟成蟲產(chǎn)卵量影響不顯著,但顯著增強成蟲交配活動的發(fā)生及提高其發(fā)生頻率。

表1　草地螟遷飛與未遷飛種群的其他生殖參數(shù)1)Table 1　The other reproductive traits of the migrant and non-migrant populations in Loxostege sticticalis

1) 表中數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)誤,括號中的數(shù)字表示樣本量,*表示在α=0.05水平差異極顯著。

Data are presented as mean±SE. Numbers in the brackets represent the sample size. The symbol of *represents it is significantly different at α=0.05 level.

圖1　草地螟遷飛與未遷飛種群的產(chǎn)卵前期Fig.1　Preoviposition period of the migrant and non-migrant populations in Loxostege sticticalis

2.3成蟲壽命

對野外草地螟成蟲壽命的統(tǒng)計分析結(jié)果表明(圖2),遷飛種群雌蛾的壽命平均為13.30 d,未遷飛種群雌蛾的壽命平均為25.78 d,顯著高于遷飛種群的(t=-6.27,df=28.23,P<0.001);遷飛種群雄蛾的壽命平均為15.80 d,未遷飛種群雄蛾的壽命平均為23.07 d,且顯著高于遷飛種群的(t=-4.17,df=35.00,P<0.001)。這表明遷飛顯著縮短了草地螟雌、雄蛾的壽命。

2.4PFO

對野外遷飛和未遷飛草地螟種群PFO變化的測定結(jié)果(圖3)顯示, 遷飛種群成蟲的PFO與未遷飛種群相比平均縮短4.58 d,且顯著低于未遷飛種群的(t=-4.58,df=26.13,P<0.001),表明遷飛后的種群產(chǎn)卵起始的同步性顯著高于未遷飛種群。另外,未遷飛種群成蟲的PFO上四分位數(shù)和下四位分?jǐn)?shù)的跨度是4 d,而遷飛種群中兩者重疊為一條線,再次證實經(jīng)歷遷飛后成蟲之間產(chǎn)卵開始的時間差異性顯著縮小。

圖2　草地螟遷飛與未遷飛種群的成蟲壽命Fig.2　Adult longevity of the migrant and non-migrant populations in Loxostege sticticalis

3　討論

草地螟幼蟲暴發(fā)往往緊隨成蟲的大規(guī)模遷飛,遷飛促進種群的暴發(fā)已經(jīng)是一個普遍接受的觀點,但遷飛如何導(dǎo)致種群的暴發(fā)卻始終沒有明確的定論,最近的研究結(jié)果表明,室內(nèi)3日齡草地螟成蟲經(jīng)歷12 h的飛行后能夠顯著增加成蟲產(chǎn)卵同步性,而對產(chǎn)卵量和其他生殖參數(shù)均無顯著影響[17]。本文對草地螟野外遷飛種群生殖行為特征的研究表明,遷飛不僅增加了成蟲產(chǎn)卵同步性,而且顯著縮短了成蟲產(chǎn)卵前期、產(chǎn)卵歷期和壽命,增加了成蟲的交配次數(shù)和交配率,這與已有的室內(nèi)研究結(jié)果中飛行對這些生殖參數(shù)無顯著影響的結(jié)果不盡相同。產(chǎn)生這種差異的原因可能有兩個方面:第一,遷飛行為本身就是一次自然選擇的過程,在遷飛之前及遷飛過程中,不適宜遷飛或不能完成遷飛過程的個體已經(jīng)被淘汰掉,能夠順利到達遷入地的個體均是被選擇出來的相對“優(yōu)秀”者,與未經(jīng)遷飛選擇的種群相比原本就存在著較高程度的生殖起始和進程的同步性及交配能力的優(yōu)越性,而室內(nèi)飼養(yǎng)的種群是沒有這樣的選擇過程的;第二,野外種群的遷飛與室內(nèi)種群在飛行磨上的被動吊飛相比更能促進草地螟生殖提前、生殖同步性和交配能力增加,這也是為何草地螟室內(nèi)研究結(jié)果中吊飛后的成蟲產(chǎn)卵前期、產(chǎn)卵歷期和壽命只有縮短的趨勢而沒有達到統(tǒng)計學(xué)上顯著水平[17]的主要原因。

圖3　草地螟成蟲遷飛與未遷飛種群的PFOFig.3　Periods of first oviposition in adults migrant and non-migrant populations of Loxostege sticticalis

昆蟲飛行對成蟲生殖行為的影響常因其種類的不同而異,如黏蟲(Mythimnaseparata)的產(chǎn)卵前期在飛行后有縮短趨勢[10],這與草地螟的研究結(jié)果類似,但甜菜夜蛾(Spodopteraexigua)的產(chǎn)卵前期不受飛行影響[20]。草地螟飛行后總產(chǎn)卵量和卵孵化率也無顯著變化,但褐飛虱(Nilaparvatalugens)飛行后產(chǎn)卵量顯著下降[21]。產(chǎn)生上述差異的原因主要與不同昆蟲中遷飛行為的適應(yīng)性有關(guān),如有些昆蟲可以通過增加取食補充營養(yǎng)、重新利用飛行肌降解物質(zhì)[22-26]等方法迅速補充因飛行消耗的物質(zhì)及能量從而保證后續(xù)生殖所需的能量,而不會導(dǎo)致成蟲的生殖力下降;另外,飛行過程雖然消耗了能源物質(zhì),但是生殖時間的提前和壽命的縮短,客觀上都減少了用于生存的能量消耗比例,從而提高了用于生殖的能量消耗比例,這也抵消了飛行過程中的部分能量消耗。

田間調(diào)查研究中發(fā)現(xiàn)遷入地與遷出地相比往往只需要一半數(shù)量的成蟲就能夠引起草地螟后代種群的大發(fā)生[13-16],表明生殖同步性極有可能與遷飛后草地螟種群大暴發(fā)緊密相關(guān)。首先,草地螟遷入種群的PFO縮短,產(chǎn)卵同步性增加,進而促進了后代卵孵化的同步性和幼蟲為害的同步性,即增加了相同生境特定時間段內(nèi)的種群數(shù)量;其次,遷飛行為通常是聚集大量的成蟲一起遷飛、運轉(zhuǎn)和降落,當(dāng)大量成蟲集中降落在同一生境,增加了遷入地單位空間內(nèi)幼蟲種群密度急速上升的可能性。綜上所述,草地螟遷飛行為引起的成蟲產(chǎn)卵同步性在空間和時間上的增加是遷飛行為與種群頻繁暴發(fā)成災(zāi)緊密相連的重要紐帶,也是遷飛加劇后代種群暴發(fā)的重要原因。

[1]Dingle H. Migration strategies of insects [J]. Science, 1972, 175(4028): 1372-1335.

[2]Dingle H, Drake V A. What is migration?[J]. Bioscience, 2007, 57(2): 113-121.

[3]Rankin M A, Burchsted J C A. The cost of migration in insects[J]. Annual Review of Entomology, 1992, 37(1): 533-559.

[4]Southwood T R E. Habitat, the temple for ecological strategies?[J]. Journal of Animal Ecology, 1977, 46: 337-465.

[5]Dingle H. Animal migration: is there a common migratory syndrome?[J]. Journal of Ornithology,2006,147(2):212-220.

[6]Gunn A, Gatehouse A G. The migration syndrome in the African armyworm moth,Spodopteraexempts: allocation of resources to flight and reproduction [J]. Physiological Entomology, 1993, 18(2): 149-159.

[7]Denno R F, Olmstead K L, McCloud E S.Reproductive cost of flight capability: a comparison of life history traits in wing dimorphic planthoppers[J]. Ecological Entomology, 1989, 14(1): 31-44.

[8]Zhang Y, Wu K, Wyckhuys K A G, et al. Trade-offs between flight and fecundity in the soybean aphid (Hemiptera: Aphididae)[J]. Journal of Economic Entomology, 2009, 102(1): 133-138.

[9]Highnam K C, Haskall P T. The endocrine system of isolated and crowedLocustaandSchistocercain relation to oocyte growth, and the effects of flying upon maturation [J]. Journal of Insect Physiology, 1964, 10(6): 853-864.

[10]羅禮智, 江幸福, 李克斌, 等. 粘蟲飛行對生殖及壽命的影響[J]. 昆蟲學(xué)報, 1999, 42(2): 150-158.

[11]Hanski I, Saastamoinen M, Ovaskainen O. Dispersal-related life-history trade-offs in a butterfly metapopulation [J]. Journal of Animal Ecology, 2006, 75(1): 91-100.

[12]呂偉祥, 江幸福, 張蕾, 等. 一日齡粘蟲不同時長吊飛對生殖及壽命的影響[J]. 應(yīng)用昆蟲學(xué)報, 2014, 51(4): 914-921.

[13]陳瑞鹿, 暴祥致, 王素云, 等. 草地螟遷飛活動的雷達觀測[J]. 植物保護學(xué)報, 1992, 19(2): 171-174.

[14]顧成玉, 梁艷春, 張廣芝. 草地螟種群數(shù)量變動及預(yù)測預(yù)報技術(shù)的研究[J]. 黑龍江農(nóng)業(yè)科學(xué), 1986 (5): 18-21.

[15]魏倩, 崔萬里, 杜俊嶺, 等. 黑龍江省草地螟發(fā)生規(guī)律、預(yù)測預(yù)報及綜合防治研究(1981-1985年)[J].中國植保導(dǎo)刊, 1987 (S1): 98-107.

[16]朱世模. 山西中部草地螟發(fā)生規(guī)律及防治研究[J].山西農(nóng)業(yè)科學(xué), 1963 (2): 16-20.

[17]Cheng Yunxia, Luo Lizhi, Jiang Xingfu, et al. Synchronized oviposition triggered by migratory flight intensifies larval outbreaks of beet webworm [J]. PLoS ONE，2012, 7(2): e31562.

[18]孟正平. 草地螟雌蛾卵巢解剖技術(shù)[J]. 中國植保導(dǎo)刊，2007 (12): 28-29.

[19]羅禮智, 李光博. 溫度對草地螟成蟲產(chǎn)卵和壽命的影響[J]. 昆蟲學(xué)報, 1993, 36(4): 459-464.

[20]Jiang Xingfu, Luo Lizhi, Sappington T W. Relationship of flight and reproduction in beet armyworm,Spodopteraexigua(Lepidoptera: Noctuidae), a migrant lacking the oogenesIS-flight syndrome [J]. Journal of Insect Physiology, 2010, 56(1): 1631-1637.

[21]沈麗,程遐年.遷飛對褐飛虱生殖的影響[J].南京農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報,1998,21(3):32-35.

[22]李克斌,高希武,羅禮智,等.粘蟲飛行過程中四種相關(guān)酶的活性變化[J].昆蟲學(xué)報,2005,48(4):643-647.

[23]李克斌,曹雅忠,羅禮智,等.飛行對粘蟲體內(nèi)甘油酯積累與咽側(cè)體活性的影響[J].昆蟲學(xué)報,2005,48(2):155-160.

[24]Slansky F J. Food consumption and reproduction as affected by tethered flight in female milkweed bugs (Oncopeltusfasciatus)[J]. Entomologia Experimentalis et Applicata,1980,28(3):277-286.

[25]Willers J L, Schneider J C, Ramaswamy S B. Fecundity, longevity and caloric patterns in femaleHeliothisvirescens: changes with age due to flight supplemental carbohydrate [J]. Journal of Insect Physiology, 1987, 33(1): 803-808.

[26]羅禮智， 李光博, 曹雅忠, 等. 粘蟲幼蟲密度對成蟲飛行與生殖的影響[J].昆蟲學(xué)報, 1995, 38(1): 38-45.

(責(zé)任編輯：田喆)

Effects of migration on reproduction and population outbreak in the beet webworm,Loxostegesticticalis

Song Wenyi1,2,Cheng Yunxia2,Luo Lizhi2,Zhang Lei2,Wu Junxiang1,Jiang Xingfu2

(1. Key Laboratory of Applied Entomology, College of Plant Protection, Northwest A & F University,Yangling712100, China; 2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests,Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing100193, China)

In order to further identify the reproductive consequences of insect migration and understand its ecological and evolutionary significance, reproductive traits including period of first oviposition (PFO) and other reproductive parameters of migrant and non-migrant populations were studied systematically. The results showed that preoviposition period, oviposition period, PFO and adult longevity of migrant population were significantly reduced as compared with those of non-migrant population. However, mating frequency and mating percentage were significantly increased, while adult lifetime fecundity and egg hatch rate did not vary significantly. The results indicated that, although adult egg production did not significantly increase, the migrant population could mate for several times quickly and oviposited in advance obviously, and the egg-laying synchrony increased significantly as well, which serve to increase the subsequent larval density and population outbreak.

Loxostegesticticalis;migrant population;unmigrant population;period of first oviposition (PFO)

2015-05-26

2015-05-31

公益性行業(yè)(農(nóng)業(yè))科研專項(201303057，201403031)；國家自然科學(xué)基金(31301656，31371947)；國家國際科技合作專項(2014DFR31250)

E-mail:junxw@nwsuaf.edu.cn;xfjiang@ippcaas.cn

Q 968

A

10.3969/j.issn.0529-1542.2016.02.005