狼瘡性腎炎合并自身免疫性甲狀腺疾病的臨床分析

董建華 陳櫻花 陳獨群 劉 霞 劉正釗 章海濤 劉志紅 胡偉新

狼瘡性腎炎合并自身免疫性甲狀腺疾病的臨床分析

董建華 陳櫻花 陳獨群 劉 霞 劉正釗 章海濤 劉志紅 胡偉新

目的：分析狼瘡性腎炎(LN)患者自身免疫性甲狀腺疾病(AITD)和甲狀腺功能異常的臨床特征，探討其與LN臨床和病理聯(lián)系。 方法：2012年～2016年經(jīng)臨床和腎活檢病理明確診斷的新發(fā)LN 228例[女性187例、男性41例，中位年齡29歲(11～73歲)]。血清甲狀腺自身抗體(ATA)包括甲狀腺球蛋白抗體(TgAb)、甲狀腺過氧化物酶抗體(TPOAb)和促甲狀腺激素受體抗體(TRAb)，其中任何一種陽性定義為ATA陽性。甲狀腺功能異常包括甲狀腺功能亢進癥(甲亢)、甲狀腺功能減退癥(甲減)、亞臨床甲減和低T3綜合征。分析LN患者ATA陽性率、甲狀腺功能異常和AITD的發(fā)生率，探討其與LN臨床和病理的聯(lián)系。 結(jié)果：228例LN患者中97例(42.5%)ATA陽性，其中TgAb、TPOAb、TRAb和TgAb+TPOAb+TRAb陽性率分別為34.2%、22.4%、28.5%和14.9%，LN患者女性TPOAb陽性率顯著高于男性(25.7%vs7.3%，P<0.05)。167例(73.2%)患者甲狀腺功能異常，其中甲減18例(7.9%)，亞甲減29例(12.7%)，甲亢5例(2.2%)和低T3綜合征115例(50.4%)。AITD 26例(11.4%)，其中橋本甲狀腺炎22例(9.6%)，彌漫性毒性甲狀腺腫4例(1.8%)。ATA陽性組面部紅斑、口腔潰瘍、血白細胞減少和貧血發(fā)生率及抗C1q抗體、抗磷脂抗體陽性率顯著高于ATA陰性組。甲減、亞甲減和低T3綜合征組狼瘡活動評分高于甲狀腺功能正常組，亞甲減組尿蛋白定量高于低T3綜合征組和甲狀腺功能正常組。LN各病理類型間ATA陽性率、甲狀腺功能異常和AITD發(fā)病率差異無統(tǒng)計學意義。 結(jié)論：LN患者ATA陽性率與甲狀腺功能異常的發(fā)生率高，ATA與系統(tǒng)性紅斑狼瘡臨床表現(xiàn)及活動性相關(guān)，但與腎臟病理無明顯相關(guān)性。

狼瘡性腎炎 甲狀腺自身抗體 自身免疫性甲狀腺疾病 甲狀腺功能

自身免疫性甲狀腺疾病(AITD)是一組最常見的器官特異性自身免疫性疾病，是由甲狀腺自身抗體(ATA)導致的甲狀腺功能損害，包括彌漫性毒性甲狀腺腫(GD)、橋本甲狀腺炎(HT)等[1]。AITD常合并系統(tǒng)性紅斑狼瘡(SLE)、干燥綜合征等系統(tǒng)性自身免疫性疾病，有報道SLE患者AITD的發(fā)病率約為12%，ATA指標陽性率更高[2]。文獻報道AITD本身可導致腎臟損害，以膜性腎病最為常見，但發(fā)病機制不清，推測可能與甲狀腺相關(guān)抗原或ATA相關(guān)[3]。SLE合并ATA或AITD及甲狀腺功能異常時對狼瘡性腎炎(LN)的臨床及病理有何影響，目前尚缺乏研究報道。本文回顧性分析LN患者ATA、AITD和甲狀腺功能異常的臨床特征，探討其與LN臨床和病理的聯(lián)系。

對象和方法

研究對象 選取2012年11月至2016年4月間在南京總醫(yī)院腎臟病研究所住院并經(jīng)腎活檢診斷的新發(fā)LN患者228例。患者均符合1997年修訂的美國風濕病學會(ARA)關(guān)于SLE的診斷標準[4]，存在腎臟損害臨床表現(xiàn)，均行腎活檢病理檢查，未行甲潑尼龍沖擊及其他免疫抑制劑(如環(huán)磷酰胺、他克莫司、嗎替麥考酚酯等)治療。除外合并糖尿病、其他自身免疫性疾病，確診SLE之前患有甲狀腺疾病或中樞性甲狀腺功能減退，已行甲狀腺手術(shù)或Ⅰ131治療的患者。

臨床及實驗室指標 患者的起病年齡，性別；器官損害，包括皮膚、關(guān)節(jié)炎、漿膜炎、血液系統(tǒng)、腎臟和神經(jīng)系統(tǒng)損害。ANA、A-dsDNA、抗心磷脂抗體(ACL)、抗C1q抗體，補體，狼瘡活動度評分(SLE-DAI)。三碘甲狀腺原氨酸(T3)、甲狀腺素(T4)、游離甲狀腺素(FT4)、游離三碘甲狀腺原氨酸(FT3)、促甲狀腺激素(TSH)，及甲狀腺球蛋白抗體(TgAb)、甲狀腺過氧化物酶抗體(TPOAb)和TSH受體抗體(TRAb)均采用電化學發(fā)光法檢測。

相關(guān)定義及分組 LN腎臟病理類型參照2003年ISN/RPS的分型標準[5]。ATA陽性指任何一種ATA指標陽性，據(jù)此將LN患者分為ATA陽性組和ATA陰性組[6]。甲狀腺功能異常分為甲狀腺功能亢進癥(甲亢)、甲狀腺功能減退癥(甲減)、亞臨床型甲減(亞甲減)和低T3綜合征四組，診斷根據(jù)臨床表現(xiàn)及血清T3、T4、FT3、FT4及TSH水平[7]。GD、HT的診斷均依據(jù)2008年中國甲狀腺疾病診療指南[8]。

統(tǒng)計方法 所有數(shù)據(jù)均采用IBM SPSS 20軟件進行統(tǒng)計分析和處理。計量資料以均數(shù)±標準差表示；若計量資料服從正態(tài)分布，多組間比較采用單因素方差分析；若計量資料不服從正態(tài)分布，兩組及多組間比較采用秩和檢驗。計數(shù)資料以百分率表示，組間比較采用卡方檢驗。P<0.05為差異有統(tǒng)計學意義，P<0.01為統(tǒng)計學差異顯著。

結(jié) 果

一般資料 228例LN患者中女性187例、男性41例，中位年齡29歲(11～73歲)。腎臟病理類型包括Ⅱ型18例、Ⅳ型100例、Ⅴ型47例、Ⅳ+Ⅴ型63例。

LN患者ATA、甲狀腺功能及AITD 228例LN中97例(42.5%)ATA陽性，TgAb陽性78例(34.2%)，TPOAb陽性51例(22.4%)和TRAb陽性65例(28.5%)，其中TgAb、TPOAb和TRAb均陽性者34例(14.9%)。ATA陽性與年齡無關(guān)，女性LN患者TPOAb陽性率顯著高于男性(25.7%vs7.3%，P=0.011)。167例LN患者伴甲狀腺功能異常，包括甲減18例(7.9%)，亞甲減29例(12.7%)，甲亢5例(2.2%)和低T3綜合征115例(50.4%)。女性LN患者甲狀腺功能異常發(fā)生率顯著高于男性(77.0%vs56.1%，P=0.006)。TgAb、TPOAb和TRAb陽性率在甲狀腺功能各組間存在統(tǒng)計學差異，但任意兩組間比較無意義(表1)。26例(11.4%)符合AITD，包括HT 22例(9.6%)和GD 4例(1.8%)。

表1 ATA與甲狀腺功能的關(guān)系[n,(%)]

ATA：甲狀腺自身抗體；TgAb：甲狀腺球蛋白抗體；TPOAb：甲狀腺過氧化物酶抗體；TRAb：促甲狀腺激素受體 抗體；甲減：甲狀腺功能減退癥；亞甲減：亞臨床型甲減；甲亢：甲狀腺功能亢進癥

ATA、甲狀腺功能異常和AITD與LN臨床表現(xiàn)的聯(lián)系 ATA陽性組面部紅斑、口腔潰瘍、血白細胞減少和貧血發(fā)生率及抗C1q抗體、ACL陽性率均顯著高于ATA陰性組(表2)，其中TgAb陽性者口腔潰瘍、白細胞減少發(fā)生率均高于TgAb陰性者，TRAb陽性者頰部紅斑、血白細胞減少發(fā)生率均高于TRAb陰性者，TgAb、TPOAb及TRAb陽性者ACL陽性率均高于ATA陰性者(表3)。AITD合并SLE較SLE患者ACL陽性率高(53.8%vs33.7%,P=0.044)。甲減、亞甲減、低T3綜合征SLE-DAI均高于甲功正常組，甲減組血白蛋白低于亞甲減組、低T3組，亞甲減組尿蛋白定量高于低T3綜合征、甲功正常組(表4)。

表2 ATA與SLE臨床表現(xiàn)的關(guān)系

SLE：系統(tǒng)性紅斑狼瘡；ATA：甲狀腺自身抗體；WBC：血白細胞計數(shù)；PLT：血小板；AKI：急性腎損傷； ANA：抗核抗體；A-dsDNA：抗雙鏈DNA抗體；ACL：抗心磷脂抗體；SLE-DAI：狼瘡活動度評分

表3 ATA與臨床和免疫指標的關(guān)系[n,(%)]

ATA：甲狀腺自身抗體；TgAb：甲狀腺球蛋白抗體；TPOAb：甲狀腺過氧化物酶抗體；TRAb：促甲狀腺激素受體抗體；WBC：血白細胞 計數(shù)；ACL：抗心磷脂抗體

表4 甲狀腺功能與SLE臨床表現(xiàn)的關(guān)系

SLE：系統(tǒng)性紅斑狼瘡；ATA：甲狀腺自身抗體；WBC：血白細胞；PLT：血小板；AKI：急性腎損傷；ANA：抗核抗體；A-dsDNA：抗雙鏈DNA抗體；ACL：抗心磷脂抗體；SLE-DAI：狼瘡活動度評分；*：正常組vs甲減組、亞甲減組、低T3組，P<0.05；◇：甲減組vs亞甲減組、低T3組，P<0.05；#：亞甲減組vs低T3組，P<0.05

LN各病理類型間ATA陽性率，甲狀腺功能異常和AITD發(fā)病率差異無統(tǒng)計學意義(表5)。

表5 ATA、甲狀腺功能和AITD與LN病理類型的關(guān)系[n,(%)]

ATA：甲狀腺自身抗體；AITD：自身免疫性甲狀腺疾??；LN：狼瘡性腎炎；TgAb：甲狀腺球蛋白抗體；TPOAb：甲狀腺 過氧化物酶抗體；TRAb：促甲狀腺激素受體抗體；GD：彌漫性毒性甲狀腺腫；HT：橋本甲狀腺炎；甲減：甲狀腺功能 減退癥；亞甲減：亞臨床型甲減；甲亢：甲狀腺功能亢進癥

討 論

已有研究顯示SLE患者ATA陽性率及AITD發(fā)生率明顯高于普通人群，本研究重點分析了LN患者ATA、AITD及甲狀腺功能異常的發(fā)生率，探討其與LN臨床和病理的聯(lián)系。結(jié)果發(fā)現(xiàn)本組LN患者ATA陽性率、AITD和甲狀腺功能異常發(fā)生率較高，且ATA與LN腎外損害有關(guān)，但與腎臟損害的臨床和病理無明顯相關(guān)性。

本研究LN患者ATA陽性率高達42.5%，TPOAb 和TgAb陽性率分別為22.4%和34.2%，而文獻報道SLE患者TPOAb 和TgAb陽性率僅為15.4%和27.6%[9]。本組患者ATA陽性率明顯升高，可能是由于本研究病例均為LN，且未接受免疫抑制劑治療，而其他研究納入的患者包括了無LN病例，且大多數(shù)患者接受過免疫抑制治療，免疫抑制劑可降低ATA的產(chǎn)生。部分TPOAb、TgAb或TRAb陽性者在疾病隨訪過程中可轉(zhuǎn)陰，若ATA持續(xù)陽性，則罹患AITD的可能性增加，而男性患者發(fā)展為甲狀腺功能障礙可能性會更高，故SLE患者治療初需常規(guī)檢測ATA和甲狀腺功能，并在隨訪中關(guān)注其變化。

AITD及其表現(xiàn)形式與ATA種類有關(guān)；在GD中TRAb陽性>95%，而TgAb或TPOAb與 HT相關(guān)[10]。SLE發(fā)生甲狀腺功能異常并不少見，較早的一些研究報道SLE患者甲亢患病率高[11-13]，而新近的一些研究報道甲減、亞甲減患病率更高[14-16]。一項病例對照研究發(fā)現(xiàn)[7]，同一地區(qū)(碘攝入相同)，在矯正年齡和性別后，SLE患者亞甲減、甲減、甲亢的發(fā)病率(16.9%、5.9%、1.5%)均高于健康對照組(4.2%、0、0)。本研究中73.2%SLE存在甲狀腺功能異常，其中亞臨床甲減(12.7%)、臨床甲減(7.9%)、甲亢(2.2%)的發(fā)生率與其相近，故LN患者甲狀腺功能異常以亞臨床、甲減常見，甲亢少見。有研究報道129例SLE，低T3綜合征發(fā)生率為47.8%[7]，與本研究相近(50.2%)。LN易出現(xiàn)低T3綜合征，可能因T3、T4從尿中排出，T4脫碘酶活性下降，致T3明顯下降；同時因ATA致甲狀腺濾泡功能受損，致甲狀腺激素合成減少。我們未發(fā)現(xiàn)低T3綜合征患者與甲狀腺功能正常者在尿蛋白程度、血白蛋白水平存在關(guān)聯(lián)。

本研究中LN患者AITD發(fā)病率為11.4%。AITD與LN共存，可能與兩者具有共同的發(fā)病機制有關(guān)，都有易感基因5q14.3-q15[17]和HLA-B8和DR3高表達[18]。甲狀腺本身亦是SLE全身器官損害的一部分，而TgAb、TPOAb和TRAb可能損害甲狀腺濾泡細胞，引起甲狀腺功能障礙[19]。少部分SLE病初可表現(xiàn)為甲亢，后逐漸演變?yōu)榧诇p，部分患者在病程中伴隨低T3綜合征；但大部分SLE發(fā)病時甲狀腺功能異常表現(xiàn)為甲減或亞甲減。本文AITD中少部分為甲亢，需監(jiān)測是否發(fā)展為甲減。從發(fā)病時間看，絕大多數(shù)為先SLE后甲狀腺功能異常，少數(shù)兩者同時發(fā)生或先甲狀腺功能異常后SLE[20]。部分SLE患者甲狀腺功能正常，僅有ATA陽性，但可能已存在潛在的甲狀腺損傷，隨著病情的進展，可能會逐漸表現(xiàn)出甲狀腺功能異常。SLE病情進展或活動，以及治療對疾病的作用，SLE伴發(fā)的甲狀腺功能異常可發(fā)生動態(tài)變化。治療SLE時需監(jiān)測甲狀腺功能的變化，而治療SLE也能起到兼治甲狀腺功能異常的作用。甲狀腺激素免疫調(diào)節(jié)環(huán)路為內(nèi)分泌免疫調(diào)節(jié)網(wǎng)絡(luò)中的一個重要環(huán)節(jié)，它會反過來影響SLE的發(fā)生和發(fā)展。

有報道，ATA與SLE血清特異性抗體，如A-dsDNA、抗Sm抗體和核糖核蛋白相關(guān)[10]。本研究發(fā)現(xiàn)，ATA與ACL、抗C1q抗體陽性率有關(guān)，TgAb、TPOAb及TRAb陽性者ACL陽性率均高于其陰性者，AITD患者ACL陽性率(53.8%)明顯增高。Paggi等[21]發(fā)現(xiàn)31例AITD中17例(54.8%)ACL陽性；但也有研究發(fā)現(xiàn)AITD與ACL無相關(guān)性[22]；以上病例均未發(fā)生抗磷脂抗體綜合征。本組ATA陽性的SLE患者ACL高陽性率(43.3%)仍然應(yīng)該得到重視，尤其是女性患者應(yīng)監(jiān)測抗磷脂抗體，警惕流產(chǎn)、血栓的發(fā)生，可進一步展開研究ATA與抗磷脂抗體的病理生理關(guān)系。我們觀察到，ATA與皮膚損害(面部紅斑、口腔潰瘍)、血液系統(tǒng)損害(血白細胞減少、貧血)有關(guān)，并且面部紅斑與TRAb、口腔潰瘍與TgAb、血白細胞減少與TgAb、TRAb相關(guān)。SLE活動性與甲狀腺功能異常有無相關(guān)性仍存在爭議[23]。當SLE嚴重活動時，影響下丘腦-垂體-甲狀腺素軸調(diào)控，T3水平下降，其與疾病的嚴重程度與持續(xù)時間成正比[7]。本研究也發(fā)現(xiàn)甲減、亞甲減、低T3綜合征較甲狀腺功能正常者SLE-DAI高，但ATA與SLE活動性無相關(guān)性。我們知道AITD相關(guān)性腎病時腎小球基膜或系膜區(qū)可見ATA沉積，會表現(xiàn)為膜性腎病或系膜增生病變，所以我們思考ATA與腎臟損害有無相關(guān)性，ATA是否與LN-V型病變有關(guān)，但研究結(jié)果顯示除亞臨床甲減患者尿蛋白定量高于低T3綜合征和甲狀腺功能正常組外，ATA、AITD與腎臟損害及腎臟病理改變均無明顯相關(guān)性。

小結(jié)：LN患者ATA陽性率與甲狀腺功能異常的發(fā)生率高，ATA與SLE臨床表現(xiàn)及活動性相關(guān)，但與腎臟病理無明顯相關(guān)性，臨床需常規(guī)檢測并在隨訪中定期監(jiān)測甲狀腺功能及抗體。

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(本文編輯 律 舟 凡 心)

Analysis of autoimmune thyroid diseases in lupus nephritis patients

DONG Jianhua,CHEN Yinghua,CHEN Duqun,LIU Xia,LIU Zhengzhao,ZHANG Haitao,LIU Zhihong,HU Weixin

National Clinical Research Center of Kidney Diseases,Jinling Hospital,Nanjing University School of Medicine,Nanjing 210016,China

HU Weixin(E-mail:huwx@vip.163.com)

Objective：To analyze the clinical manifestation of anti-thyroid antibodies (ATA), thyroid function and autoimmune thyroid diseases (AITD) in lupus nephritis (LN), the clinical and histological feature between AITD and LN. Methodology：Two hundred and twenty eight patients diagnosed LN by renal biopsy from 2012 to 2016, including 41 male and 187 female with the average age of 29 (11-73), were enrolled in this study. ATA included thyroglobulin antibody (TgAb), thyroid peroxidase antibody (TPOAb) and thyrotrophin receptor antibody (TRAb), in which any of the ATA positive was defined as ATA positive. Thyroid dysfunction was classified as hyperthyroidism, hypothyroidism and low T3 syndrome. Results：97 of 228 (42.5%) patients showed ATA positive, the positive rates of TgAb, TPOAb and TRAb were 34.2%, 22.4% and 28.5% respectively, among which 14.9% were triple positive ATA. TPOAb was more common in females than that in males (25.7%vs7.3%，P<0.05). 167 cases showed thyroid dysfunction, including 18 (7.9%) hypothyroidism, 29 (12.7%) subclinical hypothyroidism, 5 (2.2%) hyperthyroidism and 115 (50.4%) low T3 syndrome. 26 patients had AITD, among them, 22 were Hashimoto’s thyroiditis, and 4 were Graves-disease. The incidence of malar rash, oral ulcer, leukopenia anemia, positive of anti-C1q antibody and antiphospholipid antibody were much higher in ATA positive group than that in ATA negative group. SLE disease activity index was much higher in patients with hypothyroidism, subclinical hypothyroidism and low T3 syndrome than in patients with normal thyroid function. Urine protein was higher in subclinical hypothyroidism group than low T3 syndrome and normal thyroid function groups. No significant differences were found in ATA positive rates, the incidence of thyroid dysfunction and AITD among different LN histological classes. Conclusion：Patients with LN showed higher prevalence of ATA and thyroid dysfunction, ATA was associated with SLE activity and clinical manifestations, but had no significant correlation with renal histology.

lupus nephritis autoimmune thyroid diseases anti-thyroid antibodies thyroid function

10.3969/cndt.j.issn.1006-298X.2016.06.005

國家自然科學基金(81470042)，國家科技支撐計劃(2015BAI12B05)，第一批國家臨床重點?？祈椖?2014ZDZK001)，江蘇省創(chuàng)新能力建設(shè)專項(BM2015004)

南京軍區(qū)南京總醫(yī)院腎臟科 國家腎臟疾病臨床醫(yī)學研究中心 全軍腎臟病研究所(南京，210016)

胡偉新(E-mail:huwx@vip.163.com)

2016-09-11

? 2016年版權(quán)歸《腎臟病與透析腎移植雜志》編輯部所有