18F-FDG PET/CT在胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移中的診斷價值

李生栩 唐明燈 林端瑜 劉道佳 呂清湖 張杰平 蔡志華

350014福州，福建醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院核醫(yī)學科

18F-FDG PET/CT在胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移中的診斷價值

李生栩 唐明燈 林端瑜 劉道佳 呂清湖 張杰平 蔡志華

350014福州，福建醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院核醫(yī)學科

目的 探討18F-FDG PET/CT在胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移中的診斷價值，并與增強CT及術后病理結果進行對比。方法 胸段食管鱗癌患者54例，術前一周內(nèi)行18F-FDG PET/CT和增強CT掃描，術后以病理學診斷為“金標準”，比較兩種顯像方法對胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移的靈敏度、特異度、準確率及不同短徑范圍的診斷準確率。應用SPSS13.0軟件進行四格表χ2檢驗。結果 手術共切取腫大淋巴結186枚，均經(jīng)病理證實，其中淋巴結轉(zhuǎn)移77枚，18F-FDG PET/ CT診斷淋巴結轉(zhuǎn)移的靈敏度、特異度及準確率分別為77.9%（60/77）、95.4%（104/109）和88.2%（164/186），增強CT分別為40.3%（31/77）、75.2%（82/109）和60.8%（113/186），二者診斷效能差異有統(tǒng)計學意義（χ2=24.04、15.77和36.77，P均＜0.01）。對于短徑＞5 mm（5～10 mm及≥10 mm）的淋巴結，18F-FDG PET/CT診斷的準確率高于增強CT，且差異有統(tǒng)計學意義（χ2=26.03和26.47，P均＜0.01）；對于短徑≤5 mm的淋巴結，二者間診斷的準確率差異無統(tǒng)計學意義（χ2=0.24，P＞0.05）。結論18F-FDG PET/CT在胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移中具有較高的診斷價值，對于短徑＞5 mm的淋巴結優(yōu)勢明顯。

食管腫瘤；正電子發(fā)射斷層顯像術；體層攝影術，X線計算機；氟脫氧葡萄糖F18；淋巴結轉(zhuǎn)移；短徑

在我國，食管鱗癌占所有食管癌的95%以上，且絕大多數(shù)發(fā)生于胸段食管，而淋巴結轉(zhuǎn)移是食管癌最常見的轉(zhuǎn)移途徑，淋巴結轉(zhuǎn)移枚數(shù)是食管癌患者重要的獨立負性預后因子，與患者的生存時間呈負相關[1-4]。第7版美國癌癥聯(lián)合委員會食管癌分期中規(guī)定，從鎖骨上區(qū)到腹腔干均為區(qū)域淋巴結，1～2枚區(qū)域淋巴結轉(zhuǎn)移為N1，3～6枚轉(zhuǎn)移為N2，≥7枚轉(zhuǎn)移為N3[5]。因此術前準確判斷淋巴結是否轉(zhuǎn)移至關重要。本研究對18F-FDG PET/CT顯像與增強CT在術前胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移診斷中的準確率進行評價，現(xiàn)報道如下。

1 資料與方法

1.1 一般資料

選取我院2010年10月至2016年1月經(jīng)病理證實且未患過其他惡性腫瘤的胸段食管鱗癌患者54例，男性46例、女性8例，年齡41～73歲，平均（59.4±8.7）歲。同期（術前一周內(nèi)）行18F-FDG PET/CT及增強CT檢查，所有患者或家屬均于檢查前簽署了知情同意書。術后病理淋巴結分期為N0期22例、N1期24例、N2期7例、N3期1例。胸上段、胸中段及胸下段食管鱗癌例數(shù)分別為8、34和12例。

1.218F-FDG PET/CT

采用荷蘭 Philips公司生產(chǎn)的 Gemini TF 64 PET/CT儀，18F-FDG由日本住友公司HM-10回旋加速器生產(chǎn)，放化純度＞95%?；颊邫z查前禁食6 h以上，控制血糖范圍在3.9～7.5 mmol/L。經(jīng)靜脈注射185～370 MBq18F-FDG后，安靜休息約60 min，排尿后仰臥位上機掃描。CT掃描采集條件為120 kV、200mA，矩陣512×512，層厚5mm，然后以1min/床位的速度采集從顱底至股骨上段的PET圖像。采用三維模式采集，應用CT數(shù)據(jù)進行衰減校正，在EBW2.0后處理工作站上將PET圖像和CT圖像進行融合，分別得到橫斷面、矢狀面及冠狀面的PET、CT及PET/CT融合圖像。

1.3 增強CT

采用東芝16層螺旋CT機（Aquilion/M16型），行食管CT平掃及增強掃描，掃描范圍包括下頸部、胸部及上腹部，掃描參數(shù)為管電壓120 kV，管電流采用自動毫安，層厚5 mm，增強掃描采用非離子型對比劑經(jīng)肘靜脈注射，劑量為70～90 mL/s。獲得圖像分別在縱隔窗和肺窗下觀察，并結合1.0 mm層厚軸位源圖像行多平面重建。

1.4 手術

所有患者均行經(jīng)胸食管癌切除術，常規(guī)2野或3野淋巴結清掃，術式取決于腫瘤位置和術前影像學檢查所示陽性淋巴結位置，術中對切取的淋巴結行常規(guī)切片以作病理學檢查。術后根據(jù)手術和病理學資料對每組淋巴結與術前影像信息進行比較。

1.5 淋巴結分組標準

參考食管癌淋巴結分組標準，即1R組為右鎖骨上淋巴結，1L組為左鎖骨上淋巴結，2R組為右上氣管旁淋巴結，2L組為左上氣管旁淋巴結，3P組為上段食管旁淋巴結，4R組為右下氣管旁淋巴結，4L組為左下氣管旁淋巴結，5組為主肺動脈窗淋巴結，6組為前縱隔淋巴結，7組為隆突下淋巴結，8M組為中段食管旁淋巴結，8L組為下段食管旁淋巴結，9組為下肺韌帶淋巴結，10R組為右氣管支氣管淋巴結，10L組為左氣管支氣管淋巴結，11R組為右肺葉間淋巴結，11L組為左肺葉間淋巴結，15組為橫隔淋巴結，16組為賁門周圍淋巴結，17組為胃左動脈旁淋巴結，18組為肝總動脈旁淋巴結，19組為脾動脈旁淋巴結，20組為腹腔動脈旁淋巴結[6]。

1.6 圖像判讀及統(tǒng)計學分析

對18F-FDG PET/CT顯像結果進行視覺分析和半定量分析，在PET圖像上找出局灶性濃聚灶，濃聚程度高于縱隔則為陽性，低于縱隔則為陰性，在PET/CT融合圖像上確定是否為陽性淋巴結并精確定位，分組參照文獻[6]。選擇所有陽性顯像病灶橫斷面放射性攝取程度最高層面，以病灶大小的90%為ROI，計算機自動計算SUV，結合病灶的邊界、形態(tài)及密度進行判斷。將病灶邊界清晰、形態(tài)規(guī)則、密度均勻且SUV＞2.5作為惡性病變的診斷標準，如果邊界不清晰、形態(tài)不規(guī)則或者密度不均勻伴有鈣化，即使SUV＞2.5也視為陰性。同時記錄腫大淋巴結短徑。增強CT陽性淋巴結的診斷標準為淋巴結短徑＞10 mm或者增強掃描后呈薄壁環(huán)狀強化。分別統(tǒng)計18F-FDG PET/CT和增強CT對胸段食管癌淋巴結轉(zhuǎn)移的靈敏度、特異度及準確率，應用SPSS13.0軟件對二者診斷效能的相關數(shù)據(jù)進行χ2檢驗。統(tǒng)計所有腫大淋巴結短徑，將其分為3組（≤5 mm、5～10 mm及≥10 mm），采用χ2檢驗比較兩種顯像方法的診斷準確率。P<0.05表示差異有統(tǒng)計學意義。

2 結果

54例患者共切取并分離淋巴結186枚，均經(jīng)病理證實，其中轉(zhuǎn)移淋巴結77枚，非轉(zhuǎn)移淋巴結109枚。

18F-FDG PET/CT診斷淋巴結轉(zhuǎn)移65枚（典型病例見圖1中A），其中假陽性5枚（5組、11L組、17組各1枚，7組2枚，典型病例見圖1中B），PET/CT圖像顯示淋巴結邊界清晰，SUV均＞2.6，但病理證實纖維組織內(nèi)見鈣化，為良性；診斷良性淋巴結121枚，其中假陰性17枚（1R組、2L組、4R組、8M組各1枚，2R組3枚，8L組4枚，16組6枚，典型病例見圖1中C），除16組1枚（短徑12 mm，伴囊變，SUV=2.2，病理證實為轉(zhuǎn)移淋巴結，見圖1中D）和8M組1枚（短徑10 mm，位于中段食管旁，與食管病灶融合，見圖1中E）外，其余淋巴結短徑均≤5 mm，SUV均＜2.5，病理證實均為轉(zhuǎn)移淋巴結。增強CT診斷淋巴結轉(zhuǎn)移58枚，其中假陽性27枚（10R組9枚，10L組6枚，11L組3枚，5組、6組、7組各2枚，11R組、4R組、8M組各1枚），短徑均≥10 mm，病理證實為良性；診斷良性淋巴結128枚，其中假陰性46枚（1R組、3P組、4L組、11L組和10L組各1枚，17組、8M組和7組各2枚，1L組、2L組和10R組各3枚，16組5枚，4R組6枚，8L組7枚，2R組8枚），短徑均＜10 mm，病理證實為轉(zhuǎn)移淋巴結（表1）。由表1可見，胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移主要位于2R組、4R組、8M組、8L組、16組和17組；18F-FDG PET/CT顯像假陰性主要位于2R組（3枚）、8L組（4枚）和16組（6枚）。

18F-FDG PET/CT診斷淋巴結轉(zhuǎn)移的靈敏度、特異度和準確率分別為77.9%（60/77）、95.4%（104/ 109）和88.2%（164/186），均高于增強CT的40.3%（31/77）、75.2%（82/109）和60.8%（113/186），且二者差異有統(tǒng)計學意義（χ2=24.04、15.77和36.77，P均<0.01）。

圖1 胸段食管鱗癌患者18F-FDG PET/CT與增強CT顯像圖圖中，A：2R組淋巴結（箭頭所示），直徑5 mm，PET/CT融合圖像放射性異常攝取，SUVmax=3.4，增強CT圖像相應部位淋巴結為假陰性；B：5組淋巴結（箭頭所示），短徑5 mm，SUVmax=3.2，PET/CT顯示為假陽性，增強CT為真陰性，病理證實為良性；C：16組淋巴結（箭頭所示），直徑5 mm，PET/CT融合圖像無放射性攝取，增強CT圖像相應部位淋巴結邊界欠清晰，病理證實為轉(zhuǎn)移淋巴結；D：16組淋巴結伴囊變（箭頭所示），短徑12 mm，PET/CT融合圖像無放射性攝取，顯示為假陰性，而增強CT呈環(huán)形輕度強化，顯示為真陽性淋巴結；E：原發(fā)灶旁8M組淋巴結（箭頭所示），由于原發(fā)灶對顯像劑的攝取掩蓋了淋巴結的放射性攝取，故PET/CT未發(fā)現(xiàn)病灶，而增強CT該部位淋巴結為真陽性，短徑10 mm。Fig.1 Representative images of18F-FDG PET/CT and enhanced CT in detecting metastatic lymph nodes of thoracic esophageal squamous cell carcinoma

短徑≤5 mm的淋巴結47枚，18F-FDG PET/CT正確診斷35枚，準確率為74.5%，增強CT正確診斷37枚，準確率為78.7%，二者差異無統(tǒng)計學意義（χ2=0.24，P＞0.05）；短徑5～10 mm和≥10 mm淋巴結分別為81枚、58枚，18F-FDG PET/CT正確診斷分別為75枚、54枚，準確率分別為92.6%、93.1%，增強CT正確診斷分別為47枚、29枚，準確率分別為58.0%、50.0%，18F-FDG PET/CT和增強CT的診斷差異均有統(tǒng)計學意義（χ2＝26.03和26.47，P均<0.01）。

從整體上看，18F-FDG PET/CT診斷胸段食管鱗癌淋巴結分期正確42例（77.8%）、錯誤12例（22.2%）；增強CT正確29例（53.7%）、錯誤25例（46.3%）（表2）。18F-FDG PET/CT聯(lián)合增強CT診斷可修正3例N分期，準確率提高至83.3%（45/54）。

表1 18F-FDG PET/CT與增強CT診斷不同組別胸段食管鱗癌腫大淋巴結及病理檢查結果（例）Table 1 Results of18F-FDG PET/CT and enhanced CT in diagnosing different groups of lymph nodes of thoracic esophageal squamous cell carcinoma compared with the histopathological results

表2 18F-FDG PET/CT與增強CT診斷胸段食管鱗癌N分期及病理對照結果（例）Table 2 Results of18F-FDG PET/CT and enhanced CT in diagnosing the N stage of thoracic esophageal squamous cell carcinoma

3 討論

食管癌好發(fā)淋巴結轉(zhuǎn)移，食管淋巴引流主要是以縱行方向為主，縱行淋巴管數(shù)量是橫行淋巴管數(shù)量的6倍。胸段食管癌轉(zhuǎn)移多先轉(zhuǎn)移到腫瘤相應部位食管旁淋巴結，胸上段食管癌多沿食管旁淋巴結向頸部淋巴結轉(zhuǎn)移；胸中段食管癌則既有向上到胸上段食管旁、氣管旁、頸深及鎖骨上淋巴結轉(zhuǎn)移，也可向下轉(zhuǎn)移到賁門旁、胃左血管旁等胃周淋巴結；胸下段食管癌則以下行淋巴結轉(zhuǎn)移居多，呈現(xiàn)上下雙向跳躍式轉(zhuǎn)移的特點[7]。本組病例中胸段食管癌食管旁淋巴結轉(zhuǎn)移以8M組、8L組為主，向上以跳躍出現(xiàn)在2R組及4R組常見，向下以16組及17組常見，符合食管癌淋巴結的轉(zhuǎn)移規(guī)律。

食管癌淋巴結轉(zhuǎn)移是影響患者預后的最重要因素之一，食管癌術前淋巴結分期關系到綜合治療方案的選擇和療效的評估，準確的淋巴結分期是提高食管癌手術切除率及術后生存率的重要保證。因此術前準確判斷淋巴結是否轉(zhuǎn)移至關重要。目前對食管癌的淋巴結轉(zhuǎn)移大多根據(jù)CT、MRI或超聲內(nèi)鏡等解剖影像來確定[8]。但是這些影像檢查仍存在較多的假陽性和假陰性結果[9]，即臨床上經(jīng)常會出現(xiàn)增大的淋巴結并非轉(zhuǎn)移淋巴結，而轉(zhuǎn)移淋巴結并不腫大的情況。因此，單從淋巴結在解剖影像學上表現(xiàn)的大小來判斷食管癌的淋巴結轉(zhuǎn)移還存在不足。增強CT作為最常用的食管癌術前檢查方法，其在T分期上的診斷價值已得到普遍認可[10]；但在N分期上，其準確率普遍不高，相關資料顯示其靈敏度、特異度及準確率分別介于8.0%～84.0%、60.0%～ 99.0%及45.0%～96.0%[9，11-12]。本研究結果也介于上述范圍，＞10 mm的淋巴結除了由腫瘤轉(zhuǎn)移引起外還可以由炎癥或反應性增生造成，而＜10 mm的淋巴結也經(jīng)常存在轉(zhuǎn)移灶，這導致CT以短徑大小來判斷淋巴結是否轉(zhuǎn)移存在很大的局限性，無法對腫大淋巴結進行定性，造成增強CT對N分期的診斷準確率偏低，本研究中增強CT診斷胸段食管鱗癌淋巴結分期的準確率僅為53.7%。而18F-FDG PET/ CT診斷淋巴結轉(zhuǎn)移不僅以淋巴結大小、形態(tài)來判斷，還結合分子代謝改變?yōu)橐罁?jù)，是集解剖與功能影像特點于一體的檢查方法。本研究18F-FDG PET/ CT診斷淋巴結轉(zhuǎn)移的靈敏度、特異度及準確率分別為77.9%、95.4%及88.2%，與文獻[13]的77.8%、92.9%及84.4%及文獻[14]的74.7%、97.2%、92.0%報道相近，但靈敏度卻低于文獻[15]的86.2%與文獻[16]的83.1%，這與本研究中假陰性淋巴結有15枚短徑均≤5 mm有關，轉(zhuǎn)移淋巴結內(nèi)腫瘤細胞較少，對18F-FDG的攝取相對較少，部分轉(zhuǎn)移的小淋巴結受PET空間分辨率的限制或部分容積效應的影響無法清晰顯示[16]，從而降低了N分期。本組研究還有一例淋巴結呈現(xiàn)囊變壞死而無放射性濃聚。這些情況除了結合增強CT，還應按淋巴結具體分組提示臨床淋巴結腫大，以便有目的地進行清掃。

由于18F-FDG是非腫瘤特異顯像劑，各種非特異性炎癥所致的淋巴結腫大常出現(xiàn)放射性濃聚，尤其是老年患者對稱性的肺門淋巴結腫大及其放射性濃聚，易使N分期增高，這些淋巴結邊界欠清晰、伴有鈣鹽沉積，診斷中應將這類淋巴結視為良性，可降低假陽性率。本研究據(jù)此診斷仍有5枚假陽性淋巴結，雖然邊界清晰，但病理證實是纖維組織內(nèi)伴鈣鹽沉積，此時應多結合臨床及既往病史、職業(yè)史加以分析。雖然本研究中18F-FDG PET/CT診斷胸段食管鱗癌N分期的準確率達到77.8%，但卻與本研究54例患者中N0期較多，而N2、N3期較少，手術取出的淋巴結也偏少有關，因此仍有待更大、更均衡的樣本研究。

總之，融合了功能顯像與解剖顯像特點的18FFDG PET/CT在胸段食管鱗癌淋巴結轉(zhuǎn)移中的診斷價值高于以解剖顯像為診斷基礎的增強CT，具有較高的臨床應用價值。

利益沖突 本研究由署名作者按以下貢獻聲明獨立開展，不涉及任何利益沖突。

作者貢獻聲明 李生栩負責方法建立與論文撰寫；唐明燈負責論文審閱；林端瑜、劉道佳負責數(shù)據(jù)分析；呂清湖、張杰平、蔡志華負責圖像采集與病例隨訪。

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Value of18F-FDG PET/CT in detecting metastatic lymph nodes of thoracic esophageal squamous cell carcinoma

Li Shengxu,Tang Mingdeng,Lin Duanyu,Liu Daojia,Lyu Qinghu,Zhang Jieping,Cai Zhihua
Department of Nuclear Medicine,the Tumor Hospital Affiliated to Fujian Medical University,Fuzhou 350014,China

Tang Mingdeng，Email：tmd0603@126.com

ObjectiveTo analyze the diagnostic value of18F-FDG PET/CT and enhanced CT in detecting metastatic lymph nodes of thoracic esophageal squamous cell carcinoma.MethodsFifty-four patients with thoracic esophageal squamous cell carcinoma underwent both18F-FDG PET/CT and enhanced CT before surgery within a week.All lesions were confirmed histopathologically as the golden standard. The sensitivity,specificity,and accuracy of the two imaging modalities were compared.In addition,the diagnostic accuracy of the two methods in detecting metastatic lymph nodes having different diameters in patients with thoracic esophageal squamous cell carcinoma was evaluated.The χ2-test was used with SPSS 13.0.ResultsA total of 186 lymph node specimens,including 77 specimens of metastases,were extracted and confirmed by pathology.The sensitivity,specificity,and accuracy of18F-FDG PET/CT were 77.9%（60/77）,95.4%（104/109）,88.2%（164/186）,respectively,whereas those of enhanced CT were 40.3%（31/77）,75.2%（82/109）,and 60.8%（113/186）,respectively.All values were statistically significant（χ2=24.04,15.77,and 36.77,all P＜0.01）.The diagnostic accuracy of18F-FDG PET/CT is significantly better than that of enhanced CT in the group of R＞5 mm（χ2=26.03 and 26.47,both P＜0.01）without the group of R≤5 mm（χ2=0.24,P＞0.05）.Conclusion18F-FDG PET/CT has a great value in detecting metastatic lymph nodes of thoracic esophageal squamous cell carcinoma,especially lymph nodes that are R＞5 mm.

Esophagealneoplasms；Positron-emissiontomography;Tomography,X-raycomputed；Fluorodeoxyglucose F18；Lymphatic metastasis;Short diameter

唐明燈，Email：tmd0603@126.com

10.3760/cma.j.issn.1673-4114.2016.06.002

2016－08－18）