可手術(shù)非小細(xì)胞肺癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移特點及其臨床意義

林鋼 王準(zhǔn) 孫曉江 劉金石 許亞萍 毛偉敏

·臨床研究與應(yīng)用·

可手術(shù)非小細(xì)胞肺癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移特點及其臨床意義

林鋼①②王準(zhǔn)②孫曉江②劉金石②許亞萍①②毛偉敏②

目的：分析可手術(shù)非小細(xì)胞肺癌（non-small cell lung cancer，NSCLC）區(qū)域淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移特點，探討其在手術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍的選擇以及術(shù)后放射治療靶區(qū)勾畫中的意義。方法：回顧性分析浙江省腫瘤醫(yī)院2005年1月至2010年12月810例NSCLC患者的臨床資料，分析區(qū)域各組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移頻度以及腫瘤原發(fā)病灶與區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移部位的相關(guān)性。結(jié)果：NSCLC區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與患者年齡、腫瘤大小、組織學(xué)類型及腫瘤部位相關(guān)（P值分別為0.013、0.000、0.009和0.000）。不同腫瘤原發(fā)部位有不同的淋巴結(jié)易轉(zhuǎn)移區(qū)域。結(jié)論：左肺原發(fā)腫瘤中病灶大、組織學(xué)類型為腺癌的患者易發(fā)生區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。非小細(xì)胞肺癌在縱隔淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移中，右上肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔2～4區(qū)；右中肺和右下肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔2～4區(qū)、隆突下；左上肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔2～4區(qū)、主動脈弓下；左下肺癌主要轉(zhuǎn)移至動脈弓下及隆突下。在手術(shù)選擇淋巴結(jié)清掃范圍及術(shù)后放射治療靶區(qū)勾畫時應(yīng)特別注意這些淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移頻度較高的區(qū)域。

肺腫瘤 淋巴轉(zhuǎn)移 淋巴結(jié)切除術(shù) 放射療法 放射靶區(qū)

肺癌占目前國內(nèi)腫瘤發(fā)病率和死亡率的第1位，其中85%肺癌患者為非小細(xì)胞肺癌（non-small cell lung cancer，NSCLC）。對于可手術(shù)患者，手術(shù)治療為首選的治療方式，但對拒絕手術(shù)或疾病局部晚期不適合手術(shù)治療的患者，放射治療是其主要治療方式。無論是手術(shù)治療還是放射治療，區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與否顯著影響疾病預(yù)后以及治療方式的選擇。關(guān)于NSCLC區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律的研究已有較多報道，Muraoka等［1］的研究中發(fā)現(xiàn)右上肺癌易發(fā)生縱隔第3組、第4組淋巴結(jié)及第10組肺門淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，右中肺癌易發(fā)生第4組、第7組及第10組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，左上肺癌易發(fā)生第5組、第6組及第10組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，兩側(cè)下葉肺癌易發(fā)生第7組、第10組及第11組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，但研究局限于Ⅰ期NSCLC患者。在Hi?roaki等［2］研究中發(fā)現(xiàn)NSCLC患者縱隔前哨淋巴結(jié)位置與腫瘤的部位相關(guān)，淋巴由右上葉流向最高或更低氣管旁淋巴結(jié)，左上肺淋巴由上葉流向主動脈弓下，位置低的肺葉淋巴流向隆突下。目前為止淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的規(guī)律仍不清楚，外科手術(shù)通常采用系統(tǒng)的縱隔淋巴結(jié)清掃，認(rèn)為所有接受手術(shù)治療的NSCLC患者都應(yīng)該采用系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃［3］。而實際上，目前對NSCLC患者手術(shù)的淋巴結(jié)清掃方式并不統(tǒng)一［4］，系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃術(shù)、選擇性淋巴結(jié)清掃術(shù)與肺切除術(shù)后淋巴結(jié)取樣活檢之間仍存在爭議。NSCLC患者術(shù)后放療靶區(qū)的確定在不同臨床醫(yī)生之間也存在很大的差異［5］。了解和研究NSCLC區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律，對術(shù)中淋巴結(jié)清掃及術(shù)后放療靶區(qū)的勾畫均有重要的指導(dǎo)意義。本研究主要分析行根治性手術(shù)治療的810例NSCLC患者的區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移特點，探討腫瘤原發(fā)病灶與區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移部位的相關(guān)性，旨在更好地指導(dǎo)臨床實踐。

1 材料與方法

1.1 臨床資料

對浙江省腫瘤醫(yī)院2008年1月至2010年12月行手術(shù)治療的810例NSCLC患者行回顧性分析。入選條件：1）非小細(xì)胞肺癌，包括鱗癌、腺癌以及其他類型NSCLC。2）術(shù)前未曾行放療、化療和免疫治療。其中男性603例，女性207例；年齡37～82歲，中位年齡61歲。腫瘤部位位于右上肺236例，右中肺45例，右下肺188例，左上肺200例，左下肺141例。鱗癌386例，腺癌381例，其他類型NSCLC為43例。全肺切除30例，肺葉切除780例。依據(jù)術(shù)后病理結(jié)果分期，ⅠA期患者為227例，ⅠB期患者139例，ⅡA期患者179例，ⅡB期患者57例，ⅢA期患者208例。

1.2 分組標(biāo)準(zhǔn)

所有行肺癌根治性術(shù)治療的患者，根據(jù)原發(fā)腫瘤部位和病理類型分組研究。腫瘤原發(fā)部位分為右上肺、右中肺、右下肺、左上肺及左下肺。根據(jù)病理類型分為腺癌、鱗癌、其他。

1.3 統(tǒng)計學(xué)分析

應(yīng)用SPSS 21.0軟件進行統(tǒng)計學(xué)分析。計數(shù)資料采用χ2檢驗。檢驗水準(zhǔn)α取單側(cè)0.05，P＜0.05為差異具有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 淋巴結(jié)檢查結(jié)果

810例患者術(shù)中共清掃區(qū)域淋巴結(jié)2 315組、淋巴結(jié)13 771枚，每例患者平均17.0枚。病理結(jié)果顯示有377例患者有區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。其中僅有肺門淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者為194例；僅有縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移而無肺門淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者為50例；既有肺門淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移又有縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移為133例?？傓D(zhuǎn)移率為46.5%（377/810），跳躍性轉(zhuǎn)移率為6.2%（50/810）。

患者年齡、病理類型、腫瘤的大小、腫瘤位置都與NSCLC患者區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移密切相關(guān)。年齡越年輕越容易出現(xiàn)區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；腫瘤病灶越大則區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率越高；左肺癌患者淋巴轉(zhuǎn)移率明顯高于右肺癌患者；患者病理組織學(xué)類型為腺癌的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯高于鱗癌（表1）。

表1 患者基線臨床特征與區(qū)域淋巴轉(zhuǎn)移情況Table 1 Associations of regional lymph node metastasis with the clinico?pathological characteristics of patients

2.2 各組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移頻度

810例NSCLC患者各組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移頻度見表2（由于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移至1區(qū)患者僅有4例，因此未在此表中列出）。肺門淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為41.2%。上縱隔2～4、5、6、7、8區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移頻度相對較高。

2.3 腫瘤原發(fā)部位與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移關(guān)系

腫瘤不同原發(fā)部位的臨床病理特征見表3。810例NSCLC患者的腫瘤原發(fā)部位與各區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率見圖1。各個部位的肺癌在肺門的轉(zhuǎn)移率相似，其中左上肺癌肺門轉(zhuǎn)移的情況更多見。在縱隔淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移中，右上肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔2～4區(qū)；右中肺和右下肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔2～4區(qū)、隆突下；左上肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔4區(qū)、主動脈弓下；左下肺癌主要轉(zhuǎn)移至主動脈弓下及隆突下。

表2 810例NSCLC患者各組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移頻度Table 2 Metastatic rate of each lymph node station in 810 non-small cell lung cancer patients

表3 腫瘤部位與臨床病理特征的關(guān)系Table 3 Associations of the clinicopathological characteristics with the tumor sites

?圖1 肺癌原發(fā)部位與各區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率關(guān)系Figure 1 Associations of the regional lymph node metastasis with the primary site of lung cancer

3 討論

3.1 肺部腫瘤淋巴轉(zhuǎn)移的機制

目前認(rèn)為癌細(xì)胞經(jīng)淋巴道轉(zhuǎn)移受多個因素的影響，是由多個信號通路，多個細(xì)胞因子參與的復(fù)雜過程。這些過程大多通過淋巴管數(shù)目和管腔的擴增，加大腫瘤細(xì)胞與淋巴管的接觸概率，或改變現(xiàn)有的淋巴管功能特性，實現(xiàn)促腫瘤的淋巴道轉(zhuǎn)移［6］。其中腫瘤血管內(nèi)皮生長因子（VEGF-C）信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑是研究最多和最成熟的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，該信號通路在腫瘤的淋巴管生成中起關(guān)鍵作用［7］。而在Kim［8］的研究中，認(rèn)為區(qū)域淋巴結(jié)的跳躍性轉(zhuǎn)移可能與淋巴結(jié)微轉(zhuǎn)移相關(guān)，微轉(zhuǎn)移的發(fā)生率19%，而淋巴結(jié)跳躍性轉(zhuǎn)移的發(fā)生率約25%，兩者可能存在一定的內(nèi)在聯(lián)系。由于目前對淋巴結(jié)微轉(zhuǎn)移的檢出上存在免疫組織化學(xué)技術(shù)上的不足，術(shù)中前哨淋巴結(jié)和RT-PCR技術(shù)可以提高淋巴結(jié)微轉(zhuǎn)移的檢出率［9］。

3.2 影響淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的因素

本研究提示在NSCLC患者中，肺門淋巴結(jié)（第10～14區(qū)淋巴結(jié)）轉(zhuǎn)移率高達41.2%。這與肺癌淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移途徑有較大的相關(guān)性，經(jīng)典的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移途徑是肺內(nèi)淋巴結(jié)首先轉(zhuǎn)移到肺門淋巴結(jié)再到縱隔淋巴結(jié)。本研究提示腺癌的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率要高于鱗癌（43.0%vs.50.7%，P=0.016）。這一結(jié)果的可能解釋：1）鱗癌和腺癌本身的組織學(xué)差異，造成了其淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率的差異。2）由于腺癌多為周圍型，淋巴結(jié)引流可通過肺內(nèi)和胸膜下兩條通路，這種引流途徑的差異導(dǎo)致縱隔淋巴結(jié)相對轉(zhuǎn)移率高［10］。因此肺腺癌患者的治療更應(yīng)注重系統(tǒng)的縱隔淋巴結(jié)清掃和術(shù)后縱隔區(qū)的照射。Osarogiagbon等［11］的研究結(jié)果也顯示，NSCLC縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與年齡、性別、組織學(xué)、T分期、腫瘤大小相關(guān)，與本研究結(jié)果基本一致。Topol等［12］對27具尸體進行解剖，研究肺部支氣管肺段淋巴結(jié)通過淺表淋巴管跳過肺門淋巴結(jié)直接流入縱隔淋巴結(jié)的發(fā)生率，得出結(jié)論男性和女性之間的淋巴轉(zhuǎn)移通路并沒有顯著差別。

3.3 肺部腫瘤部位和淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的關(guān)系

左肺癌患者淋巴轉(zhuǎn)移率明顯高于右肺癌患者，這與賀政等［13］的研究有所差別，這有待于進一步的研究確證。說明肺部腫瘤的前哨淋巴結(jié)部位與肺部原發(fā)腫瘤的部位有關(guān)。不同肺葉的病灶有其各自的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移特點。本研究中各個部位的肺癌在肺門的轉(zhuǎn)移率相似，其中左上肺癌肺門轉(zhuǎn)移的情況更多見。而在縱隔淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移中，右上肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔2～4區(qū)；右中肺和右下肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔2～4區(qū)、隆突下；左上肺癌主要轉(zhuǎn)移至上縱隔4區(qū)、主動脈弓下；左下肺癌主要轉(zhuǎn)移至主動脈弓下及隆突下。這些轉(zhuǎn)移規(guī)律可能與胸內(nèi)淋巴回流途徑相關(guān)。肺部基本的淋巴轉(zhuǎn)移通道主要有兩條，分別是發(fā)生在肺內(nèi)的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和發(fā)生在縱隔內(nèi)的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。理論上肺內(nèi)淋巴結(jié)和縱隔淋巴結(jié)之間的轉(zhuǎn)移是連續(xù)的，由主支氣管淋巴結(jié)流向奇靜脈下緣右側(cè)，再從這個平面上升或下降至胸主動脈的左側(cè)。肺部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移過程與腫瘤的部位有很大的關(guān)系，不同的肺葉腫瘤，淋巴轉(zhuǎn)移途徑不一［8］。在本研究中，顯示中下肺葉NSCLC易發(fā)生隆突下轉(zhuǎn)移，左肺NSCLC還易發(fā)生主動脈弓下轉(zhuǎn)移。Kotoulas等［14］的研究顯示各肺葉腫瘤淋巴結(jié)縱隔轉(zhuǎn)移的主要區(qū)域如下：左上肺葉腫瘤主要是主動脈弓下淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，下（中）肺葉腫瘤主要是食管旁、肺韌帶旁轉(zhuǎn)移，中央?yún)^(qū)域腫瘤主要是主動脈弓下（旁）轉(zhuǎn)移和隆突下轉(zhuǎn)移，這些結(jié)果與本文研究結(jié)果較為一致。

3.4 淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律在外科手術(shù)治療中的應(yīng)用

目前外科手術(shù)治療NSCLC患者一般選擇系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃，但系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃創(chuàng)傷大，具有一定風(fēng)險，因而對所有患者是否均行系統(tǒng)淋巴結(jié)清掃存在爭議。一些學(xué)者不主張對NSCLC患者常規(guī)行系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃，主張對合適的病例可行選擇性淋巴結(jié)清掃或淋巴結(jié)采樣。這就需要了解NSCLC淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的規(guī)律，在此基礎(chǔ)上，對于合適的患者選擇合適的淋巴結(jié)清掃范圍，從而避免腫瘤殘留，在減少手術(shù)創(chuàng)傷的情況下不降低治療效果。在Shapiro等［15］的研究中，對早期肺癌患者實行肺葉相關(guān)縱隔淋巴結(jié)清掃，預(yù)后和復(fù)發(fā)情況與系統(tǒng)系淋巴結(jié)清掃手術(shù)相似，得出對早期NSCLC患者進行肺葉相關(guān)縱隔淋巴結(jié)清掃是可行的。

3.5 淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移特點在術(shù)后放射治療靶區(qū)勾畫中的應(yīng)用

Billiet等［16］報道的一項關(guān)于Ⅲ期NSCLC手術(shù)后放療的薈萃分析研究顯示，術(shù)后放療能夠顯著增加腫瘤局部控制率以及延長患者總生存時間。然而對伴縱隔淋巴結(jié)受累的NSCLC患者手術(shù)完全切除后的術(shù)后放療靶區(qū)的確定在不同的臨床醫(yī)生之間是不一致的，有時甚至?xí)休^大的差異［5］。NSCLC術(shù)后放療臨床靶區(qū)一般包括支氣管殘端和病理檢查為陽性的淋巴結(jié)區(qū)域，此外還包括微轉(zhuǎn)移概率大（＞10%）的區(qū)域，即同側(cè)肺門、隆突下、患側(cè)下氣管旁淋巴結(jié)（4R或4L）、3A到主動脈弓頂部、以及左側(cè)肺癌的主動脈弓下［17］。肺癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移特點的研究有助于對術(shù)后放療靶區(qū)的勾畫，特別是確定易發(fā)生微轉(zhuǎn)移的區(qū)域提供依據(jù)。在老年及一般情況較差的患者，如不能耐受過大的照射靶區(qū)，可優(yōu)先勾畫那些淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移概率相對較高的區(qū)域。另外，在根治性放療的NSCLC中，對于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移區(qū)域，應(yīng)該采用廣泛的淋巴結(jié)區(qū)域預(yù)防性放療還是采用選擇性的淋巴結(jié)區(qū)域預(yù)防性放療或者僅行累及野的放療目前也仍存在爭議［18］，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律的探討將有助于提高NSCLC根治性放療靶區(qū)勾畫的精確性。

年輕、原發(fā)腫瘤病灶大、病理組織學(xué)類型為腺癌的NSCLC患者易發(fā)生區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；不同腫瘤原發(fā)部位有不同的淋巴結(jié)易轉(zhuǎn)移區(qū)域，在手術(shù)選擇淋巴結(jié)清掃范圍及術(shù)后放射治療確定靶區(qū)勾畫時，應(yīng)特別注意這些淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移頻度較高的區(qū)域。今后應(yīng)進一步開展有關(guān)根據(jù)NSCLC淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律確定區(qū)域淋巴結(jié)清掃范圍及術(shù)后放射治療靶區(qū)范圍的研究。

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（2015-04-14收稿）

（2015-09-06修回）

（編輯：楊紅欣）

Features of lymph node metastasis in resectable non-small cell lung cancer and their clinical significance

Gang LIN1,2,Zhun WANG2,Xiaojiang SUN2,Jinshi LIU2,Yaping XU1,2,Weimin MAO2

1Department of Thoracic Radiotherapy,Zhejiang Cancer Hospital,Zhejiang Key Laboratory of Diagnosis and Treatment Technology on Thoracic Oncology,Hangzhou 310022,China；2Wenzhou Medical University,Wenzhou 325035,China

Objective:To analyze the characteristics of regional lymph node metastasis in patients with resectable non-small cell lung cancer(NSCLC)and assess its clinical significance in surgical mediastinal lymph dissection and the target volume definition of postoperative radiotherapy.Methods:We retrospectively reviewed 810 patients with NSCLC,and analyzed the metastatic frequency of each regional lymph node station as well as the correlation between tumor location and regional lymph node metastases.Results:Regional lymph node metastases were significantly associated with the age of patients,histology,tumor size,and tumor location(P= 0.013,0.000,0.009 and 0.000,respectively).Conclusion:The younger patients with left lung adenocarcinomas and large tumor size tended to regional lymph node metastases.The trend of regional lymphatic drainage in the lobes of lung occurred differently.The prior location of involved regional lymph nodes in different lobes of the NSCLC patients was as follows:The station 2-4 for right upper lobe tumors,the station 2-4 and 7 for right middle lobe tumors and right lower lobe tumors,the station 5-6 for left upper lobe tumors,and the station 5-6 and 7 for left lower lobe tumors.We should pay more attention to the regions regarding the higher frequencies of lymph node metastases,when determining the extent of lymph node dissection or delineating the target volume of postoperative radiotherapy for NSCLC patients.

lung neoplasm,lymphatic metastasis,lymph node excision,radiotherapy,target volumes

10.3969/j.issn.1000-8179.2015.18.417

①浙江省腫瘤醫(yī)院胸部放療科，浙江省胸部腫瘤診治技術(shù)研究重點實驗室（杭州市310022）；②溫州醫(yī)科大學(xué)

許亞萍 xuyaping1207@163.com

林鋼 專業(yè)方向為腫瘤放射治療。

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