NaHCO₃脅迫下吉爾吉斯白樺MADS基因家族生物信息學(xué)及表達(dá)分析

劉偉瑩 張雨晴 王丹玉 李佳妮 楊成君

摘要：為了探索MADS基因家族的耐鹽脅迫功能，從以吉爾吉斯白樺（Betula kirghisorum）23號為試驗(yàn)材料測得的轉(zhuǎn)錄組文庫中篩選出28個(gè)吉爾吉斯白樺的MADS-box基因序列對其編碼蛋白的基本理化性質(zhì)、亞細(xì)胞定位、二級結(jié)構(gòu)、跨膜結(jié)構(gòu)和信號肽、基因結(jié)構(gòu)、保守基序、蛋白系統(tǒng)進(jìn)化等方面進(jìn)行初步生物信息學(xué)分析，并在NaHCO3脅迫下對其表達(dá)情況進(jìn)行分析。結(jié)果顯示，除蛋白BkMADS1和BkMADS20外，其余均為親水性蛋白;在28個(gè)吉爾吉斯白樺MADS蛋白中有19個(gè)定位在細(xì)胞核中;蛋白BkMADS7和BkMADS12的二級結(jié)構(gòu)組成以無規(guī)則卷曲為主，其余蛋白則以α-螺旋為主;所有蛋白均沒有信號肽，即全為非分泌性蛋白。此外，進(jìn)化分析結(jié)果表明，MADS盒為MADS-box轉(zhuǎn)錄因子高度保守的結(jié)構(gòu)域，大多數(shù)吉爾吉斯白樺MADS蛋白為Ⅱ型。在0.6% NaHCO3脅迫下，15個(gè)BkMADS基因上調(diào)表達(dá)，13個(gè)BkMADS個(gè)基因下調(diào)表達(dá)。

關(guān)鍵詞：吉爾吉斯白樺;MADS基因家族;MADS-box轉(zhuǎn)錄因子;轉(zhuǎn)錄組文庫;非分泌性蛋白;生物信息學(xué);NaHNO3脅迫;基因表達(dá)

中圖分類號：Q943.2;R857.3;S792.153.01 ?文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A ?文章編號：1002-1302（2020）10-0085-09

收稿日期：2019-04-27

基金項(xiàng)目：東北林業(yè)大學(xué)大學(xué)生創(chuàng)新訓(xùn)練項(xiàng)目（編號：201810225478）。

作者簡介：劉偉瑩（1999—），女，黑龍江巴彥人，主要從事森林植物資源學(xué)研究研究。E-mail：247335605@qq.com。

通信作者：楊成君，碩士，副教授，主要從事森林植物資源學(xué)研究。E-mail：nxyycj@sina.cn。

MADS基因家族是目前研究最廣泛的植物轉(zhuǎn)錄因子之一，具有多種生物功能，廣泛參與調(diào)控植物生長發(fā)育的多個(gè)過程和逆境應(yīng)答。1990年，MADS-box 轉(zhuǎn)錄因子首先在金魚草中被發(fā)現(xiàn)[1]，它是一類序列特異的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子，主要在激活或抑制基因的轉(zhuǎn)錄反應(yīng)過程中起作用[2]。MADS-box基因編碼的蛋白即為MADS-box轉(zhuǎn)錄因子，是MADS基因功能的直接行使者，通常以同源或異源二聚體的形式使其保守結(jié)構(gòu)域與特定的DNA序列結(jié)合，從而調(diào)控基因的表達(dá)[3-4]。MADS-box轉(zhuǎn)錄因子主要由MADS盒、K盒、I區(qū)、C末端、N末端5個(gè)部分組成。MADS盒是由約57個(gè)氨基酸組成的高度保守結(jié)構(gòu)域，主要與DNA結(jié)合，有時(shí)也形成二聚體或與輔助因子結(jié)合[4-7];K盒由約70個(gè)氨基酸組成，是MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的特征序列，也是發(fā)生二聚體化的結(jié)構(gòu)單元;I區(qū)位于MADS盒和K盒之間，是由31～35個(gè)氨基酸組成的非保守區(qū)域，該區(qū)域內(nèi)含有較多的親水殘基，它們的作用是幫助二聚體化的轉(zhuǎn)錄因子與DNA結(jié)合形成復(fù)合體;C末端位于K盒的下游，是由約30個(gè)氨基酸組成的非保守區(qū)域，該區(qū)域內(nèi)富含疏水殘基;N末端位于MADS盒的上游，是富含堿性氨基酸的親水結(jié)構(gòu)域[4，8]。

MADS由4種蛋白因子基因[MCM1）（mini chromosome maintenance 1）、AGAMOUS、DEFICIENS和SRF（serum response factor]的首寫字母構(gòu)成[8]。其中，MCM1是釀酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）特異性基因的轉(zhuǎn)錄控制中心，可以參與調(diào)節(jié)細(xì)胞周期和細(xì)胞的生長代謝過程;AGAMOUS（AG）和DEFICIENS（DEF）分別是擬南芥（Arabidopsis thaliana）和金魚草（Antirrhinum majus）花器官特征基因的產(chǎn)物;SRF是人類（Homo sapiens）的血清應(yīng)答因子，涉及原癌基因的協(xié)同轉(zhuǎn)錄[3，5]。這4種蛋白因子基因的共同特點(diǎn)是都有1個(gè)MADS盒[9]。MADS-box基因家族中所有的基因都擁有一個(gè)長度約為180 bp、能夠編碼MADS-box結(jié)構(gòu)域的高度保守核苷酸序列，因此被稱為MADS-box基因[10]。

MADS-box基因廣泛存在于動(dòng)物、植物和真菌中，其序列十分保守，因此功能特異性強(qiáng)。MADS-box蛋白在真核生物的生長發(fā)育過程中發(fā)揮著重要作用，特別是在顯花植物的花器官分化、開花時(shí)間的調(diào)節(jié)以及相關(guān)的果實(shí)發(fā)育與成熟等方面[11-13]。MADS-box蛋白在植物花發(fā)育過程中的調(diào)控功能根據(jù)器官決定因子可以歸納為花器官發(fā)育的ABCDE模型，其中A、E功能基因調(diào)控萼片的發(fā)育，A、B、E功能基因調(diào)控花瓣的發(fā)育，B、C、E功能基因調(diào)控雄蕊的發(fā)育，C、E功能基因調(diào)控心皮的發(fā)育，C、D、E功能基因調(diào)控胚珠的發(fā)育，A、C功能基因則相互拮抗[14-16]。在果實(shí)成熟過程的調(diào)控方面，陳翠翠等在番茄中發(fā)現(xiàn)了2個(gè)與果實(shí)成熟過程密切相關(guān)的MADS-box基因，并將其分別命名為LeMADS-RIN和LeMADS-MC，前者調(diào)控果實(shí)的成熟過程，而后者則在萼片的發(fā)育和花序的決定方面發(fā)揮作用[2，17]。此外，研究表明，擬南芥在受精后的裂片分化過程中需要FUL基因，該基因的過量表達(dá)可抑制裂片區(qū)域的木質(zhì)化，且該基因負(fù)調(diào)控SHP基因，如果它發(fā)生突變，則會導(dǎo)致果實(shí)不能正常開裂[2，18]。MADS-box基因的特異性作用與植物所處的內(nèi)外環(huán)境因素密切相關(guān)[19]。NO-3作為信號分子，可以刺激擬南芥?zhèn)雀纳扉L生長，該刺激作用主要依賴于MADS基因家族中ANR1基因的表達(dá)[19-20]。MADS-box基因不僅在分化期的花器官原基中表達(dá)，在植物的其他部位也有表達(dá)[21]，可調(diào)控根的生長以及根瘤的形成、調(diào)節(jié)葉序的發(fā)生和轉(zhuǎn)變、影響春化、調(diào)節(jié)頂端分生組織的分化、調(diào)節(jié)胚珠的發(fā)育、調(diào)控光合作用和營養(yǎng)代謝等多個(gè)過程[22]。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

從以吉爾吉斯白樺（Betula kirghisorum）23號為試驗(yàn)材料測得的轉(zhuǎn)錄組文庫中篩選出吉爾吉斯白樺的MADS-box基因序列，利用在線軟件ORF Finder（http：//www.ncbi.nlm.nih.gov/gorf/gorf.html）查找出相應(yīng)的編碼序列，并將其翻譯為氨基酸序列。

1.2 試驗(yàn)方法

1.2.1 吉爾吉斯白樺MADS蛋白的理化性質(zhì)和亞細(xì)胞定位分析 利用在線軟件ProtParam tool（http：//web.expasy.org/prot param/）測定MADS蛋白的理化參數(shù)（氨基酸數(shù)目、分子量、理論等電點(diǎn)、脂肪族氨基酸指數(shù)、疏水性）。通過軟件The WoLF PSORT（http：//www.genscript.com/psort/wolf_psort.html）對MADS蛋白進(jìn)行亞細(xì)胞定位。

1.2.2 吉爾吉斯白樺MADS蛋白的二級結(jié)構(gòu)預(yù)測 運(yùn)用常用的生物信息學(xué)在線軟件SOPMA（https：//npsa-prabi.ibcp.fr/cgi-bin/npsa_automat.pl？page=npsa_sopma.html）預(yù)測MADS蛋白的二級結(jié)構(gòu)。

1.2.3 吉爾吉斯白樺MADS蛋白跨膜結(jié)構(gòu)域和信號肽的預(yù)測 采用在線軟件TMPred（http：//www.ch.embnet.org/software/TMPRED_form.html）對吉爾吉斯白樺的MADS蛋白進(jìn)行跨膜結(jié)構(gòu)域預(yù)測;采用在線軟件SignalP 4.1（http：//www.cbs.dtu.dk/ services/SignalP/）預(yù)測MADS蛋白中是否含有信號肽。

1.2.4 吉爾吉斯白樺MADS基因結(jié)構(gòu)的預(yù)測 根據(jù)所得到的吉爾吉斯白樺MADS基因序列和編碼序列，用基因結(jié)構(gòu)顯示服務(wù)器GSDS2.0（http：//gsds.cbi.pku.edu.cn/）分析MADS基因的結(jié)構(gòu)。

1.2.5 吉爾吉斯白樺MADS蛋白的多重序列對比和保守基序（motif）識別 運(yùn)用Clustalx v1.83軟件對吉爾吉斯白樺的MADS蛋白進(jìn)行多重序列對比分析。利用在線軟件MEME（http：//meme-suite.org/tools/meme）分析吉爾吉斯白樺MADS蛋白的氨基酸序列保守基序，參數(shù)設(shè)置如下：同一基序在1條系列中出現(xiàn)0次或1次，基序最大發(fā)現(xiàn)值為5，長度范圍為70個(gè)氨基酸殘基，其他參數(shù)為默認(rèn)值。

1.2.6 吉爾吉斯白樺MADS蛋白系統(tǒng)的進(jìn)化分析 本試驗(yàn)結(jié)合擬南芥對吉爾吉斯白樺的MADS蛋白系統(tǒng)進(jìn)行進(jìn)化分析。從JGI Phytozome v11.0（https：//phytozome.jgi.doe.gov/pz/portal.html）數(shù)據(jù)庫中下載得到擬南芥MADS蛋白的氨基酸序列，利用MEGA 5.1軟件中的鄰位相接法（NJ）[自舉值（bootstrap）（1 000次重復(fù)）]構(gòu)建吉爾吉斯白樺和擬南芥MADS蛋白的系統(tǒng)進(jìn)化樹，進(jìn)而對吉爾吉斯白樺的MADS蛋白系統(tǒng)進(jìn)行進(jìn)化分析和分類。

1.2.7 NaHCO3脅迫下吉爾吉斯白樺MADS基因家族的表達(dá)分析 以采用0.6% NaHCO3溶液鹽脅迫48 h的吉爾吉斯白樺葉片為試驗(yàn)材料，經(jīng)檢測計(jì)算得到log2（RPKMBk/RPKMCK）值[RPKM表示每100百萬讀長（reads）中來自于某基因每1 000堿基長度的讀長數(shù);Bk是吉爾吉斯白樺拉丁文的縮寫，CK是對照]，通過柱形圖對鹽脅迫下吉爾吉斯白樺葉片中MADS基因家族的表達(dá)進(jìn)行分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 吉爾吉斯白樺MADS蛋白的理化性質(zhì)和亞細(xì)胞定位分析

本試驗(yàn)從吉爾吉斯白樺23號的轉(zhuǎn)錄組文庫中共得到28個(gè)MADS-box基因序列，從表1可以看出，這28個(gè)基因的序列長度和所編碼的氨基酸數(shù)目均存在著較大的差異。氨基酸數(shù)目在38～352個(gè)范圍內(nèi);BkMADS12的氨基酸數(shù)目和分子量最大，分別為352個(gè)和39 899.1 u; BkMADS7的氨基酸數(shù)目最少，分子量最小，分別為38個(gè)和4 443.2 u。28個(gè)MADS蛋白的等電點(diǎn)變化范圍較大， 在4～12之間均有分布，其中有10個(gè)蛋白的等電點(diǎn)在9～10之間;BkMADS4的等電點(diǎn)最高，為11.57;BkMADS1的等電點(diǎn)最低，為4.63。除BkMADS1和BkMADS2外，其他所有蛋白的脂肪族氨基酸指數(shù)都小于100，說明大多數(shù)吉爾吉斯白樺的MADS蛋白為親水性蛋白。28個(gè)吉爾吉斯白樺MADS蛋白的疏水性平均值（GRAVY）預(yù)測結(jié)果有正有負(fù)，其中除BkMADS1和BkMADS20外，其余蛋白的疏水性平均值均為負(fù)。

本試驗(yàn)利用The WoLF PSORT軟件對吉爾吉斯白樺的28個(gè)MADS蛋白進(jìn)行亞細(xì)胞定位預(yù)測，預(yù)測結(jié)果以得分的形式表現(xiàn)出來，分值越高，表示預(yù)測結(jié)果的準(zhǔn)確性越大。但該軟件具有一定的局限性，只能預(yù)測以甲硫氨酸（蛋氨酸，M）開頭的氨基酸序列，因此本試驗(yàn)中氨基酸序列以亮氨酸（L）開頭的BkMADS1、BkMADS2、BkMADS7、BkMADS10、BkMADS18、BkMADS23、BkMADS24蛋白則無法用該軟件進(jìn)行亞細(xì)胞定位。從亞細(xì)胞定位的預(yù)測結(jié)果（表2）可以看出，BkMADS3、BkMADS4、BkMADS5、BkMADS6、BkMADS8、BkMADS9、BkMADS11、BkMADS12、BkMADS13、BkMADS14、BkMADS15、BkMADS16、BkMADS17、BkMADS19、BkMADS21、BkMADS22、BkMADS25、BkMADS27、BkMADS28在細(xì)胞核（nucleus）中的預(yù)測分值最大;BkMADS26在細(xì)胞質(zhì)（cytoplasm）、細(xì)胞質(zhì)與細(xì)胞核之間空間的預(yù)測分值相同;而BkMADS20在細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞核之間空間位置的預(yù)測分值最大。

2.2 吉爾吉斯白樺MADS蛋白的二級結(jié)構(gòu)預(yù)測

蛋白質(zhì)的二級結(jié)構(gòu)是指它的多肽鏈中有規(guī)則重復(fù)的構(gòu)象，主要形式包括α-螺旋（α-helix）、β-折疊（β-sheet）、β-轉(zhuǎn)角（β-turn）和無規(guī)則卷曲（random coil）。目前預(yù)測蛋白質(zhì)二級結(jié)構(gòu)的方法逐漸增多，其中基于對準(zhǔn)的自優(yōu)化預(yù)測（self optimized prediction method from alignment，SOPMA）方法的輸出形式比較直觀，因此本試驗(yàn)采用SOPMA方法對吉爾吉斯白樺MADS蛋白的二級結(jié)構(gòu)進(jìn)行預(yù)測。SOPMA采用5種方法對蛋白的二級結(jié)構(gòu)進(jìn)行預(yù)測，然后將結(jié)果進(jìn)行優(yōu)化組合，最后匯集整理成一個(gè)一致的預(yù)測結(jié)果。蛋白二級結(jié)構(gòu)的預(yù)測采用四態(tài)定義，即α-螺旋、β-折疊、β-轉(zhuǎn)角和無規(guī)則卷曲。吉爾吉斯白樺MADS蛋白的二級結(jié)構(gòu)預(yù)測結(jié)果（表3）表明，在BkMADS7、BkMADS12蛋白的二級結(jié)構(gòu)中所占比例最大的是無規(guī)則卷曲，而在其余蛋白的二級結(jié)構(gòu)中α-螺旋所占比例總體最大;大多數(shù)蛋白的二級結(jié)構(gòu)組成百分比表現(xiàn)為α-螺旋>無規(guī)則卷曲>β-折疊>β-轉(zhuǎn)角，而在BkMADS3蛋白中沒有出現(xiàn)β-折疊，在BkMADS13蛋白中α-螺旋和β-折疊所占比例相同，在BkMADS20蛋白中β-轉(zhuǎn)角和無規(guī)則卷曲所占比例相同。

2.3 吉爾吉斯白樺MADS蛋白跨膜結(jié)構(gòu)域和信號肽的預(yù)測

蛋白質(zhì)典型的跨膜螺旋區(qū)域主要由20～30個(gè)疏水性氨基酸（如亮氨酸、異亮氨酸、纈氨酸、甲硫氨酸、甘氨酸、丙氨酸等）組成。從表4可以看出，在28個(gè)吉爾吉斯白樺MADS蛋白中有16個(gè)具有跨膜螺旋結(jié)構(gòu)，而在這16個(gè)具有跨膜結(jié)構(gòu)蛋白中有11個(gè)具有1個(gè)內(nèi)部向外螺旋和1個(gè)外部向內(nèi)螺旋結(jié)構(gòu);在BkMADS8、BkMADS9、BkMADS17、BkMADS22蛋白中僅僅具有1個(gè)內(nèi)部向外螺旋結(jié)構(gòu)，而不具有外部向內(nèi)螺旋結(jié)構(gòu);在BkMADS10蛋白中具有2個(gè)內(nèi)部向外螺旋和1個(gè)外部向內(nèi)螺旋結(jié)構(gòu)，是這28個(gè)蛋白中結(jié)構(gòu)較特殊的一種蛋白。

信號肽（signal peptide）常常位于分泌蛋白的N端，一般由15～30個(gè)氨基酸構(gòu)成，其中包含6～15個(gè)帶正電荷的非極性氨基酸，可以用于判斷一個(gè)蛋白質(zhì)是否為分泌蛋白，且與蛋白質(zhì)在細(xì)胞內(nèi)的定位有關(guān)。通過軟件SignalP ?4.1得出的信號肽預(yù)測結(jié)果表明，吉爾吉斯白樺的28個(gè)MADS基因編碼的蛋白均沒有信號肽序列，說明吉爾吉斯白樺的28個(gè)MADS蛋白均為非分泌性蛋白。

2.4 吉爾吉斯白樺MADS基因結(jié)構(gòu)的預(yù)測

吉爾吉斯白樺MADS基因結(jié)構(gòu)的預(yù)測結(jié)果如圖1所示，由于本試驗(yàn)沒有得到吉爾吉斯白樺28個(gè)MDAS基因的基因組數(shù)據(jù)，只有其轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)，因此在預(yù)測基因結(jié)構(gòu)時(shí)只能預(yù)測到外顯子的位置，即非翻譯區(qū)位置，無法顯示出內(nèi)含子的情況。

2.5 吉爾吉斯白樺MADS蛋白的多重序列對比和保守基序識別

利用Clustalx v1.83軟件對吉爾吉斯白樺MADS蛋白的氨基酸序列進(jìn)行多重對比分析，結(jié)果（圖2）表明， 28個(gè)吉爾吉斯白樺MADS基因家族基

因的MADS-box結(jié)構(gòu)域高度保守。利用MEME在線軟件分析28個(gè)吉爾吉斯白樺MADS蛋白的氨基酸保守基序，結(jié)果（圖3）表明，MADS蛋白包含5個(gè)保守元件， 其中基序1含有57個(gè)氨基酸，且大多數(shù)吉爾吉斯白樺MADS蛋白的氨基酸序列中均含有該基序，所以推測其是轉(zhuǎn)錄因子MADS-box的典型結(jié)構(gòu)MADS盒;在MADS盒之后的是Ⅰ區(qū)，包含基序5，最佳匹配序列是SSSSMQKVIERY;Ⅰ區(qū)之后是K區(qū)，包含基序2;而BkMADS5、BkMADS6、BkMADS15、BkMADS28蛋白所含有的基序3、4則為未知基序。本試驗(yàn)中，由于得到的BkMADS1、BkMADS2、BkMADS7、BkMADS20、BkMADS21、BkMADS26基因序列長度較短，未能識別出其保守氨基酸的基元序列;圖3顯示，基因BkMADS3、BkMADS4、BkMADS5、BkMADS6、BkMADS18中不含有保守結(jié)構(gòu)域MADS盒， 可能不屬于MADS基因家族，同時(shí)由于本試驗(yàn)缺乏基因組數(shù)據(jù)，無法準(zhǔn)確地判斷其分類，因此在以下分析中不再對基因BkMADS1、BkMADS2、BkMADS3、BkMADS4、BkMADS5、BkMADS6、BkMADS7、BkMADS18、BkMADS20、BkMADS21、BkMADS26進(jìn)行研究。

2.6 吉爾吉斯白樺MADS蛋白系統(tǒng)的進(jìn)化分析

利用進(jìn)化樹分析軟件MEGA5.1對吉爾吉斯白樺MADS蛋白和74個(gè)擬南芥AGL型MADS蛋白進(jìn)行系統(tǒng)進(jìn)化樹構(gòu)建，并依據(jù)Parenicová等對擬南芥AGL型MADS蛋白的分類[23]進(jìn)行進(jìn)化關(guān)系分析和分類。結(jié)果（圖4）顯示，在所研究的17個(gè)吉爾吉斯白樺MADS蛋白中有10個(gè)（BkMADS8、BkMADS11、BkMADS13、BkMADS15、BkMADS16、BkMADS17、BkMADS22、BkMADS25、BkMADS27、BkMADS28）屬于Ⅱ型，7個(gè)（BkMADS9、BkMADS10、BkMADS12、BkMADS14、BkMADS19、BkMADS23、BkMADS24）屬于Ⅰ型。由于本試驗(yàn)只有轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)，缺少基因組數(shù)據(jù)，因此無法進(jìn)一步地對Ⅰ型中的MADS蛋白進(jìn)行分類。

2.7 NaHCO3脅迫下吉爾吉斯白樺MADS基因家族的表達(dá)分析

從圖5可以看出，在鹽脅迫下，吉爾吉斯白樺葉片中有15個(gè)BkMADS基因上調(diào)表達(dá)，而13個(gè)BkMADS基因的表達(dá)受到抑制，呈現(xiàn)下調(diào)表達(dá)趨勢，其中BkMADS5、BkMADS11、BkMADS13的上調(diào)表達(dá)趨勢明顯，BkMADS26、BkMADS18、BkMADS23、BkMADS28的表達(dá)被明顯抑制。在鹽脅迫下，各BkMADS基因的表達(dá)情況存在明顯差異，因此須要進(jìn)一步研究它們的表達(dá)特性。

3 結(jié)論

本研究通過分析吉爾吉斯白樺葉片中MADS基因家族的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)獲得28個(gè)具有完整ORF的MADS-box轉(zhuǎn)錄因子，并利用轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)分析其所編碼蛋白的理化性質(zhì)、亞細(xì)胞定位、二級結(jié)構(gòu)、跨膜結(jié)構(gòu)和信號肽、基因結(jié)構(gòu)、保守結(jié)構(gòu)域特征、系統(tǒng)進(jìn)化分類以及在鹽脅迫下的表達(dá)特性。結(jié)果表明，28個(gè)吉爾吉斯白樺MADS-box基因所編碼的氨基酸數(shù)目在30～360個(gè)范圍內(nèi);等電點(diǎn)在4～12之間均有分布;大多數(shù)MADS-box蛋白為親水性蛋白，亞細(xì)胞定位在細(xì)胞核中，且α-螺旋在二級結(jié)構(gòu)的預(yù)測結(jié)果中所占比例最大;所有的MADS-box蛋白均為非分泌性蛋白;采用MEME軟件對氨基酸保守基序進(jìn)行識別分析，得到17個(gè)有意義的MADS-box基因，主要可以分為兩大類，其中大多數(shù)屬于Ⅱ型;在鹽脅迫下，15個(gè)BkMADS基因上調(diào)表達(dá)，13個(gè)BkMADS基因下調(diào)表達(dá)。表明在吉爾吉斯白樺的MADS基因家族中一部分基因具有一定的耐鹽性。

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