我國杜鵑花科植物菌根及其真菌多樣性研究現(xiàn)狀

楊秀麗 閆偉

摘要 我國是杜鵑花科植物資源較為豐富的國家，分布于全國各地，主產(chǎn)地在西南部山區(qū)。杜鵑花科植物分布廣泛，而且大多生境條件惡劣，與其共生菌根真菌有著舉足輕重的關(guān)系。菌根對杜鵑花類植物的營養(yǎng)吸收、增強對逆境因子的抗性等方面具有重要的作用。本文從杜鵑花科植物菌根的多樣性、杜鵑花科植物菌根真菌的物種多樣性等方面，對我國杜鵑花類菌根的研究現(xiàn)狀進行了綜述。

關(guān)鍵詞 杜鵑花科植物；杜鵑花類菌根；多樣性

中圖分類號 S685.21 文獻標識碼 A 文章編號 0517-6611（2015）05-007-03

Research Progress of Mycorrhiza Diversity on Ericaceae in China

YANG Xiuli1， YAN Wei2*

（1. Biological and Chemical Engineering College， Hohhot Vocational College， Hohhot， Inner Mongolia 010051； 2. College of Forestry， Inner Mongolia Agricultural University， Hohhot， Inner Mongolia 010018）

Abstract China is a rich country for its Ericaceae species. The Ericaceae plants spread across the country， the main producing area is in the southwest mountains. And their habitat conditions are poor. The study found that their symbiotic mycorrhizal is important for their growing. Mycorrhizal can enhance nutrient absorption and resistance to stress for Ericaceae plants. In this paper， the diversity of mycorrhizal and mycorrhizal fungi on Ericaceae plants in China were reviewed.

Key words Ericaceae plants； Ericoid Mycorrhiza； Diversity

基金項目 國家自然科學基金（31060111）；內(nèi)蒙古自治區(qū)自然科學基金項目（2014BS0303）。

作者簡介 楊秀麗（1983- ），女，內(nèi)蒙古呼和浩特人，講師，博士，從事菌根生物技術(shù)方面的研究。

*通訊作者，教授，博士，博士生導師，從事林木菌根應用技術(shù)方面的研究。

收稿日期 20141229

杜鵑花科（Ericaceae）約305 屬3 350 種植物，全世界分布。除沙漠地區(qū)外，廣布于南北半球的溫帶及北半球亞寒帶，少數(shù)屬種環(huán)北極或北極分布，也分布于熱帶高山。本科植物是環(huán)北極植物區(qū)系的重要組成成分，并且在世界植被組成中占有重要位置。我國有15 屬，約757 種，分布于全國各地，主產(chǎn)地在西南部山區(qū)[1]。

調(diào)查發(fā)現(xiàn)，杜鵑花科植物在自然界中除野草莓或漿果鵑屬（Arbutus）、熊果屬（Arctostaphylos）外，根系與一些土壤真菌形成典型特征的共生體，即為杜鵑花類菌根或歐石南類菌根（Ericoid mycorrhiza，ERM）[2]。早在1915 年，Rayner 發(fā)現(xiàn)了杜鵑花科植物的根皮層細胞被菌絲節(jié)（Coil）占據(jù)。Harley后來把這種特殊的菌根共生結(jié)構(gòu)命名為杜鵑花類菌根。1974 年，Read[3] 分離出杜鵑花類菌根菌（Pezizella ericae），并且對其結(jié)構(gòu)和功能進行了研究。

研究表明，杜鵑花科植物在世界上如此廣泛分布，而且大多生境條件惡劣，與其共生真菌有著舉足輕重的關(guān)系；菌根對杜鵑花類植物的營養(yǎng)吸收、增強對逆境因子的抗性等方面具有重要的作用[4] 。人工接種菌根真菌對杜鵑花科植物的生長有明顯的促進作用[5-7]，菌根真菌侵染可能在擬歐石楠（Calluna vulgaris（L.）Hull）植被的生態(tài)恢復中發(fā)揮作用[8] ；杜鵑花類菌根提高植物適應性的潛能引起了諸多研究者的興趣。相關(guān)研究在國內(nèi)外受到廣泛關(guān)注，正逐漸揭示它們的自然狀態(tài)和獨特功能。杜鵑花類菌根研究及其相關(guān)技術(shù)的解決，將對杜鵑花科植物的保護與應用發(fā)揮重要作用。

我國是杜鵑花科植物資源較豐富的國家。研究杜鵑花科植物菌根真菌多樣性，充分利用杜鵑花類菌根特有的資源，促進杜鵑花科植物的遷地保護和開發(fā)應用具有重大的意義。但是，我國對這類菌根的研究較晚，最早的報道出現(xiàn)在20世紀90年代。近年來我國學者對這類菌根的研究逐漸深入，很多關(guān)于這方面的報道相繼出現(xiàn)。筆者對我國近年來有關(guān)杜鵑花科植物菌根及其真菌的多樣性研究進行綜合述評，以期對我國學者繼續(xù)開展此類研究具有參考價值。

1 我國杜鵑花科植物菌根多樣性

1.1 菌根侵染率多樣性

杜鵑花科植物的根通常是細弱的須根，包括1層表皮細胞、1～2 層皮層細胞和纖細的中柱。典型的杜鵑花類菌根在結(jié)構(gòu)上與未侵染須根差別不大，只是菌根成熟的表皮和皮層細胞內(nèi)含有菌絲或菌絲節(jié)。菌絲在須根的成熟表皮區(qū)域形成一個松散網(wǎng)絡，然后由表皮細胞進入，通常有單一入侵點，但有時形成多侵入點。在菌絲進入細胞后，增殖很快，質(zhì)膜反折包裹著菌絲。侵染通常發(fā)生在皮層細胞的外壁，每個細胞都是單獨的侵染單位，所以相鄰的細胞可能有不同年齡的菌絲節(jié)。當菌絲團成熟時，植物細胞的體積完全被菌絲占據(jù)，幾乎沒有明顯的液泡。在侵染末期，植物細胞器的結(jié)構(gòu)完整性丟失，然后植物細胞質(zhì)降解，細胞膜失去完整性，直到植物細胞丟失其完整性，菌絲節(jié)也完全降解。最后，植物細胞變空，只剩下一些早期的真菌侵染的碎片[9] 。單個侵染細胞的生命周期為35～42 d，真菌與植物間的營養(yǎng)傳遞應該發(fā)生在侵染后，而且雙方有完整解剖和生理結(jié)構(gòu)的幾個星期[9]。這個杜鵑花類菌根形成的過程是學者們統(tǒng)一的共識。

我國學者對杜鵑花類菌根的侵染過程研究得不多，但也有學者觀察到菌絲體侵入細胞形成的一種“扳口”狀結(jié)構(gòu)和根表皮細胞的缺失這些特性[10]。大多數(shù)學者的研究集中在菌根侵染率的測定和形態(tài)的觀察上。研究表明，杜鵑花科植物菌根侵染率較高，如調(diào)查發(fā)現(xiàn)菌根真菌對野生藍莓的侵染率在75%左右[10]，雷山杜鵑根系春季和秋季的菌根侵染率分別為75%和54%，均達到中度侵染，且春季根系侵染率高于秋季[11]。但也有調(diào)查發(fā)現(xiàn)侵染率較低的現(xiàn)象，如楊秀麗[12]分別對篤斯越橘、越橘、杜鵑和杜香的侵染率進行了調(diào)查，發(fā)現(xiàn)在侵染率較高的月份也分別只有18.58%、14.66%、14.51%和12.45%。

影響侵染率的因素較多。導致這種差異的首要因素為研究者采用的測定侵染率方法的差異。植株的年齡也是影響菌根的侵染率的因素之一，如研究表明在自然條件下，兔眼越橘菌根菌侵染率以8～18年生最高，至少有50 % 的根系有菌根菌侵染，而2～4年生幼苗侵染率很低[13]。當未接種時，高叢越橘在自然條件下只有生長15年之后侵染率才可達到100%[14]。影響菌根菌侵染的另一個因素是土壤肥力。研究表明，當土壤中P 含量高，越橘的菌根菌侵染率降低[13]。 早在1994年，李亞東等[15]對長白山5 個生態(tài)區(qū)3 種類型的酸性土壤上栽培的6 年生14 個越橘品種調(diào)查，發(fā)現(xiàn)在暗棕色森林土和水濕地潛育土壤上均發(fā)現(xiàn)有菌根菌侵染，但侵染率較低。生長季節(jié)也是影響菌根侵染的因素之一。調(diào)查發(fā)現(xiàn)，春季、夏季菌根侵染率高于秋季[11-12]。

1.2 菌根形態(tài)多樣性

研究發(fā)現(xiàn)，杜鵑花科植物的菌根形態(tài)較多樣。大多數(shù)杜鵑花科植物菌根都具有的形態(tài)特征為：根上菌絲較多且為有隔菌絲；根內(nèi)菌絲以典型的杜鵑花類菌根形態(tài)為主，即胞內(nèi)菌絲節(jié)和菌絲圈，同時都能觀測到消解的菌絲圈和菌絲節(jié)。也有一些學者發(fā)現(xiàn)了一些其他的菌根形態(tài)，如胞內(nèi)貫穿菌絲、穿梭于細胞間的菌絲[11，16-18]。還有學者發(fā)現(xiàn)了典型的外生菌根（EM）形態(tài)，即菌套、哈氏網(wǎng)等結(jié)構(gòu)[15，19-20]。在少數(shù)學者的研究中，還觀察到典型的叢枝菌根（AM）特征，即泡囊的存在[17-19，21]。另一些學者觀察到暗色有隔內(nèi)生菌絲的侵染[12，21-22]。

總之，杜鵑花科植物的菌根形態(tài)較多樣，已突破最初的研究觀點——杜鵑花科植物為杜鵑花類菌根。綜合學者們的研究，發(fā)現(xiàn)杜鵑花科植物以杜鵑花類菌根為主，兼有內(nèi)生菌根、外生菌根和內(nèi)外生菌根。

2 杜鵑花科植物菌根真菌多樣性

近年來，我國學者對杜鵑花科植物在菌根方面的研究越來越重視，研究的內(nèi)容也越來越廣泛，其中較多的研究集中在杜鵑花科植物菌根真菌多樣性的研究，發(fā)現(xiàn)我國杜鵑花科植物菌根真菌比較多樣。

2.1 杜鵑花屬

2.1.1 大白花杜鵑（Rhododendron decorum Franch.）[22-24]。

子囊菌類占優(yōu)勢，其次是擔子菌類真菌和半知菌類[22]，分屬于以下真菌目：柔膜菌目（Helotiales）、茶漬目（Lecanorales）、爪甲團囊菌目（Onygenales）、臘殼耳目（Sebacinales）、傘菌目（Agarieales）和革菌目（Thelephorales），還發(fā)現(xiàn)了典型的ERM真菌——樹粉孢屬Oidiodendron sp.（Myxotrichaceae）真菌[23]。另外，還發(fā)現(xiàn)黑色有隔內(nèi)生菌（Darkseotate endovhyte，DSE）以及一些未命名的子囊菌[23]。此外，還有較典型的外生菌根真菌——革菌目（Thelephorales）真菌。

2.1.2 灰背杜鵑（Rhododendron hippophaeoides Balf.f.et W.W.Smith）[25]。

分離到的菌有Phialocephala fortinii、Rhizoscyphus ericae和 Epaefis pulchella root associated fung。

2.1.3 野生杜鵑花品種映山紅（Rhododendron simsii Planch.）[26]。

分離到的菌根菌可能為柱孢屬（Cylindrocarpo）、Cryptosporiopsis、Epacris和未分類的菌種。

2.1.4 馬纓杜鵑（Rhododendron delavayi Franch）[22，27]。

分離到的菌根真菌分屬于半知菌類中鐮刀菌屬（Fusarium）、木霉屬（Trichoderma）、瓶梗霉屬（Phialophora）、樹粉孢屬（Oidiodendron）和未分類的菌種。

2.1.5 露珠杜鵑（Rhododendron irroratum Franch.）[22]。

分離到的菌根真菌子囊菌類為優(yōu)勢菌群。半知菌類有青霉屬（Penicillium）和鐮刀霉屬（Fusarium）。

2.1.6 樹楓杜鵑[Rhododendron changii（Fang）Fang][28]。

分離菌株分子鑒定為Meliniomyces variabilis或其近緣種。

2.1.7 銀葉杜鵑（Rhododendron argyrophyllum Franch.）和繁花杜鵑（Rhododendron floribundum Franch.）[29]。

從2種杜鵑的根部共檢測到41個真菌分類單元，分屬于子囊菌綱的柔膜菌目（Helotiales）、散囊菌目（Eurotiales）、盤菌目（Pezizales）、假球殼目（Pleosporales）和擔子菌綱的蠟殼耳目（Sebacinales）、傘菌目（Agaricales）、Erythrobasidiales、線黑粉菌目（Filobasidiales）。

2.1.8 金背杜鵑（Rhododend ronclementinae Fo rrest ex W.W.Smith subsp.aureodo rsale W.P.Fang）[20]。

分離到的菌根真菌共3種，即卷緣網(wǎng)褶菌[Poxillus involotes（Botsch）Fr.]、亞褐環(huán)粘蓋牛肝[Suillus subluteus（Peck）Snellex Slipp & Snell.]、黃粉牛肝菌（Pulv eroboletus ravenelii Berk.et Cur t.），且這3 種與金背杜鵑形成外生菌根。

2.1.9 錦繡杜鵑（Rhododendron pulchrum Sweet）[30]。

分離到的菌根真菌一類為樹粉孢屬真菌Oidiodendron sp.；另一類為未命名的歐石南類菌根真菌。

2.1.10 粘毛杜鵑（Rhododendron glischrum Balf.f.et W.W.Smith）[24]。

分離到的菌根真菌分別屬于柔膜菌目（Helotiales）、蠟殼耳目（Sebacinales）、傘菌目（Agarieales）等3個真菌目，其中蠟殼耳目和柔膜菌目占絕大多數(shù)。

2.1.11 長磷灌縣杜鵑（Rhododendro longesquamatum）[24]。

共得到20個真菌種類（ITS taxa），分屬于柔膜菌目（Helotiales）、蠟殼耳目（Sebacinales）、糞殼菌目（Sordariales）、傘菌目（Agarieales）、瓶口衣目（Verrueariales）、刺盾靈目（Chaetothyriale）、盤菌目（Pezizales）和殼酶目（Sphaeropsidales）等8個真菌目。

2.1.12 山光杜鵑（Rhododendron oreodoxa Franch）[24]。

共得到16個真菌種類（ITS taxa），分別屬于柔膜菌目（Helotiales）、蠟殼耳目（Sebacinales）、糞殼菌目（Sordariales）、盤菌目（Pezizales）和殼酶目（Sphaeropsidales）等5個真菌目。

2.1.13 峨眉銀葉杜鵑（Rhododendron argyrophyllum Franch）[24]。

共得到10個真菌種類（ITS taxa），分別屬于柔膜菌目（Helotiales）、蠟殼耳目（Sebacinales）、糞殼菌目（Sordariales）、茶漬衣目（Leanorales）、盤菌目（Pezizales）和殼酶目（Sphaeropsidales）等6個真菌目。

2.1.14 問客杜鵑（Rhododendron ambiguum Hemsl.）[24]。

共得到18個真菌種類（ITS taxa），分別屬于柔膜菌目（Helotiales）、蠟殼耳目（Sebacinales）、傘菌目（Agarieales）、石耳目（Umbilieaniales）、盤菌目（Pezizales）和殼酶目（Sphaeropsidales）等6個真菌目。其中，傘菌目、蠟殼耳目和柔膜菌目占大部分比例。

2.1.15 云錦杜鵑（Rhododendron fortune Lindl.）[31]。

在14個RFLP類型中，有7個類型（即50%的類型）與現(xiàn)已發(fā)現(xiàn)的杜鵑花類菌根真菌親緣關(guān)系密切，分別為Oidiodendron maius Barron、Cryptosporiopsis ericae Sigler sp.nov和5種Epacrid root endophyte同源或近緣種；2個類型為黑色有隔內(nèi)生菌類（Dark Septate Root Endophytes，DSE），即Phialocephala類菌株；3個為未知類型的子囊菌類，1個為枝狀枝孢霉類，1為未知菌種類型。

2.1.16 興安杜鵑（Rhododendron dauricum L.）[12]。

分離到的菌根真菌為柔膜菌目（Helotiales）、膜盤菌屬（Hymenoscyphus）、粒毛盤菌屬（Lachnum）、Meliniomyces、Phialocephala 、Cadophora、小菇屬（Mycena）、小皮傘屬（Marasmius）和未分類種類。

2.2 越橘屬（Vaccinium）

2.2.1 野生烏飯樹（Vaccinium ashei Redae）[32]。

分離到的菌根真菌初步確定為青霉屬（Penicillium）真菌、Oidiodendron griseum和未能從形態(tài)學特征上得以鑒定的類型。

2.2.2 篤斯越橘（Vaccinium uliginosum L.）[12，16]。

包括子囊菌、擔子菌和接合菌，子囊菌為優(yōu)勢菌群。

分離到的菌根真菌初步確定為殼菌綱（Sordariomycetes）柔膜菌目（Helotiales）、鏈格孢屬（Altemaria）、小火焰菌屬（Flammulina）、膜盤菌屬（Hymenoscyphus）、Phialocephala、粒毛盤菌屬（Lachnum）、Cadophora、小皮傘屬（Marasmius）和小菇屬（Mycena）。

2.2.3 越橘（Vaccinium vitisidaea L.）[12]

有膜盤菌屬（Hymenoscyphus）、柔膜菌目（Helotiales）、粒毛盤菌屬（Lachnum）、軟盤菌屬（Mollisia）、Phialocephala 、Cadophora、小菇屬（Mycena）、小皮傘屬（Marasmius）、鬼傘屬（Coprinopsis）。

2.3 杜香屬（Ledum） 杜香（Ledum palustre L.）[12]

有膜盤菌屬（Hymenoscyphus）、粒毛盤菌屬（Lachnum）、Meliniomyces、軟盤菌屬（Mollisia）、Phialocephala、Cadophora、角擔菌屬（Ceratobasidium）和未分類菌。

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責任編輯 劉月娟 責任校對 李巖