嚙齒動(dòng)物應(yīng)對(duì)植物次生代謝物的行為策略

冶娜娜，張靈菲，衛(wèi)萬榮，王菊霞，張小剛，麻安衛(wèi)，江小雷

（蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院，草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，甘肅 蘭州730020）

植物次生代謝物是植物體內(nèi)所產(chǎn)生的一類對(duì)自身的生長發(fā)育有調(diào)節(jié)作用，但對(duì)草食動(dòng)物具有毒害和防御功能的化合物［1］，是自然界最為復(fù)雜多樣的有毒物質(zhì)［2］。大多數(shù)草食動(dòng)物都不可避免地面臨食物中包含大量具有潛在毒性的次生代謝物的風(fēng)險(xiǎn)［3］。同其他草食動(dòng)物類似，植食性嚙齒動(dòng)物也通過采食植物來維持身體生長發(fā)育和繁殖所需的營養(yǎng)物質(zhì)和能量，而植物體中營養(yǎng)物質(zhì)與植物次生代謝物是共存的，因此，在供給動(dòng)物營養(yǎng)需求的同時(shí)，植物次生代謝物不可避免地也會(huì)對(duì)其產(chǎn)生一定的負(fù)面影響［4］。但嚙齒動(dòng)物在長期的進(jìn)化過程中，與植物形成了各種協(xié)調(diào)關(guān)系，因此并不完全回避植物次生代謝物，而是根據(jù)其對(duì)次生化合物的生理耐受程度而采取相應(yīng)的行為對(duì)策，調(diào)整次生化合物的攝入量，從而使養(yǎng)分的獲取與次生化合物的攝取之間達(dá)到相對(duì)平衡，既可免受次生代謝物的毒害，又能保證其正常生長發(fā)育所需養(yǎng)分［2］。近年來，有關(guān)哺乳類草食動(dòng)物對(duì)植物次生代謝產(chǎn)物的行為策略，以及對(duì)植物營養(yǎng)生理生態(tài)效應(yīng)的研究已成為探討植物－植食性哺乳動(dòng)物相互作用理論的重要組成部分［5］。本文就草食性嚙齒動(dòng)物應(yīng)對(duì)植物次生代謝物的3種行為策略（回避、膳食調(diào)控和食物混合）做一綜述，以期為有害嚙齒動(dòng)物的生物防治研究提供有益參考。

1 回避

植物次生代謝物對(duì)草食動(dòng)物的采食具有一定的防御功能［6］，因此，同其他草食動(dòng)物一樣，草食性嚙齒動(dòng)物在面對(duì)豐富多樣的食物種類時(shí)，也要做出是否取食的正確選擇，以免遭受次生化合物的毒害。為保證其持續(xù)性采食的安全性，嚙齒動(dòng)物必須采取相應(yīng)的行為對(duì)策，以避免或減少植物次生代謝物對(duì)其的傷害作用［7］?；乇懿墒呈菄X動(dòng)物所采用的行為對(duì)策之一。研究表明，嚙齒動(dòng)物可通過條件反射性學(xué)習(xí)而回避植物次生代謝物的攝入［8］。如果某種（或某些）植物曾引起嚙齒動(dòng)物產(chǎn)生過不適反應(yīng)，當(dāng)其再次面臨這種植物時(shí)，就會(huì)因條件反射作用而回避采食這種植物，從而避免再次中毒［2，9］。條件反射作用主要是通過引起惡心或胃腸不適的反感性味道刺激而產(chǎn)生［10］，嚙齒動(dòng)物會(huì)將食物中某種特殊的味覺與相應(yīng)的食后不適感聯(lián)系起來，進(jìn)而通過條件反射性學(xué)習(xí)避免該種植物的采食。所以，即使食物沒有毒性，但引起不良反應(yīng)的氣味仍存在時(shí)，嚙齒動(dòng)物還是不會(huì)采食該種植物［11］。有研究表明，其他各類草食動(dòng)物都具有類似的氣味性條件反射學(xué)習(xí)能力，這種能力是由于有毒食物對(duì)動(dòng)物的催吐系統(tǒng)產(chǎn)生刺激作用，或引起中毒癥狀而使動(dòng)物將不適經(jīng)驗(yàn)與相應(yīng)的氣味聯(lián)系在一起而形成的［12］。利用這種條件反射性學(xué)習(xí)能力，在以后的采食活動(dòng)中，嚙齒動(dòng)物可通過拒絕采食有毒植物而達(dá)到避免或減少有毒次生代謝物對(duì)其的傷害作用［5］。

除了直接避免有毒植物的采食外，嚙齒動(dòng)物還可通過采食前的食物貯藏行為而減少或回避次生代謝物的負(fù)作用［13］。有些食物中所含有毒植物次生代謝物經(jīng)過一段時(shí)間的貯藏后，其毒性可大幅度的降低，嚙齒動(dòng)物食入后，用于解毒所消耗的能量也相應(yīng)地減少。此外，毒素?cái)z入量的減少還可減少毒素代謝的中間產(chǎn)物，而這些中間產(chǎn)物對(duì)嚙齒動(dòng)物的生理過程也有一定的負(fù)作用。這種方式還可使原來不可食或可食性較低的植物變?yōu)榭墒持参铮瑥亩行г黾訃X動(dòng)物的食物資源［14］。如草原野鼠在食用松枝前，會(huì)將其剪斷存放數(shù)天，使其中的次生代謝物大大降低［15］。鼠兔（Ochotona princeps）也有在取食前貯存食物的習(xí)性，如在夏季將次生代謝物含量較高的植物貯存到冬季食用［16］，海貍（Myocastor coypus）同樣會(huì)將次生代謝物含量較高的食物在水中浸泡數(shù)日后再食用［17］。

2 膳食調(diào)控

草食性嚙齒動(dòng)物需要通過采食植物來獲得營養(yǎng)和能量以維持正常的生長、發(fā)育和繁殖，而植物則要通過次生代謝物來實(shí)現(xiàn)對(duì)草食動(dòng)物的防衛(wèi)功能。因此，次生代謝物的攝入對(duì)于植食性嚙齒動(dòng)物來說是生理和行為上的雙重挑戰(zhàn)［18］。雖然一部分嚙齒動(dòng)物可通過食物調(diào)節(jié)及回避等行為繞過減少或避免植物次生代謝物的攝?。?9］，但大部分仍不可避免地要經(jīng)常采食含有致命毒性次生代謝物的食物［5，14］。在長期的共同進(jìn)化過程中，草食性嚙齒動(dòng)物形成了一系列應(yīng)對(duì)植物次生代謝物的采食行為策略，使得營養(yǎng)物質(zhì)的獲取量最大，而次生代謝物的攝入量處于臨界值以下，膳食調(diào)控就是嚙齒動(dòng)物應(yīng)對(duì)植物次生代謝物的行為策略之一。膳食調(diào)控通過調(diào)整單次采食量來避免一次性攝入過多次生代謝物而導(dǎo)致的生理中毒，從而使嚙齒動(dòng)物能在復(fù)雜多樣的環(huán)境中生存。膳食調(diào)控包括單次進(jìn)食量調(diào)控和兩餐之間的間隔控制兩方面的內(nèi)容［2］。

營養(yǎng)毒理學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，同其他草食動(dòng)物一樣，在自由采食的條件下，面對(duì)食物中次生代謝物含量的變化，嚙齒動(dòng)物也具有調(diào)節(jié)每日次生代謝物攝入量的能力［20－23］。當(dāng)日糧中次生代謝物含量增加時(shí)，嚙齒動(dòng)物可通過減少單次進(jìn)食量而使次生代謝物的攝入水平保持在一個(gè)安全范圍內(nèi)。如當(dāng)食物中桉樹腦含量增加兩倍時(shí)，負(fù)鼠（Trichosur us vul pecul a）每次的進(jìn)食量會(huì)減少，從而使其每天攝入桉樹腦的總量保持穩(wěn)定［22］。其他研究也表明，嚙齒動(dòng)物可通過調(diào)整進(jìn)食量而控制次生代謝物的整體攝入水平（表1）［23－25］。而進(jìn)食量是由嚙齒動(dòng)物通過血漿濃度調(diào)控［26－27］、條 件 反 射 性 學(xué) 習(xí)［9，28］和 苦 味 受 體 的 激活［29－30］等生理機(jī)能反應(yīng)來實(shí)現(xiàn)的［2］。該理論已在各種利用草食動(dòng)物所進(jìn)行的研究中得到了證實(shí)［23－24］。 除了進(jìn)食量控制外，膳食調(diào)控還可通過調(diào)整兩次進(jìn)食的時(shí)間間隔來實(shí)現(xiàn)。膳食調(diào)控理論認(rèn)為，當(dāng)草食動(dòng)物面臨食物中次生代謝物含量的變化時(shí)，必須通過調(diào)整進(jìn)食量而保證所攝入的次生代謝物劑量處于臨界水平之下，隨著食物中次生代謝物濃度的增加，嚙齒動(dòng)物的進(jìn)食量必須減少，即嚙齒動(dòng)物是通過減少每一餐有毒物質(zhì)的食入量來保證總體次生代謝物的攝取水平的［2］。但隨著每次攝食量的減少，勢(shì)必伴隨著攝入能量的減少，因此，為保證每天總能量的攝取，嚙齒動(dòng)物必須增加采食頻率。如果嚙齒動(dòng)物每天用于取食的時(shí)間是有限的，那么，要增加采食量，勢(shì)必要減少每次采食的時(shí)間間隔［24］。只有通過進(jìn)食量和進(jìn)食時(shí)間間隔的調(diào)整，嚙齒動(dòng)物才能實(shí)現(xiàn)有效控制植物次生代謝物的總體攝入水平，使其維持在有害水平之下。

表1 嚙齒動(dòng)物對(duì)含不同次生代謝物的膳食調(diào)控Table 1 Mammalian meal patterns on PSMs and non－PSMs containing diet

3 食物混合

作為草食性嚙齒動(dòng)物的食物，植物體內(nèi)的營養(yǎng)成分與次生代謝物是并存的，因此，嚙齒動(dòng)物的采食行為不可避免地面臨著營養(yǎng)物質(zhì)與有毒物質(zhì)間的權(quán)衡問題［31］。按照優(yōu)化采食理論［32］，草食動(dòng)物為了避免或減少植物次生代謝物的毒害作用，應(yīng)當(dāng)盡可能多地混合采食各種食物［33］，一旦體內(nèi)某種特殊次生代謝物的解毒能力達(dá)到飽和，動(dòng)物就會(huì)停止采食含該類次生代謝物的食物，繼而采食含有其他次生代謝物的食物，而此類次生代謝物則需要不同的解毒 途 徑［7，34－36］。食物的多樣化意味著攝入植物化學(xué)物質(zhì)的多樣化，而化學(xué)物質(zhì)的多樣化有可能導(dǎo)致毒素的中和或毒性的降低，進(jìn)而減輕動(dòng)物對(duì)植物次生代謝物的敏感性［37］。因此，通過食物的混合，可提高嚙齒動(dòng)物對(duì)次生代謝物的解毒力和耐受力［2］。研究證明，當(dāng)面臨多種食物時(shí)，嚙齒動(dòng)物的確能夠選擇含不同次生代謝物的多種食物［36，38］，以避免出現(xiàn)體內(nèi)單一解毒機(jī)能的超負(fù)荷運(yùn)轉(zhuǎn)［6］。如大鼠（Rattus nor vegicus）面臨多種食物時(shí)，會(huì)選擇既含單寧又含皂苷的混合食物，因?yàn)槎呖稍谀c道內(nèi)結(jié)合，形成難以分解的螯合物，從而降低了各自的負(fù)作用［39］。負(fù)鼠通過混合含不同次生代謝物的食物，可使總體攝食量和次生代謝物攝取量大幅增加［7］，幅袋鼠（Trichosur us vul pecul a）也有類似的情況［34］。生理生化機(jī)理研究表明，嚙齒動(dòng)物在進(jìn)化過程中具備了特殊的學(xué)習(xí)能力，能夠在回避某些因富含次生代謝物而降低其適合度的植物的同時(shí)，在生境中選擇另一些可提高其適合度的植物［40］。如食物中的濃縮單寧可與蛋白質(zhì)或消化酶結(jié)合而降低其消化率，但這種負(fù)作用可被同時(shí)攝入的聚乙二醇所中和，因?yàn)榫垡叶伎蓛?yōu)先與單寧結(jié)合［36］。也有研究表明，當(dāng)食物中單寧含量增加時(shí)，嚙齒動(dòng)物會(huì)增加聚乙二醇的攝入量［31］。由此可見，嚙齒動(dòng)物通過食物的混合，調(diào)整食物中營養(yǎng)物質(zhì)與次生代謝物的平衡關(guān)系，從而保證其在復(fù)雜多變的環(huán)境中實(shí)現(xiàn)資源的互補(bǔ)性利用［36］。

4 結(jié)語

綜上所述，嚙齒動(dòng)物和植物間的相互關(guān)系是涉及動(dòng)物行為學(xué)、生理學(xué)、毒理學(xué)和生態(tài)學(xué)等諸多領(lǐng)域的極為復(fù)雜的研究命題。雖然對(duì)草食性嚙齒動(dòng)物通過回避、膳食調(diào)控和食物混合等行為策略調(diào)節(jié)和控制植物次生代謝物的研究較廣泛，但其潛在的生理、生態(tài)機(jī)理研究尚不明確。而嚙齒動(dòng)物應(yīng)對(duì)植次生代謝物的行為對(duì)策與生理對(duì)策密不可分。因此，嚙齒動(dòng)物攝取植物次生代謝物后的一系列生理、行為及生態(tài)反應(yīng)及其權(quán)衡將是今后植物次生代謝物－嚙齒動(dòng)物相互關(guān)系的研究重點(diǎn)。

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