大鵬澳牡蠣養(yǎng)殖對浮游植物種群結(jié)構(gòu)的影響研究*

張 玲 李政菊 陳飛羽 江 濤, 呂頌輝 江天久

(1. 暨南大學(xué)赤潮與海洋生物學(xué)研究中心 廣州 510632;2. 農(nóng)業(yè)部海洋漁業(yè)可持續(xù)發(fā)展重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 中國水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所 青島 266071)

浮游植物是海洋中最重要的初級生產(chǎn)者, 其種類組成、群落結(jié)構(gòu)和豐度變動直接或間接地制約著海洋生產(chǎn)力的發(fā)展。在海洋生態(tài)系統(tǒng)中浮游植物能改變海洋碳通量(Sarmiento et al, 1988)、云返照率(Charlson et al, 1987)以及海水的光通量與熱通量(Sathendranath et al, 1991), 從而對全球氣候產(chǎn)生影響。另外, 海洋浮游植物的群落結(jié)構(gòu)可以靈敏且迅速地反映環(huán)境的變化, 不同的浮游植物群落結(jié)構(gòu)決定了其在生態(tài)系統(tǒng)中的功能差異。海洋浮游植物群落與環(huán)境因素的相關(guān)性是當(dāng)今海洋生態(tài)學(xué)研究熱點(diǎn)之一。

已有研究表明, 海水中營養(yǎng)鹽的含量和水體中濾食生物的生物量是影響水中浮游植物變動的主要因素(Newell, 2004)。王友紹等(2004)、Ma 等(2014)、Wang等(2009, 2014)對大亞灣(大鵬澳)的營養(yǎng)狀況和浮游植物進(jìn)行了研究, 發(fā)現(xiàn)近幾十年來大亞灣(大鵬澳)已由貧營養(yǎng)狀態(tài)發(fā)展到中營養(yǎng)狀態(tài), 局部海域出現(xiàn)富營養(yǎng)化, 生物群落組成明顯小型化, 生物多樣性降低。然而, 大亞灣海域有關(guān)貝類養(yǎng)殖對浮游植物種群結(jié)構(gòu)影響的研究較少(Wang et al, 2009)。

20世紀(jì)90年代中期, 大鵬澳開始以延繩式平掛的方式吊養(yǎng)葡萄牙牡蠣(Crassostrea angulata)。近年來, 牡蠣已成為當(dāng)?shù)刂饕酿B(yǎng)殖貝類, 大面積的牡蠣養(yǎng)殖區(qū)在該灣形成了一個獨(dú)特的生態(tài)系統(tǒng)(于宗赫等,2014)。牡蠣作為大鵬澳主要養(yǎng)殖貝類, 具有很強(qiáng)的濾水能力, 主要濾食水體中的浮游植物、底棲微藻和懸浮顆粒有機(jī)物。牡蠣超負(fù)荷養(yǎng)殖將會造成浮游植物種類、數(shù)量和群落結(jié)構(gòu)的改變(Wetz et al, 2002)。

本文根據(jù) 2013—2014年 4個季度的調(diào)查結(jié)果,對大鵬澳牡蠣養(yǎng)殖區(qū)浮游植物的群落結(jié)構(gòu)和多樣性進(jìn)行了分析, 以期明確該海域牡蠣養(yǎng)殖對浮游植物豐度和種群結(jié)構(gòu)的影響程度, 為大鵬澳生態(tài)環(huán)境評價(jià)及養(yǎng)殖業(yè)的可持續(xù)發(fā)展提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 采樣點(diǎn)的設(shè)置及采樣方法

大亞灣大鵬澳位于大亞灣西南側(cè), 為半封閉型溺谷灣, 總面積約14km2, 平均水深為7m, 該海域的環(huán)境條件十分適合各類海產(chǎn)品的增養(yǎng)殖, 是廣東沿岸二類海水增養(yǎng)殖區(qū)之一(于宗赫等, 2014)。本文在大鵬澳海域設(shè)置 3個采樣點(diǎn) S1(牡蠣養(yǎng)殖區(qū))、S2(養(yǎng)殖區(qū)外)、S3(灣口)(圖 1), 分別于 2013 年 8 月(夏季)、10 月(秋季)和 2014 年 2 月(冬季)、5 月(春季)進(jìn)行了采樣。垂向逐層采集水樣(間隔1m), 取1L水樣加入15mL魯哥氏液固定, 運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室。采集的樣品靜置48h后吸去上清液, 濃縮至15mL。在使用顯微鏡計(jì)數(shù)時, 首先將樣品充分搖勻, 吸取浮游植物樣品 0.1mL滴入計(jì)數(shù)框內(nèi), 之后用視野法計(jì)數(shù)各個種的細(xì)胞數(shù)。

圖1 大鵬澳浮游植物調(diào)查站位圖Fig.1 Sampling stations of phytoplankton in Dapeng Cove

1.2 研究方法

物種多樣性指數(shù)、均勻度及優(yōu)勢度分別采用以下公式計(jì)算:

香農(nóng)-威納指數(shù)(Shannon-Wiener H′) (Shannon and Weaver, 1949):

優(yōu)勢度值(Y) (孫軍等, 2004)Y=(ni/N)×fi

式中, N為采集樣品中所有物種的總個體數(shù), s為采集樣品中的物種總數(shù), Pi為第i種的個體數(shù)與樣品中所有物種的總個體數(shù)的比值; ni為第i種的總個體數(shù), fi為第i種在各站位出現(xiàn)的頻率, Y值大于0.02的種類為優(yōu)勢種。

2 結(jié)果

2.1 浮游植物種類組成與季節(jié)變化

大鵬澳水樣共鑒定出58屬144種藻類, 主要物種有硅藻、甲藻、藍(lán)藻、金藻、隱藻、綠藻、裸藻等。其中硅藻無論是細(xì)胞豐度, 還是種類數(shù)量上都占優(yōu)勢。共鑒定出硅藻36屬100種, 占總數(shù)種類的69.4%,其次為甲藻15屬34種占總種類的23.6%, 藍(lán)藻、綠藻、隱藻等共7屬10種。浮游植物種類的季節(jié)更替十分明顯。夏季(8月)水溫最高, 鹽度較低, 浮游植物中耐高溫和鹽度適應(yīng)能力較強(qiáng)的種類占優(yōu)勢, 如柔弱擬菱形藻(Pseudo-nitzschia delicatissima)、中肋骨條藻(Skeletonema costatum)、柔弱根管藻(Rhizosolenia delicatula)、脆根管藻(Rhizosolenia fragilissima)等為硅藻中的優(yōu)勢種; 甲藻的優(yōu)勢種為叉狀角藻(Ceratium furca)(表1)。秋季(10月), 硅藻和藍(lán)藻成為優(yōu)勢種, 硅藻包括尖刺擬菱形藻(Pseudo-nitzschia pungens)、克尼角毛藻(Chaetoceros knipowitschi)和窄隙角毛藻(Chaetocero affinis); 藍(lán)藻僅有絲狀鞘絲藻(Lyngbya confervoides), 占細(xì)胞豐度百分比為6.58%。藍(lán)藻僅在秋季成為優(yōu)勢種。冬季(2月)水溫最低, 鹽度最高, 浮游植物中僅硅藻為優(yōu)勢種。春季(5月), 水溫回升且鹽度降低, 甲藻所占百分比有所升高, 但僅微小原甲藻(Prorocentrum minimum)成為優(yōu)勢種, 硅藻依然占絕對優(yōu)勢。

2.2 浮游植物豐度的時空分布

大鵬澳各水層浮游植物豐度在 6.15×103—5.94×106cells/L之間, 10月浮游植物豐度最高, 其次為2月; 8月和5月浮游植物豐度較低(圖2)。8月, 浮游植物豐度高值區(qū)出現(xiàn)在S2站位, 最高值出現(xiàn)在S2站位1m水層, 為6.16×105cells/L。牡蠣養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)(S1站)浮游植物豐度較低, 浮游植物豐度范圍為0.89×105—2.67×105cells/L, 0—2m 水層豐度明顯低于3m水層。10月, 浮游植物豐度出現(xiàn)兩個高值區(qū), 分別位于S1站位3m水層和S2站位1m水層, 豐度分別為 5.94×106和 3.25×106cells/L。S3站位 0—2m 水層也具有較高的浮游植物豐度, 但養(yǎng)殖區(qū)內(nèi) S1站位0—2m浮游植物豐度較低。2月, 浮游植物高值區(qū)主要出現(xiàn)在灣口 S3站位各水層, 其次為 S2站位。S3和 S2站位浮游植物平均豐度(分別為 16.0×105和9.26×105cells/L), 明顯高于 S1站位(平均豐度為2.07×105cells/L)。5月, 浮游植物豐度較低, 高值區(qū)出現(xiàn)在牡蠣養(yǎng)殖區(qū)(S1站位), 最高值出現(xiàn)在 3m 水層(3.85×105cells/L)。

表1 2014年大鵬澳浮游植物優(yōu)勢種Tab. 1 Dominant species of phytoplankton in Dapeng Cove

圖2 大鵬澳總藻類豐度(×104cells/L)Fig.2 The total phytoplankton abundance (×104cells/L) in Dapeng Cove

浮游植物豐度主要由硅藻控制。硅藻豐度在4.5×103—5.93×106cells/L范圍內(nèi), 占浮游植物總豐度的 90%以上, 所以硅藻的細(xì)胞豐度的空間分布特征與總浮游植物細(xì)胞豐度一致(圖 3)。甲藻的時空分布與總浮游植物和硅藻豐度分布不一致(圖2, 3, 4)。大鵬澳甲藻各水層豐度在 1.5×102—4.79×104cells/L 范圍內(nèi), 平均豐度為 3.94×103cells/L; 甲藻豐度 2月最低, 平均為 6.57×102cells/L, 5 月最高, 平均為3.03×103cells/L。在8月、10月和 2月, 甲藻豐度高值區(qū)均出現(xiàn)在S2和S3站位, 牡蠣養(yǎng)殖區(qū)S1站位各水層甲藻豐度均明顯低于S2和S3站位。5月, 甲藻豐度高值區(qū)位于S1、S2和S3站位3m以上水層, 最高值為7.65×103cells/L, 出現(xiàn)在S1站位2m水層。

圖3 大鵬澳四個季度硅藻豐度(×104cells/L)Fig.3 The abundance of diatoms(×104cells/L) in Dapeng Cove

圖4 大鵬澳四個季度甲藻豐度(×102cells/L)Fig.4 The abundance of dinoflagellates(×102cells/L) in Dapeng Cove

2.3 浮游植物多樣性指數(shù)和均勻度

各站位不同水層的多樣性指數(shù) H′變化范圍為0.34—3.59, S1、S2和S3三個站位H′平均分別為1.36、2.68和2.69。8月, 3個站位H′相差不大; 但10月、2月和 5月, S1站位 H′水柱平均值明顯低于 S2和 S3站位(圖 5)。例如, 10月 S1站 H′值為 0.55, 而 S2和S3站H′值分別為2.44和3.31; 2月S1站H′值為0.34,而S2和 S3站H′值分別為2.11和1.25。均勻度J表現(xiàn)出跟H′相似的變化趨勢, S1、S2和S3站平均值分別為0.27、0.49和0.51。8月, 3個站位均勻度J相差不大; 但其它月份, S1站均勻度 J水柱明顯低于 S2和 S3站(圖 6)。

圖6 大鵬澳浮游植物均勻度JFig.6 The evenness index of phytoplankton in Dapeng Cove

3 討論

自20世紀(jì)90年代中期以來, 大鵬澳開始養(yǎng)殖葡萄牙牡蠣, 牡蠣養(yǎng)殖業(yè)給當(dāng)?shù)貛砹司薮蟮慕?jīng)濟(jì)效益。2012年以前, 大鵬澳牡蠣養(yǎng)殖分夏苗和冬苗投放,每年冬季和夏季收獲。但2012年夏季牡蠣養(yǎng)殖面積劇增, 該海域超負(fù)荷養(yǎng)殖, 導(dǎo)致牡蠣生長緩慢, 牡蠣收獲期減少為一年一次(從該年度 12月起至次年4—6月止)(于宗赫等, 2014)。浮游植物是貝類的重要餌料, 貝類超負(fù)荷養(yǎng)殖勢必造成浮游植物豐度和種群結(jié)構(gòu)的改變(Trottet et al, 2008a)。

本研究表明, 大鵬澳牡蠣養(yǎng)殖對浮游植物總豐度造成顯著影響。8月牡蠣投苗初期和10月、2月牡蠣生長旺盛期, 牡蠣養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)浮游植物豐度均明顯低于養(yǎng)殖區(qū)外, 這表明牡蠣對浮游植物有顯著的濾食效應(yīng)。但是, 5月進(jìn)入牡蠣收獲末期, 現(xiàn)存牡蠣量較少, 牡蠣濾水量顯著降低, 加之養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)氮、磷等營養(yǎng)元素再循環(huán)程度顯著, 營養(yǎng)鹽濃度增加, 導(dǎo)致牡蠣養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)浮游植物總豐度高于非養(yǎng)殖區(qū)。總之, 超負(fù)荷牡蠣養(yǎng)殖能夠顯著降低浮游植物量, 這種現(xiàn)象在Beatrix Bay和 North Inlet estuary均曾被觀察到(Ogilvie et al, 2000; Wetz et al, 2002)。而在Grande-Entrée Lagoon, 貝類養(yǎng)殖則對浮游植物生物量無顯著影響, 其紫貽貝(Mytilus edulis)產(chǎn)量一直保持較高水平, Trottet等(2008b)指出該海域貝類養(yǎng)殖并未超出養(yǎng)殖容量。從本研究中牡蠣養(yǎng)殖對浮游植物豐度的影響來看, 2013—2014年大鵬澳牡蠣養(yǎng)殖已超出其養(yǎng)殖容量。超負(fù)荷養(yǎng)殖導(dǎo)致了食物短缺, 從而限制了牡蠣的生長。

硅藻在大鵬澳海域全年都是優(yōu)勢種類, 所以硅藻豐度的空間分布與浮游植物總豐度分布一致。本海域牡蠣主要吊養(yǎng)于3m以上淺水層中, 除5月外, 其它3個月牡蠣養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)3m以上水層硅藻和浮游植物總豐度均低于養(yǎng)殖區(qū)外, 說明硅藻是牡蠣的重要餌料。但值得注意的是, 在10月S1站位3m水層出現(xiàn)了硅藻高值區(qū), 這說明在牡蠣養(yǎng)殖水層外(或邊緣地帶)牡蠣的濾食作用可能難以控制硅藻的生長。由于養(yǎng)殖貝類排出大量代謝產(chǎn)物, 物質(zhì)循環(huán)和能量流動較為迅速, 大量無機(jī)和有機(jī)化合物給藻類的生長提供了充足的營養(yǎng)物質(zhì)(Wetz et al, 2002)。另外, 貝類排泄物中含有氨基酸等多種有機(jī)氮化合物, 而這些物質(zhì)對浮游植物尤其是硅藻的生長具有促進(jìn)作用(徐立等, 1995; 周毅等, 2002), 這在一定程度上解釋了牡蠣養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)出現(xiàn)硅藻高值區(qū)(如5月)的原因。

甲藻是海洋浮游植物的另一大類群, 先前的研究認(rèn)為甲藻僅是某些浮游動物的餌料(Zhong et al,1990), 但近年來研究發(fā)現(xiàn)貝類養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)甲藻類豐度明顯低于非養(yǎng)殖區(qū), 表明甲藻類可能優(yōu)先被貝類選擇攝食(張莉紅等, 2005)。另外, 張莉紅等(2008)研究表明, 櫛孔扇貝對東海原甲藻(Prorocentrum donghaiense)的攝食率和攝食選擇效率均高于硅藻(中肋骨條藻和小角毛藻(Chaetoceros minutissimus) )。本研究結(jié)果與張莉紅等(2005)相似, 除 5月牡蠣收獲末期外, 養(yǎng)殖區(qū)內(nèi) S1站甲藻豐度顯著小于非養(yǎng)殖區(qū), 且牡蠣養(yǎng)殖對甲藻的濾食程度要高于硅藻。Wetz等(2002)研究結(jié)果也證實(shí)了牡蠣濾食效應(yīng)能夠顯著降低浮游植物群落中甲藻的密度。

浮游植物多樣性指數(shù)是表示其群落多樣性的重要指標(biāo)。均勻度則是實(shí)際多樣性指數(shù)與理論上最大多樣性指數(shù)的比值, 是一個相對值, 是群落是否成熟和穩(wěn)定的特征之一。從各站位多樣性指數(shù)和均勻度的結(jié)果來看, 牡蠣養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)浮游植物多樣性和均勻度均明顯低于非養(yǎng)殖區(qū)(圖5, 圖6), 尤其在牡蠣生長旺盛期(10月和 2月), 養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)浮游植物多樣性指數(shù) H′僅為非養(yǎng)殖區(qū)的1/3—1/4。現(xiàn)常以多樣性指數(shù)小于l、均勻度小于0.3作為多樣性較差的標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行綜合評價(jià)(馬建新等, 2002)。在此標(biāo)準(zhǔn)下, 大鵬澳牡蠣養(yǎng)殖已經(jīng)顯著降低了養(yǎng)殖海域的多樣性指數(shù)和均勻度(尤其在10月和2月), 導(dǎo)致該海域生態(tài)系統(tǒng)不穩(wěn)定及生境退化。

另外, 10月份, 該海域可觀察到一定量的藍(lán)藻—絲狀鞘絲藻(Lyngbya confervoides), 且其為優(yōu)勢種之一, 這與 Wang等(2014)的結(jié)果類似, 他們曾觀察到藍(lán)藻種群(Lyngbya, Oscillatoria等)在大鵬澳海域作為優(yōu)勢種出現(xiàn)。藍(lán)藻的頻繁出現(xiàn)可能與大鵬澳海域人類活動(包括貝類和魚類養(yǎng)殖及污水排放等)導(dǎo)致水體富營養(yǎng)化程度加劇有關(guān), 水產(chǎn)養(yǎng)殖與藍(lán)藻的關(guān)系值得進(jìn)一步研究。牡蠣的餌料來源除了浮游植物外, 還包括了浮游動物、顆粒有機(jī)物等, 本研究著重于牡蠣養(yǎng)殖對浮游植物的影響, 下一步的研究應(yīng)全面考慮浮游植物、浮游動物及顆粒有機(jī)物的綜合影響。

4 結(jié)論

(1) 大鵬澳海域2013年8月—2014年5月四個季度的采樣調(diào)查共發(fā)現(xiàn)浮游植物 58屬144種, 浮游植物類型多為廣溫性近岸種。硅藻在豐富度和物種數(shù)量上都占據(jù)絕對優(yōu)勢。

(2) 牡蠣對浮游植物有明顯的濾食效應(yīng), 養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)牡蠣吊養(yǎng)水層(3m以上水層)浮游植物總豐度明顯低于非養(yǎng)殖區(qū)。牡蠣對硅藻和甲藻均有顯著的濾食作用, 但對甲藻的濾食作用更為明顯。

(3) 牡蠣養(yǎng)殖能顯著降低多樣性指數(shù)和均勻度,導(dǎo)致該海域浮游植物群落不穩(wěn)定、生態(tài)系統(tǒng)退化。

于宗赫, 江 濤, 夏建軍等, 2014. 大鵬澳牡蠣養(yǎng)殖區(qū)生態(tài)服務(wù)價(jià)值評估. 水產(chǎn)學(xué)報(bào), 38(6): 853—860

馬建新, 鄭振虎, 李云平等, 2002. 萊州灣浮游植物分布特征.海洋湖沼通報(bào), (4): 63—67

王友紹, 王肇鼎, 黃良民, 2004. 近20年來大亞灣生態(tài)環(huán)境的變化及其發(fā)展趨勢. 熱帶海洋學(xué)報(bào), 23(5): 85—95

孫 軍, 劉東艷, 徐 俊等, 2004. 1999年春季渤海中部及其鄰近海域的網(wǎng)采浮游植物群落. 生態(tài)學(xué)報(bào), 24(9):2003—2016

張莉紅, 張學(xué)雷, 朱明遠(yuǎn), 2008. 櫛孔扇貝對硅藻和甲藻細(xì)胞的選擇性攝食初探. 海洋科學(xué)進(jìn)展, 26(3): 372—376

張莉紅, 張學(xué)雷, 李瑞香等, 2005. 桑溝灣扇貝養(yǎng)殖對甲藻數(shù)量的影響. 海洋科學(xué)進(jìn)展, 23(3): 342—346

周 毅, 楊紅生, 何義朝等, 2002. 四十里灣幾種雙殼貝類及污損動物的氮、磷排泄及其生態(tài)效應(yīng). 海洋與湖沼, 33(4):424—431

徐 立, 吳瑜端, 1995. 有機(jī)氮化合物對海洋浮游植物生長的影響. 廈門大學(xué)學(xué)報(bào)(自然科學(xué)版), 34(5): 824—828

Charlson R J, Lovelock J E, Andreae M O et al, 1987. Oceanic phytoplankton, atmospheric sulphur, cloud albedo and climate. Nature, 326: 655—661

Ma Y, Ke Z X, Huang L M et al, 2014. Identification of human-induced perturbations in Daya Bay, China: Evidence from plankton size structure. Continental Shelf Research, 72:10—20

Newell, R I E, 2004. Ecosystem influences of natural and cultivated populations of suspension-feeding bivalve molluscs: A review. Journal of Shellfish Research, 23(1):51—61

Ogilvie S C, Ross A H, Schiel D R, 2000. Phytoplankton biomass associated with mussel farms in Beatrix Bay, New Zealand.Aquaculture, 181(1—2): 71—80

Pielou E C, 1969. An introduction to mathematical ecology. New York: Wiley-Inter-Science

Shannon C E, Weaver W, 1949. The Mathematical Theory of Communication. Urbana L: University of Illinois Press

Sathyendranath S, Gouveia A D, Shetye S R et al, 1991.Biological control of surface temperature in the Arabian Sea.Nature, 349(6304): 54—56

Sarmiento J L, Toggweiler J R, Najjar R et al, 1988. Ocean carbon-cycle dynamics and atmospheric pCO2.Philosophical Transactions of the Royal Society of London,325(1583): 3—21

Trottet A, Roy S, Tamigneaux E et al, 2008a. Impact of suspended mussels (Mytilus edulis L.) on plankton communities in a Magdalen Islands lagoon (Québec, Canada):A mesocosm approach. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 365(2): 103—115

Trottet A, Roy S, Tamigneaux E et al, 2008b. Influence of suspended mussel farming on planktonic communities in Grande-Entrée Lagoon, Magdalen Islands (Québec, Canada).Aquaculture, 276(1—4): 91—102

Wetz M S, Lewitus A J, Koepfler E T et al, 2002. Impact of the Eastern oyster Crassostrea virginica on microbial community structure in a salt marsh estuary. Aquatic Microbial Ecology, 28(1): 87—97

Wang Z H, Zhao J G, Zhang Y J et al, 2009. Phytoplankton community structure and environmental parameters in aquaculture areas of Daya Bay, South China Sea. Journal of Environmental Sciences, 21(9): 1268—1275

Wang Z H, Song S H, Qi Y Z, 2014. A comparative study of phytoneuston and the phytoplankton community structure in Daya Bay, South China Sea. Journal of Sea Research, 85:474—482

Zhong Z, Li S J, Zhou Q L, 1990. Marine Planktology. Berlin:Springer Verlag, 454