環(huán)境溫度對(duì)達(dá)烏爾黃鼠冬眠模式和能量消耗的影響

于 超，宋士一，彭 霞，楊 明

（1.沈陽(yáng)師范大學(xué) 化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院，沈陽(yáng) 110034；2.沈陽(yáng)師范大學(xué) 實(shí)驗(yàn)教學(xué)中心，沈陽(yáng) 110034）

0 引 言

許多內(nèi)溫動(dòng)物通過蟄眠（Torper）來度過寒冷的冬季［1］，冬眠是蟄眠的一種類型，通常指動(dòng)物在麻痹或昏睡狀態(tài)下越冬［2］。恒溫動(dòng)物維持高體溫需要消耗大量的能量，而溫帶和極地的哺乳動(dòng)物在冬季面臨著食物短缺的問題，為了節(jié)約能量，有些動(dòng)物會(huì)采取降低代謝率和體溫的冬眠策略。然而動(dòng)物在整個(gè)冬眠季節(jié)并不是一直都處于蟄眠狀態(tài)，冬眠期間體溫降低，自身代謝率處于較低水平，且這一狀態(tài)能夠維持幾天或幾周，然后被重復(fù)性的復(fù)溫和簡(jiǎn)短的持續(xù)性產(chǎn)熱所打斷［3－4］，這樣動(dòng)物的整個(gè)冬眠季節(jié)會(huì)被分割成若干個(gè)冬眠陣。已有的研究表明，同一物種的冬眠模式可以依據(jù)冬眠季節(jié)的長(zhǎng)短和冬眠陣類型分為深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型［5］。深冬眠型長(zhǎng)而深的冬眠陣會(huì)使動(dòng)物長(zhǎng)時(shí)間處于低體溫低代謝的狀態(tài)下，更有利于節(jié)約能量［6］。

深冬眠狀態(tài)下，動(dòng)物的體溫會(huì)在一定范圍內(nèi)隨環(huán)境溫度的變化而變化，其冬眠模式也隨著溫度的改變而改變。所以，環(huán)境溫度會(huì)通過影響深冬眠階段的體溫以及陣間覺醒的頻率等參數(shù)，進(jìn)而影響冬季的能量消耗［7］。有報(bào)道顯示，全球氣候變暖，動(dòng)物園和野外生活的冬眠動(dòng)物提前出眠，從而對(duì)其生存和繁殖造成了嚴(yán)重的影響。但環(huán)境溫度如何影響動(dòng)物的冬眠模式和能量消耗尚缺乏系統(tǒng)的研究報(bào)道。動(dòng)物能否適應(yīng)逐漸變暖的冬季，溫暖的冬季會(huì)對(duì)冬眠動(dòng)物的越冬有何影響仍有待進(jìn)一步研究。

達(dá)烏爾黃鼠（Spermophilusdauricus）是一種典型的貯脂類小型冬眠哺乳動(dòng)物，分布于古北界蒙新區(qū)。該物種在冬眠前期會(huì)在體內(nèi)大量貯存脂肪，以應(yīng)對(duì)漫長(zhǎng)的冬季，入眠階段是一個(gè)從儲(chǔ)存能量向消耗能量轉(zhuǎn)變的過程［8］。在入眠前的體重可以達(dá)到出眠后的兩倍左右。大量的脂肪儲(chǔ)備為該物種的冬眠提供了充足的能量。而黃鼠在深冬眠階段幾乎不取食。體內(nèi)貯存的脂肪是其越冬的主要能源。本文在實(shí)驗(yàn)室不同環(huán)境溫度條件下，通過連續(xù)長(zhǎng)時(shí)間的監(jiān)測(cè)動(dòng)物的體溫［9］和能量收支，記錄達(dá)烏爾黃鼠在不同環(huán)境溫度下的冬眠模式和能量消耗，為進(jìn)一步分析氣候變化對(duì)動(dòng)物冬眠的影響有提供支持。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)動(dòng)物

實(shí)驗(yàn)用達(dá)烏爾黃鼠27只，于2011年五月捕自內(nèi)蒙古通遼（43.9°N，122.5°E），于沈陽(yáng)師范大學(xué)動(dòng)物房單籠飼養(yǎng)，飼養(yǎng)籠大小48cm×35cm×20cm，用碎刨花做巢材。動(dòng)物房?jī)?nèi)自然溫度（隨外界環(huán)境氣溫波動(dòng)的范圍為16～28℃）和光照，動(dòng)物喂以沈陽(yáng)市于洪區(qū)前民動(dòng)物飼料廠生產(chǎn)的標(biāo)準(zhǔn)鼠飼料，水、食自取。9月份，當(dāng)動(dòng)物出現(xiàn)蟄眠狀態(tài)（卷曲身體、體溫降低、行動(dòng)遲緩）時(shí)，將動(dòng)物隨機(jī)分為3組，分別置于（5±2）℃，（15±2）℃，（25±2）℃下飼養(yǎng)，籠內(nèi)加適量的棉花作為補(bǔ)充巢材。低溫房恒黑（模擬洞穴內(nèi)條件），動(dòng)物水、食仍自取，飼料成分不變。

1.2 體溫和環(huán)境溫度的記錄

動(dòng)物移入低溫房前半個(gè)月腹腔內(nèi)埋植半導(dǎo)體溫度記錄元件（Maxim／Dallas公司生產(chǎn)的DS1921LThermochron?iButton，溫度記錄范圍為－40～85℃，靈敏度為0.5℃），每小時(shí)記錄一次體核溫度，以準(zhǔn)確測(cè)定冬眠季節(jié)及其前后體溫的變化和冬眠的表達(dá)［7，10］。動(dòng)物術(shù)后恢復(fù)一周。另取3個(gè)iButton，參數(shù)設(shè)定同上，分別置于3號(hào)自封袋內(nèi)，懸掛于黃鼠越冬的低溫房，用來記錄不同低溫房的環(huán)境溫度。

1.3 冬眠模式

體溫（Tb）＜30℃時(shí)定義為異溫狀態(tài)，首次記錄到Tb＜30℃時(shí)為動(dòng)物的入眠時(shí)間，最后一次記錄到Tb從＜30℃回復(fù)到≥30℃為動(dòng)物的出眠時(shí)間。冬眠季節(jié)即為從入眠到出眠的時(shí)間跨度。動(dòng)物冬眠季節(jié)內(nèi)，所有異溫狀態(tài)的時(shí)長(zhǎng)之和為異溫累積時(shí)間。取不同環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠連續(xù)且平穩(wěn)的3個(gè)最長(zhǎng)冬眠陣，計(jì)算連續(xù)3個(gè)冬眠陣的平均天數(shù)作為該溫度下冬眠陣的長(zhǎng)度。根據(jù)冬眠季節(jié)的長(zhǎng)短和冬眠陣的類型，將冬眠分為深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型，深冬眠型冬眠季節(jié)長(zhǎng)，主要由若干持續(xù)多天的深冬眠陣組成；少冬眠型冬眠季節(jié)短，冬眠陣中深冬眠陣較少，短冬眠陣和日眠陣較多；不冬眠型個(gè)體整個(gè)冬季都不表達(dá)深冬眠陣和短冬眠陣，只表達(dá)日眠陣或一直處于常溫產(chǎn)熱狀態(tài)［7］。

1.4 能量消耗的測(cè)定

動(dòng)物冬眠期間的總能量消耗由食物消耗和體脂消耗兩部分組成。食物消耗提供的能量通過食物平衡法測(cè)定能量收支來計(jì)算。體脂消耗提供的能量通過監(jiān)測(cè)動(dòng)物入眠與出眠的體重差，作為體脂消耗。

1）能量收支測(cè)定。用改進(jìn)的飼養(yǎng)籠法測(cè)定動(dòng)物的能量收支［11］。采用全自動(dòng)氧彈量熱儀（YX－ZR／Q型，長(zhǎng)沙友欣實(shí)業(yè)有限生產(chǎn)公司）測(cè)定食物和糞便熱值。用電子天平監(jiān)測(cè)動(dòng)物體重，每周1次。體重的變化為動(dòng)物體脂的變化。

2）體脂消耗測(cè)定。動(dòng)物入眠和出眠時(shí)的體重差當(dāng)做動(dòng)物在冬眠過程中的體脂消耗。1g脂肪組織大約含有0.8g脂質(zhì)（39kJ／g）［12－13］。得出動(dòng)物脂肪供能公式為：體脂能量＝體脂消耗質(zhì)量×0.8×39（kJ）。

1.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)

數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)利用SPSS 13.0軟件統(tǒng)計(jì)包，進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。1－Sample－K－S檢驗(yàn)后，證明所有用于統(tǒng)計(jì)的數(shù)據(jù)均符合正態(tài)分布。黃鼠在冬眠過程中體脂的消耗，冬眠模式的差異，總能量消耗，均采用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)（Independent－Samples T test），分析后再采用單因素方差分析（One－way ANOVA）和post hoc多重比較。文中所用數(shù)據(jù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤（Mean±SE）表示。P＜0.05為差異顯著，P＜0.01為差異極顯著。

2 結(jié) 果

2.1 冬眠模式

1）冬眠類型。深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型3種冬眠模式在不同環(huán)境溫度下的冬眠動(dòng)物中均有表達(dá)。不同的環(huán)境溫度下的動(dòng)物通過蟄眠均成功越過冬季，但越冬模式具有一定差異（圖1）。5℃環(huán)境溫度下9只動(dòng)物全部為深冬眠型（圖1a）；15℃環(huán)境溫度下6只動(dòng)物為深冬眠型（圖1b），2只動(dòng)物為少冬眠型（圖1c）；25℃環(huán)境溫度下，7只動(dòng)物為少冬眠型（圖1d），1只動(dòng)物為不冬眠型（圖1e）。

圖1 不同環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠的冬眠模式

2）冬眠季節(jié)長(zhǎng)度。5，15，25℃動(dòng)物的冬眠季節(jié)長(zhǎng)度分別為（168.33±6.17）d，（146.75±11.45）d，（88.38±10.39）d（圖2），差異顯著（F（2，22）＝19.431，P＝0＜0.01）。

3）平均冬眠陣長(zhǎng)度。5，15，25℃環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠連續(xù)3個(gè)冬眠陣長(zhǎng)度分別為（27.4±3.3）d，（15.3±1.2）d，（3.88±0.58）d，差異顯著（F（2，22）＝28.838，P＝0＜0.01）。

4）異溫累積時(shí)長(zhǎng)。5，15，25℃環(huán)境溫度下總的異溫累積時(shí)長(zhǎng)分別為（110.45±4.38）d，（78.50±6.00）d，（14.09±3.98）d（圖4），顯著差異（F（2，22）＝94.669，P＝0＜0.01）。

圖2 不同環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠冬眠季節(jié)的長(zhǎng)度

圖3 不同環(huán)境溫度下平均3個(gè)冬眠陣長(zhǎng)度（Day）

圖4 不同環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠冬眠異溫累積時(shí)長(zhǎng)

2.2 冬眠期間攝食量

5，15，25℃動(dòng)物的攝食量分別為（38.00±5.46）g，（557.70±104.20）g，（913.59±60.45）g（圖5），差異顯著（F（2，22）＝42.525，P＝0＜0.01）。

2.3 體脂的消耗

在5，15，25℃的環(huán)境溫度下冬眠季節(jié)體脂消耗分別為（83.16±6.38）g，（85.63±15.21）g，（123.55±13.55）g，這些體脂分別為動(dòng)物提供了（2 594.59±199.06）kJ，（2 671.66±474.55）kJ，（3 854.76±422.38）kJ能量。組間差異顯著（F（2，22）＝3.408，P＝0.05）（圖6）。25℃環(huán)境下體脂消耗量顯著高于5℃（P＝0.025＜0.05）和15℃（P＝0.039＜0.05）。

2.4 冬眠期間總能量消耗

5，15，25℃動(dòng)物在冬眠過程中消耗的總能量分別為（3 722±217.82）kJ，（18 907±2 895.07）kJ，（30 542±2 146.40）kJ（圖7），差異顯著（F（2，22）＝45.198，P＝0＜0.01）。

圖5 不同環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠冬眠季節(jié)的攝食量

圖6 不同環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠冬眠季節(jié)體脂的消耗

圖7 不同環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠越冬總的能量

3 討 論

3.1 環(huán)境溫度對(duì)達(dá)烏爾黃鼠冬眠模式的影響

根據(jù)達(dá)烏爾黃鼠冬眠季節(jié)的長(zhǎng)短和冬眠陣的長(zhǎng)度，可以把達(dá)烏爾黃鼠的冬眠模式分為深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型［5］。冬眠陣的長(zhǎng)短在一定程度上取決于環(huán)境溫度，環(huán)境溫度降低會(huì)延長(zhǎng)動(dòng)物冬眠陣的長(zhǎng)度［14］，5℃環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠的冬眠陣長(zhǎng)度顯著長(zhǎng)于15和25℃，而擁有最長(zhǎng)最深的冬眠陣正是最理想的冬眠模式［15］，蝙蝠（VespertilioLinnaeus）和睡鼠（G.glis）中都曾觀察到超過30d的冬眠陣［16］。而通過觀測(cè)達(dá)烏爾黃鼠不同環(huán)境溫度下冬眠季節(jié)長(zhǎng)度發(fā)現(xiàn)，隨著環(huán)境溫度的升高導(dǎo)致動(dòng)物的冬眠季節(jié)變短，高的環(huán)境溫度嚴(yán)重影響動(dòng)物冬眠季節(jié)長(zhǎng)度。在旱獺（Marnotamarmota）的研究中發(fā)現(xiàn)由于氣候變暖，阿拉斯加旱獺冬眠時(shí)長(zhǎng)較23年前減少38d［17］。動(dòng)物在冬眠過程中，體溫略高于環(huán)境溫度幾度［18］，不同環(huán)境溫度會(huì)影響動(dòng)物體溫，進(jìn)而影響冬眠模式。不同環(huán)境溫度下動(dòng)物表達(dá)出的異溫時(shí)長(zhǎng)具有顯著差異，這與不同環(huán)境溫度下，動(dòng)物的代謝率不同相適應(yīng)，體溫隨著代謝率的降低而降低［16］。很多物種往往都有一個(gè)最適冬眠溫度［16］，在這個(gè)溫度范圍之內(nèi)，動(dòng)物可表現(xiàn)最長(zhǎng)冬眠陣，最低代謝率和最適體溫。旱獺（Marnotamarmota）冬眠最適冬眠體溫一般在5～10℃［19］，而嚙齒動(dòng)物一般在1～6℃［18］。通過3個(gè)環(huán)境溫度下達(dá)烏爾黃鼠越冬的對(duì)比，5℃環(huán)境溫度下有最適達(dá)烏爾黃鼠的冬眠模式。但在相同的溫度下動(dòng)物并不一定表現(xiàn)出相同的冬眠模式。在15℃環(huán)境溫度下，有2只動(dòng)物表現(xiàn)出少冬眠型，在25℃環(huán)境溫度下有1只動(dòng)物表現(xiàn)出不冬眠型。某些動(dòng)物在15，25℃環(huán)境溫度下只表現(xiàn)少冬眠或者不冬眠，這種現(xiàn)象可能是由動(dòng)物自身非常規(guī)冬眠陣而并非環(huán)境溫度的原因，本實(shí)驗(yàn)室在此前對(duì)連續(xù)3個(gè)冬眠季節(jié)的研究中都發(fā)現(xiàn)在低溫中不冬眠或極少冬眠的個(gè)體［20］。還有研究在實(shí)驗(yàn)室條件恒定不變的情況下，27只花鼠（Eutamiassibiricus）中有26%一生都沒有表達(dá)冬眠［21］。

3.2 環(huán)境溫度對(duì)達(dá)烏爾黃鼠能量消耗的影響

達(dá)烏爾黃鼠屬于貯脂類冬眠動(dòng)物，貯脂類冬眠動(dòng)物在常規(guī)環(huán)境溫度下冬眠過程中停止攝食，利用體內(nèi)貯存的脂肪分解供能［22］。本實(shí)驗(yàn)5℃環(huán)境溫度下，動(dòng)物在冬眠過程中取食量38.00g。通過分析實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)，發(fā)現(xiàn)其中81.2%攝食發(fā)生在出眠前一個(gè)月的時(shí)間內(nèi)。出眠前期，動(dòng)物冬眠陣時(shí)間縮短，此時(shí)有較多陣間覺醒，陣間覺醒和陣間產(chǎn)熱時(shí)間雖短，但消耗能量較高。旱獺（Marnotamarmota）在陣間覺醒期間的耗能占冬眠季節(jié)的72%，其中產(chǎn)熱階段占57%［23］。隨著環(huán)境溫度的升高，動(dòng)物的冬眠陣變短，擁有更多的陣間覺醒［14］，高溫環(huán)境下冬眠的動(dòng)物在陣間覺醒期間消耗了更多的能量。育肥期間動(dòng)物在體內(nèi)貯存一定量的脂肪，這些脂肪能夠維持動(dòng)物在低溫下越冬的能量需求，當(dāng)動(dòng)物因?yàn)殛囬g覺醒增多而導(dǎo)致能量消耗增高時(shí)，動(dòng)物就需要從外界獲取可利用的食物，來補(bǔ)充能量缺失。近百年來，世界正以一種異乎尋常的速度變暖，氣候變化對(duì)生物的影響甚為直接，高的環(huán)境溫度導(dǎo)致動(dòng)物具有更短的冬眠陣，更多的陣間覺醒，更多的能量消耗，這些能量均來自于體脂消耗的供給和食物攝入的補(bǔ)充。

冬眠是達(dá)烏爾黃鼠生活史中的一個(gè)環(huán)節(jié)，動(dòng)物不僅要衡量能量與冬眠之間的關(guān)系，還要衡量能量與出眠后繁殖的問題。有研究表明，蟾蜍在暖冬下死亡率會(huì)增加，并且產(chǎn)卵數(shù)會(huì)減少［24］。隨著全球氣候的變暖，冬眠季節(jié)變短，動(dòng)物在可利用食物資源還不夠豐富的時(shí)候出眠，出眠后直接面臨能量供給不足，自身體脂消耗過多，體內(nèi)剩余的能量是否能夠支撐動(dòng)物在繁殖期間的需求，還有待于進(jìn)一步的研究。

4 結(jié) 語(yǔ)

在冬眠期間，達(dá)烏爾黃鼠的冬眠季節(jié)長(zhǎng)度，冬眠陣長(zhǎng)度，冬眠期間異溫累積時(shí)長(zhǎng)均隨著環(huán)境溫度的升高而變短，因此從冬眠模式上看，高的環(huán)境溫度不利于動(dòng)物的冬眠。

在冬眠期間，達(dá)烏爾黃鼠的攝食量，體脂消耗，和冬眠期間總能量消耗均隨著環(huán)境溫度的升高而增大，因此從能量學(xué)角度來看，高的環(huán)境溫度不利于動(dòng)物的冬眠。

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