海藻糖在植物對(duì)逆境脅迫響應(yīng)與適應(yīng)中的作用

龍正齡 馬文廣 崔明昆 龔明

摘要 海藻糖是一種天然存在的非還原性二糖。已有證據(jù)表明，海藻糖參與植物對(duì)逆境脅迫的響應(yīng)與適應(yīng)過(guò)程。基于國(guó)內(nèi)外的研究進(jìn)展，綜述了海藻糖在植物中對(duì)生物脅迫和非生物脅迫響應(yīng)與適應(yīng)過(guò)程的變化、作用及其可能的作用機(jī)制，并且展望了未來(lái)研究中值得關(guān)注的方向。

關(guān)鍵詞 海藻糖；植物；逆境應(yīng)答； 生物脅迫； 非生物脅迫

中圖分類(lèi)號(hào) S432.2+4 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼 A 文章編號(hào) 0517-6611（2014）16-04956-04

海藻糖（Trehalose）是由2個(gè)葡萄糖分子以α，α，l，l-糖苷鍵構(gòu)成的非還原性糖，是一種具有特殊性質(zhì)的二糖，廣泛存在于細(xì)菌、酵母、真菌、低等和高等植物中，在昆蟲(chóng)和其他無(wú)脊椎動(dòng)物中也有發(fā)現(xiàn)。海藻糖在高溫溶液或酸性條件下有抗酸性水解和維持穩(wěn)定的能力[1]。此外，水替換和玻璃態(tài)的2個(gè)機(jī)制也表明，海藻糖是生物膜和生物大分子的穩(wěn)定劑；在水置換機(jī)制中，當(dāng)脫水或冷凍時(shí)，海藻糖能替代水與生物膜或生物大分子形成氫鍵[2]；在玻璃態(tài)的形成機(jī)制中，當(dāng)完全脫水時(shí)，海藻糖不僅可以結(jié)晶化，而且可以凝固成玻璃態(tài)，是唯一能維持玻璃態(tài)的糖。玻璃態(tài)海藻糖可防止生物分子脫水變性，抵抗相分離和結(jié)晶的能力，從而使其功能活性得到保留[1-2]。

多年來(lái)，海藻糖被認(rèn)為僅限于更蘇植物中，如香灌木屬（Myrothamnus flabellifolius）或鱗葉卷柏（Selaginella lepidophylla），在這些植物中易檢測(cè)到海藻糖[3]。后來(lái)，利用有效霉素A抑制海藻糖酶在模式植物擬南芥中的應(yīng)答，也能檢測(cè)到內(nèi)源海藻糖的產(chǎn)生[4]。在其他植物中也有發(fā)現(xiàn)，在極端干旱的條件下，葉片中的海藻糖含量可達(dá)20%，其作用可能是為了維持細(xì)胞結(jié)構(gòu)和組分免于變性[5]。最近報(bào)道表明，在轉(zhuǎn)基因水稻的葉片中檢測(cè)到海藻糖的濃度比非轉(zhuǎn)基因的葉片高出3～10倍[6]。此外，在轉(zhuǎn)基因的煙草中也檢測(cè)到海藻糖[7]。研究表明，海藻糖在細(xì)胞內(nèi)的積累常與植物抗逆性形成與提高相關(guān)。

植物面臨的脅迫通常被分為非生物脅迫和生物脅迫。非生物脅迫是通過(guò)物理的或化學(xué)的環(huán)境因素引起的，如冷、熱、鹽、干旱、風(fēng)、化學(xué)品、氧化或輻射。生物脅迫是由生物帶來(lái)的介質(zhì)引起的，如細(xì)菌、真菌、昆蟲(chóng)或動(dòng)物。雖然脅迫不一定會(huì)威脅到植物的生存，但可以在不同程度上破壞植物的生理生化過(guò)程，使得植物中至關(guān)重要的功能被中斷，甚至使得完整的組織崩潰[8-9]。為了抵消這種傷害，植物都配備了多套防御機(jī)制。當(dāng)不同的脅迫產(chǎn)生時(shí)，其中有些防御信號(hào)被激活，在脅迫發(fā)生時(shí)級(jí)聯(lián)反應(yīng)包括：①積累兼容性的代謝產(chǎn)物，如糖、脯氨酸[10]或抗微生物的分子；②動(dòng)員信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[11]；③合成特殊的蛋白質(zhì)，如脅迫響應(yīng)蛋白和病理相關(guān)蛋白（PR）蛋白等[12]；④誘導(dǎo)一系列下游基因的表達(dá)[13]。根據(jù)海藻糖特有的化學(xué)性質(zhì)和物理性質(zhì)以及它在酵母、真菌和細(xì)菌的作用[14-15]，深入研究海藻糖及其前體海藻糖-6-磷酸（T6P）是否及如何參與植物脅迫反應(yīng)對(duì)進(jìn)一步弄清植物對(duì)逆境脅迫的適應(yīng)有著重要的意義[6]。海藻糖在生物體內(nèi)主要有3種合成途徑，分別是以葡萄糖、麥芽糖、淀粉為底物，通過(guò)與海藻糖合成有關(guān)的酶的作用轉(zhuǎn)化成海藻糖[16]。擬南芥突變體sweetie中糖、淀粉和乙烯等產(chǎn)生異常的積累。該突變體具有較高的參與非生物脅迫應(yīng)答的組成型基因表達(dá)水平[17]。目前已有研究表明，海藻糖在細(xì)胞內(nèi)的產(chǎn)生和積累可以抵御脫水、干旱、鹽漬、高溫、低溫和熱脅迫的傷害，但海藻糖在植物體中的作用還存在部分質(zhì)疑，對(duì)其在生物脅迫和非生物脅迫逆境中的響應(yīng)情況及可能作用機(jī)制的了解還比較模糊。為此，筆者針對(duì)該領(lǐng)域的國(guó)內(nèi)外研究進(jìn)展，對(duì)海藻糖在植物對(duì)逆境脅迫響應(yīng)與適應(yīng)中的作用進(jìn)行了簡(jiǎn)要的綜述，并且展望未來(lái)該研究領(lǐng)域中值得關(guān)注和進(jìn)一步研究的方向。

1 海藻糖在植物對(duì)生物脅迫響應(yīng)中的作用

最近研究表明，激素信號(hào)途徑可以被水楊酸、脫落酸、茉莉酸和乙烯等活性物質(zhì)調(diào)控?；钚匝酰≧OS）途徑也一樣。它們?cè)谏锩{迫和非生物脅迫之間扮演重要的角色，并且生物脅迫與非生物脅迫有著共同的調(diào)節(jié)機(jī)制[18]，因此推測(cè)植物中海藻糖對(duì)生物相互作用的應(yīng)答也應(yīng)起預(yù)期的作用。然而，現(xiàn)有的研究表明海藻糖可能扮演著矛盾的角色。

一般來(lái)講，植物–微生物的共生有利于宿主。在豆科植物上的根瘤菌或菌根的形成常常能增加寄主的生物量或提高抗脅迫能力。Mithofer[19]研究表明，根瘤菌多糖在誘導(dǎo)防御中起負(fù)調(diào)控的作用。有研究報(bào)道，在共生器官如根瘤菌中海藻糖扮演了可適當(dāng)調(diào)節(jié)碳水化合物代謝的微妙角色[20-21]。另外，在干旱脅迫下，在幾種豆科植物中也檢測(cè)到海藻糖[22]。此外，當(dāng)根瘤菌中氧濃度較低時(shí)也會(huì)刺激海藻糖的積累[23]。海藻糖在這些相互作用中涉及2個(gè)層面。首先，根瘤菌中的海藻糖可以提高寄主對(duì)脅迫的耐受性，干旱脅迫下根瘤菌的海藻糖合成增加[22]。進(jìn)一步研究表明，接種了根瘤菌屬ReOtsA的菜豆能比野生型寄主植物產(chǎn)生更多的根瘤菌（27%），固氮酶活性更大（38%），生物量增加（25%）。而接種根瘤菌屬TPS KO突變體的菜豆則表現(xiàn)出相反表型，根瘤數(shù)降低了26%，固氮酶活性降低了45%，生物量降低了40%。此外，接種ReOtsA的植物能在干旱脅迫21 d后完全恢復(fù)，而野生系或接種根瘤菌屬TPS KO突變體的植物則不能[24]。

另外，在病原體攻擊方面，在甘藍(lán)根腫菌（Plasmodiophora brassicae）侵染擬南芥的過(guò)程中，在受感染的根和下胚軸中海藻糖積累的濃度高達(dá)10 mg/g[25]。在被奧氏蜜環(huán)菌（Armillaria ostoyae）感染的歐洲赤松（Pinus sylvestris L.）的根中也發(fā)現(xiàn)海藻糖的大量積累[26]。但是，這種二糖在植物和病原體中都存在，在感染中海藻糖既是植物脅迫的保護(hù)劑又是真菌的多功能糖[27]，所以很難確定海藻糖積累在受感染器官中的作用。

在擬南芥–甘藍(lán)根腫菌病害系統(tǒng)中對(duì)宿主和病原體的海藻糖代謝基因的研究表明，海藻糖是病原菌的毒性套件工具的一個(gè)元件[25]。研究表明，在病原體中與海藻糖合成相關(guān)基因PbTPS在感染點(diǎn)是上調(diào)的，導(dǎo)致海藻糖積累。同時(shí)，在感染組織中海藻糖積累之前，AtTRE被上調(diào)，說(shuō)明海藻糖酶可能是植物防御系統(tǒng)中抵消海藻糖積累的一部分。在這個(gè)例子中，海藻糖對(duì)植物組織的生存是一個(gè)重要威脅。因此，在特定的位置和特定的濃度時(shí)，海藻糖可能對(duì)特定的植物組織或細(xì)胞造成負(fù)面的影響。

2 海藻糖在植物對(duì)非生物脅迫響應(yīng)中的作用

在非生物脅迫中，海藻糖的作用最初是在更蘇植物中被發(fā)現(xiàn)的，如香灌木屬或鱗葉卷柏。這些耐旱的植物能承受幾乎完全的脫水、再水合，并且恢復(fù)完整的活力[28]。在這幾種植物中，海藻糖是主要的可溶性糖，葉片的海藻糖含量在香灌木屬達(dá)到3 mg/g，在鱗葉卷柏中達(dá)到12 mg/g。在脫水過(guò)程中，海藻糖的作用是蛋白質(zhì)和生物膜的保護(hù)劑[3]。在非生物脅迫條件下海藻糖的積累并不僅限于更蘇植物中。據(jù)報(bào)道，在擬南芥中，經(jīng)過(guò)4 h的熱脅迫（40 ℃）和4 d（4 ℃）冷暴露后，海藻糖水平翻了一番[29]。進(jìn)一步的研究表明，脅迫過(guò)程中海藻糖積累與海藻糖生物合成基因的轉(zhuǎn)錄被激活相關(guān)。例如，在水稻幼苗的根和芽中，2個(gè)TPP基因（OsTPP1和OsTPP2）能被低溫脅迫（40 ℃）、干旱和外源脫落酸（ABA）瞬間誘導(dǎo)[30]。正如預(yù)期的那樣，在冷脅迫后水稻根中TPP活性和海藻糖含量增加[7，30]。

外源海藻糖處理還能減少干旱脅迫下小麥幼苗的凈光合速率，并在復(fù)水后，小麥的葉片含水量和干物質(zhì)量均有少量的增加。外源海藻糖通過(guò)增加NPQ、β胡蘿卜素含量和DEPS，可以部分提高小麥在逆境脅迫后的恢復(fù)[31]。此外，適宜濃度的海藻糖還能顯著促進(jìn)滲透脅迫下油菜種子的萌發(fā)和幼苗的生長(zhǎng)，并且能促進(jìn)脯氨酸的積累[32-33]。這些研究表明海藻糖或T6P參與非生物脅迫的響應(yīng)。

3 海藻糖參加植物逆境脅迫適應(yīng)過(guò)程中可能的作用

3.1 海藻糖可作為細(xì)胞相容性溶質(zhì) 相容性溶質(zhì)分子是無(wú)毒分子，可以在細(xì)胞質(zhì)中高濃度積累。它們參與維持細(xì)胞膨壓或保護(hù)大分子結(jié)構(gòu)以應(yīng)對(duì)不利環(huán)境的影響。海藻糖就是其中的一種[34-35]。在許多生物體中，海藻糖具有比其他糖類(lèi)更能保護(hù)膜和生物分子的穩(wěn)定性、兼容性[1]和滲透調(diào)節(jié)性[36]。

在植物中，海藻糖作為相容性溶質(zhì)是有爭(zhēng)議的，需要進(jìn)一步研究。在更蘇植物中，海藻糖濃度達(dá)到的水平與理論的相容性溶質(zhì)一致，而在其他植物中海藻糖濃度較低[37]，如滲透脅迫時(shí)在亞麻籽中的含量?jī)H為31.49 nmol/g[38]。另有研究報(bào)道，在含100 mmol/L的海藻糖溶液中生長(zhǎng)的擬南芥幼苗中T6P的快速積累會(huì)抑制幼苗的生長(zhǎng)，表明海藻糖可能不是相容性溶質(zhì)[39]。此外，海藻糖的轉(zhuǎn)基因雖然可提高煙草對(duì)干旱的耐受性，但會(huì)引起形態(tài)學(xué)的改變，影響碳水化合物的代謝，高濃度的海藻糖還可能導(dǎo)致毒性，表明海藻糖是一種非相容性溶質(zhì)[40]。然而，許多植物在脅迫時(shí)會(huì)在特殊的器官中積累海藻糖[41]。此外，在葉綠體中表達(dá)海藻糖合成相關(guān)的基因ScTPS1，擬南芥變得耐旱，并且沒(méi)有引起發(fā)育失常[7]。這些結(jié)果表明，在特定器官的細(xì)胞或細(xì)胞器中海藻糖可以作為相容性溶質(zhì)。

3.2 海藻糖與細(xì)胞的程序性死亡的關(guān)系 海藻糖的抗凋亡作用在動(dòng)物中已經(jīng)得到了廣泛的報(bào)道。海藻糖的保護(hù)作用能提高在凍結(jié)時(shí)干細(xì)胞和血小板的相關(guān)抗凋亡作用[42]。在植物中，細(xì)胞程序性死亡（PCD）也被認(rèn)為是參與脅迫的防御、應(yīng)答的基本細(xì)胞程序[43]。有報(bào)道表明，海藻糖對(duì)劍蘭花瓣有延遲萎蔫和降低PCD的作用[44]。這表明在植物中可能需要海藻糖來(lái)引發(fā)PCD過(guò)程。

在病原體攻擊的情況下，這種抗凋亡性能可能會(huì)出現(xiàn)矛盾。在眾多的植物病原菌侵染過(guò)程中，植物細(xì)胞會(huì)發(fā)生類(lèi)似PCD的現(xiàn)象，稱(chēng)為過(guò)敏反應(yīng)（HR）。當(dāng)寄主植物識(shí)別病原菌時(shí)，會(huì)觸發(fā)HR反應(yīng)[45]。HR在感染點(diǎn)誘導(dǎo)細(xì)胞死亡，限制病原體的擴(kuò)展。在感染點(diǎn)的海藻糖積累能干預(yù)HR。可以推測(cè)，一些病原體產(chǎn)生海藻糖可能幫助克服植物PCD的發(fā)生。

3.3 海藻糖在逆境脅迫中扮演信號(hào)分子的作用 糖如蔗糖、葡萄糖在植物中可作為有效的信號(hào)分子[46]。在酵母和植物中，海藻糖也可以作為信號(hào)分子直接或間接調(diào)控代謝途徑，甚至還會(huì)對(duì)其生長(zhǎng)造成影響[1]。然而，海藻糖在信號(hào)傳導(dǎo)中的作用仍有爭(zhēng)議。海藻糖和T6P具有潛在的反作用。已有證據(jù)表明，海藻糖作為一個(gè)信號(hào)分子的作用，即與脂質(zhì)和蛋白質(zhì)產(chǎn)生相互作用。這可能代表信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)級(jí)聯(lián)反應(yīng)的一部分[47]。在擬南芥中，海藻糖酶是一個(gè)質(zhì)膜連結(jié)蛋白，可能通過(guò)預(yù)先的N端錨定在膜上，形成結(jié)構(gòu)域，與所在的原生質(zhì)膜的質(zhì)外體有活躍的水解區(qū)域，在那里它可能參與糖信號(hào)的感應(yīng)[48]。另一方面，海藻糖有調(diào)節(jié)生物合成的功能，因?yàn)樗鼈兛梢孕揎椀鞍准っ福c14-3-3蛋白相互作用，從而參與它們的信號(hào)分子功能[49]。此外，有證據(jù)表明T6P在植物生長(zhǎng)和發(fā)育中被作為一個(gè)重要的信號(hào)分子[39，50]。

3.4 海藻糖參與抗氧化酶的應(yīng)答 ROS是生物和非生物脅迫下一種重要的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)分子[51]。在逆境脅迫下，過(guò)剩的活性氧能氧化植物細(xì)胞膜和大分子，從而引起抗氧化反應(yīng)。海藻糖的合成也可能是其中的一部分[52]。

研究表明，外源海藻糖能減輕失水對(duì)小麥愈傷組織的傷害，包括減少M(fèi)DA和ROS的產(chǎn)生，從而提高細(xì)胞活力和生物量。另外，失水也可以誘導(dǎo)抗氧化酶的產(chǎn)生，同時(shí)ASA含量會(huì)有所增加，而GSH含量則有相反的影響。與單獨(dú)的失水相比，失水+海藻糖處理的抗氧化酶（SOD、GR）活性升高，非酶類(lèi)的抗氧化劑（ASA、GSH）也有所升高。在恢復(fù)的過(guò)程中，失水+海藻糖的小麥愈傷組織的處理ROS有較多地減少，外源海藻糖清除ROS主要通過(guò)非酶類(lèi)的抗氧化劑如ASAGSH循環(huán)[53]。此外，外源海藻糖還可以提高NaHCO3脅迫下南蛇藤葉細(xì)胞的保護(hù)功能，提高抗氧化酶活性，減少葉中活性氧的積累，抑制脂質(zhì)的過(guò)氧化[54]。此外，濃度10%海藻糖處理后酵母細(xì)胞變得更耐H2O2脅迫[55]。這些結(jié)果表明，海藻糖的積累可能會(huì)減少ROS的積累，影響后續(xù)的植物脅迫反應(yīng)。

4 展望

目前一些例子已證明海藻糖有可能參與植物脅迫適應(yīng)的某些過(guò)程，如更蘇植物的抗旱表型，產(chǎn)生海藻糖的轉(zhuǎn)基因植物或突變體，能提高根瘤菌共生能力。然而，海藻糖參與植物對(duì)逆境脅迫響應(yīng)與適應(yīng)的確切機(jī)制。海藻糖在植物細(xì)胞逆境適應(yīng)中的積極和消極影響還存在矛盾。根據(jù)目前該領(lǐng)域的研究進(jìn)展，以下問(wèn)題需要進(jìn)一步的研究。首先，雖然海藻糖與一些非生物脅迫的耐受性存在很強(qiáng)的相關(guān)性，但高濃度海藻糖在植物（突變體或轉(zhuǎn)基因植株）中往往會(huì)導(dǎo)致發(fā)育異常，表明海藻糖是一個(gè)雙面分子，但還并不清楚高濃度海藻糖干擾細(xì)胞的代謝過(guò)程；第二，需要進(jìn)一步調(diào)查逆境脅迫下海藻糖的合成積累途徑和機(jī)制；第三，需要進(jìn)一步研究海藻糖參與抵抗病原體的作用。目前，唯一可以假設(shè)的是，在某些情況下，植物-病原體相互作用能刺激海藻糖的合成。海藻糖的抗凋亡似乎是植物的防御策略。然而，海藻糖作為結(jié)構(gòu)糖存在于大多數(shù)病原菌中，使得這種相互作用的調(diào)查變得困難。外源海藻糖有可能誘導(dǎo)防御機(jī)制，但不清楚在自然情況下海藻糖是否參與植物對(duì)病菌的防御，所以仍需要進(jìn)一步研究海藻糖在植物對(duì)病原菌防御中的具體作用。通過(guò)近年來(lái)分子生物學(xué)和各種組學(xué)技術(shù)（如功能基因組學(xué)、蛋白質(zhì)組學(xué)、代謝組學(xué)等），從基因互作網(wǎng)絡(luò)和代謝網(wǎng)絡(luò)的角度來(lái)完整闡明海藻糖在植物逆境脅迫適應(yīng)中的作用是極為必要的，而利用影響海藻糖生物合成或降解的擬南芥突變體可能在一定意義上幫助人們更好地理解海藻糖在生物和非生物脅迫適應(yīng)中的確切作用。

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