鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂雌性觸角的結(jié)構(gòu)、感器及其適生意義

李宗波，楊 培，楊大榮

(1.西南林業(yè)大學(xué)林學(xué)院/云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點(diǎn)實驗室，昆明 650224;2.中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園，昆明 650223)

榕小蜂是指在榕樹(Ficus spp.，Moraceae)榕果子房內(nèi)生長發(fā)育的寄生性膜翅目小蜂總科昆蟲，包括傳粉榕小蜂和非傳粉榕小蜂兩類。傳粉榕小蜂(Chalcidoidea，Agaonidae)與榕樹已形成了高度專一的互利共生系統(tǒng)(Weiblen，2002)，在所有已知 800 多種榕樹當(dāng)中，除少數(shù)外(Michaloud et al.，1996;Yang et al.，2012)，每種榕樹都有專一性的傳粉榕小蜂為其傳粉。榕果具有雌花前期、雌花期(又稱接受期)、間花期、雄花期和成熟期5個發(fā)育階段，僅雌花期苞片口會主動打開并允許傳粉榕小蜂進(jìn)入。非傳粉榕小蜂從寄生的榕果中獲益，繁殖后代，榕樹沒有獲得任何益處，對榕蜂互利共生系統(tǒng)有負(fù)的影響(Kerdelhué et al.，2000)。通常來說，非傳粉榕小蜂將卵產(chǎn)在不同的榕果中，他們不大可能對榕果資源造成過度的寄生。另外，同一種榕果中所寄生的非傳粉榕小蜂種類通常較多，如西雙版納的高 榕Ficus altissima 中 有25種(Duan et al.，2005)，南非的F.thonningii 有30種(Compton and Hawkins，1992)，不同種類非傳粉榕小蜂間的相互影響可以降低他們對榕蜂互惠系統(tǒng)的負(fù)面影響(彭艷瓊et al.，2005)。而另一方面，絕大多數(shù)非傳粉榕小蜂在榕果的不同發(fā)育時期產(chǎn)卵，且絕大多數(shù)種類具有較長的產(chǎn)卵器，可在果外刺穿果壁在子房內(nèi)產(chǎn)卵，只有少數(shù)種類的非傳粉榕小蜂能能像傳粉榕小蜂那樣通過苞片口進(jìn)入果腔產(chǎn)卵(Kerdelhué et al.，2000;Jousselin et al.，2001;Zhang and Yang，2009)。由于進(jìn)果產(chǎn)卵的非傳粉榕小蜂所在榕樹均為被動傳粉模式(Jousselin and Kjellberg，2001)，榕樹花粉勢必將粘附于非傳粉榕小蜂體表，從而跟隨非傳粉榕小蜂進(jìn)入而為榕樹傳粉，榕樹獲得益處，意味進(jìn)果非傳粉榕小蜂已開始由寄生向互惠方向演化。很多研究表明，無論是傳粉榕小蜂還是非傳粉榕小蜂，兩者的寄主識別均是依賴榕果的階段性特異揮發(fā)物的(Chen et al.，2004;Proffit et al.，2007;Hossaert-McKey et al.，2010)。因此，進(jìn)果的傳粉榕小蜂和非傳粉榕小蜂形成的專一性榕蜂系統(tǒng)，給我們提供了一個解析不同榕小蜂信息化學(xué)物質(zhì)利用與分配及其嗅覺受體演化的極佳模型。

在西雙版納地區(qū)，我們發(fā)現(xiàn)鈍葉榕榕果存在三種進(jìn)果的榕小蜂。一種是鈍葉榕專一性的傳粉昆蟲:鈍葉榕傳粉榕小蜂(Eupristina sp.)，另兩種為非傳粉榕小蜂:楊氏金小蜂和Lipothymus sp.。當(dāng)榕果處于雌花期時，鈍葉榕傳粉榕小蜂首先挖掘一微小開口進(jìn)入果內(nèi)，楊氏金小蜂和Lipothymus sp.隨后跟隨進(jìn)入，三者對榕果主要揮發(fā)物均表現(xiàn)出相似的行為反應(yīng)(Gu et al.，2012)。由于三種榕小蜂雌雄二型，雌蜂具翅，一生需完成交配、產(chǎn)卵、遷飛、尋找合適榕果的任務(wù);雄峰終生生活于榕果果腔內(nèi)，主要任務(wù)是與雌蜂交配和挖掘出蜂口。觸角是寄生蜂感知外界信息主要器官，其在幫助雌蜂棲境定位、寄主識別、產(chǎn)卵等過程具有重要的作用。因此，為探索寄主選擇行為的相似性在觸角感器上反應(yīng)，并為電生理學(xué)研究(EAG/GC-EAD)提供基礎(chǔ)，本研究對這鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂雌性的觸角感器進(jìn)行掃描電鏡觀察，探討其適生意義。

1 材料與方法

1.1 樣品收集與保存

采集即將出蜂的鈍葉榕榕果(雄花期)，放入20 目紗網(wǎng)袋內(nèi)，帶回實驗室。待其自然出蜂后，立即將榕小蜂用乙酸乙酯麻醉、分類，接著用0.1 mol/L磷酸緩沖液(pH 7.2)清洗3 次，體視鏡下挑選形態(tài)完好者，置于2%的戊二醛中固定。然后將固定的樣品于4℃冰箱內(nèi)保存，保存時間為3 天。

1.2 樣品的制備與觀察

將樣品從冰箱內(nèi)取出，待其自然解凍后，棄固定液。然后用0.1 mol/L 磷酸緩沖液洗滌3 次，超聲波清洗30～60 s，再用上述磷酸緩沖液洗滌3次，然后酒精脫水(50%，70%，80%，90%，95%，無水乙醇)，再用乙酸異戊酯取代2 次，臨界點(diǎn)干燥(CPD-30)。然后于體視鏡下隨機(jī)摘取一條觸角，按照背面、腹面、側(cè)面三種方式粘臺，每個面5～7 條觸角。接著用E-1045 離子濺射儀(Hitachi)鍍金，再置于掃描電鏡(S-4800，Hitachi)下進(jìn)行觀察。

1.3 感器分類與數(shù)據(jù)分析

觸角感器主要依據(jù)Schneider(1964)的方法進(jìn)行分類，并參照Amornsak et al.(1998)、Keil(1999)、Bleeker et al.(2004)、van Baaren et al.(2007)、Onagbola and Fadamiro(2008)和Dweck(2009)的方法。感受器的數(shù)量特征采用SEM Image 進(jìn)行統(tǒng)計。用ANOVA Turkey、獨(dú)立樣本t-test、非參數(shù)Kruskal-Wallis test 分析三種榕小蜂觸角長度、感器數(shù)量的差異性，采用SAS 8.0 軟件完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 觸角的一般形態(tài)

鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂雌性觸角均呈膝形，由柄節(jié)、梗節(jié)和鞭節(jié)組成(圖1 A，B，C)。鈍葉榕傳粉榕小蜂和楊氏金小蜂的觸角均為10節(jié)，鞭節(jié)包括索節(jié)5節(jié)和棒節(jié)3節(jié)，但前者索節(jié)第1 亞節(jié)衍生出一短促的脊骨突(Spine-like expansion，Se)(圖1 A)。Lipothymus sp.觸角為12節(jié)，鞭節(jié)包括環(huán)節(jié)2節(jié)，索節(jié)5節(jié)和棒節(jié)3節(jié)，其中靠近梗節(jié)的第1和第2 環(huán)節(jié)處連接緊密(圖1 C)。

鈍葉榕傳粉榕小蜂觸角長度為538.61±34.78μm，楊氏金小蜂為527.57±20.05μm，Lipothymus sp.為564.04±13.46μm，三者沒有顯著的差異(P=0.148)。從圖2 可知，鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂各亞節(jié)的長度間沒有明顯的差異(P＞0.05)(圖2)，但Lipothymus sp.明顯粗于鈍葉榕傳粉榕小蜂和楊氏金小蜂(圖1 A，B，C)。另一方面，鈍葉榕傳粉榕小蜂觸角鞭節(jié)各亞節(jié)從基部至末端逐漸膨大，尤以棒節(jié)處最為明顯，楊氏金小蜂和Lipothymus sp.鞭節(jié)各亞節(jié)間均勻等大。

2.2 感器的類型

鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂雌性觸角上共著生6類9種感器:毛形感器(I 型和Ⅱ型)、刺形感器、板形感器(長形和圓形)、栓錐形乳突形感器、錐形感器(I 型和Ⅱ型)和角錐形感器。

圖1 鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂的觸角形態(tài)Fig.1 The morphological characters of antennae of three internally ovipositing female parasites in F.curtipes

圖2 鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂觸角各亞節(jié)長度比較Fig.2 Comparison on the length of antennomere of three internally ovipositing female parasites in F.curtipes

2.2.1 毛形感器(Sensillum trichodea，ST)呈毛形，是雌性觸角上分布最廣、數(shù)量最多的感器。按照其形狀分為I 型(圖3 A1～A3，B1～B3，C1～C3;圖4 D，G)和Ⅱ型(圖3 A1，B1，C1～C2)兩種:I 型(ST-I)纖毛狀，具縱向的溝槽，與觸角呈30～45°角傾斜向觸角末端方向，基部到頂部逐漸變細(xì)。平均長度13.52±3.94μm，基部直徑0.88±0.19μm。Ⅱ型(ST-Ⅱ)表面較光滑，與I 型相比明顯長且粗。有些基部1/3 處開始向觸角縱軸彎曲，近平行伸向觸角端部方向。長43.85±2.37μm，基部直徑為1.87±0.27μm。

2.2.2 刺形感器(Chaetica sensilla，ChS)外形似刺，比毛形感器短且具有較強(qiáng)的剛性，頂端尖，基部著生于一圓形凹槽內(nèi)(圖3 A3;圖4 A)，但該感器著生角度變異較大，如在梗節(jié)基部呈40～60°夾角，在柄節(jié)基部近于直立。刺形感器長7.41±1.19μm，基部直徑1.32±0.18μm。

2.2.3 板形感器(Placoid sensilla，PS)根據(jù)形狀分為長形(EPS)(圖3 A1～A2;B1～B2;C1～C2;圖4 D，E)和圓形(RPS)(圖4 D)兩種。EPS 呈縱長條形，略高于觸角表面，從基部到端部寬度基本一致，沿縱軸方向與觸角壁幾乎完全愈合，僅在端部極小部分與觸角縱軸分離。該感器平均長度為31.11±3.91μm，中部寬度為4.56±0.98μm。RPS為近圓形，周圍有一凹陷的溝槽和一個表皮突出的脊圍繞著，凹槽直徑為8.35±0.84μm。

2.2.4 栓錐形乳突形感器(Basiconic capitate peg sensilla，BCPS)由球形的頭部和一短柄組成，頭部鈍圓，具8～11 條縱向的溝槽，短柄的基部坐落于圓形的凹陷內(nèi)(圖3 A1～A2，B1～B2，C1;圖4 E，G)。栓錐形乳突形感器長3.92±0.76μm，基部直徑1.58±0.42μm。

2.2.5 錐形感器(Basiconic sensilla，BS)該感器為末端鈍圓的感覺毛，分布于觸角的鞭節(jié)上。根據(jù)形態(tài)分為I 型(BS-I)(圖3 A1，B1，C1;圖4 F)和Ⅱ型(BS-Ⅱ)(圖3 A1，B1，C1;圖4 E)兩種:I 型是直的感覺毛，表面具縱向溝槽，長19.02±4.32μm，基部直徑1.73±0.63μm。II型表面光滑，基部與觸角主軸呈10～40°夾角，中部略微彎，近平行伸向觸角端部的方向。該感器長17.04±4.09μm，基部直徑1.70±0.54μm。

2.2.6 角錐形感器(Sensillum obscurum，SO)似倒錐形，表面具縱向的溝槽?；孔溆谝宦褕A形凹槽內(nèi)，端部略微彎曲、分叉，整個感器平伏于觸角表面(圖3 A3;圖4 B，C)。該感器長12.50±1.21μm，基部直徑1.36±0.30μm。

2.3 感器的數(shù)量與分布

圓形板形感器和角錐形感器僅出現(xiàn)在鈍葉榕傳粉榕小蜂觸角上(表1)，前者僅位于棒節(jié)第3亞節(jié)端部的腹面，聚集狀，數(shù)量為4個(圖4 A);后者分布于梗節(jié)的背側(cè)面，指向觸角的基部(圖4C)。毛形感器(I 型和Ⅱ型)、刺形感器、長形板形感器、栓錐形乳突形感器、錐形感器(I 型和Ⅱ型)均存在于三種榕小蜂觸角上，但各感器的數(shù)量(表1)和分布各有不同。毛形感器I 型散生于觸角的各部位(圖3)，楊氏金小蜂的數(shù)量明顯多于鈍葉榕傳粉榕小蜂和Lipothymus sp.(P=0.001)，而鈍葉榕傳粉榕小蜂和Lipothymus sp.間沒有顯著差異(P=0.432)。毛形感器Ⅱ型僅著生于觸角的鞭節(jié)，以Lipothymus sp.最為明顯，從索節(jié)第2 亞節(jié)至棒節(jié)端部均以單輪狀形式排列，而鈍葉榕傳粉榕小蜂和楊氏金小蜂觸角上均為隨機(jī)分布，數(shù)量極少。刺形感器著生于梗節(jié)和柄節(jié)與頭部之間的節(jié)間膜上。長形板形感器均著生于鞭節(jié)上(鈍葉榕傳粉榕小蜂索節(jié)第1 亞節(jié)和Lipothymus sp.環(huán)節(jié)除外)，且在每一亞節(jié)上呈單輪狀均勻分布，兩個感器之間分布著其它類型的感器;栓錐形乳突形感器常見于索節(jié)第3～5 亞節(jié)和棒節(jié)的腹面和側(cè)面，每亞節(jié)1～2個，索節(jié)第1～2亞節(jié)偶見分布，背面、腹面和側(cè)面均可能出現(xiàn)，而其它位置未觀察到該感器。錐形感器I 型僅分布于棒節(jié)第2 亞節(jié)和第3 亞節(jié)的端部，尤以第3 亞節(jié)最為明顯，呈簇狀，顯著高于其它感器;而Ⅱ型位于鞭節(jié)的所有各亞節(jié)(鈍葉榕傳粉榕小蜂索節(jié)第1 亞節(jié)和Lipothymus sp.的環(huán)節(jié)除外)，數(shù)量1～2個，但棒節(jié)的第2 亞節(jié)偶有4個并排排列。

表1 鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂雌性觸角上感器的數(shù)量比較Table 1 Comparison of the number of different sensilla on the antennae of three internally ovipositing female parasites in F.curtipes

圖3 鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂觸角不同亞節(jié)上的感器類型Fig.3 Different types of sensilla on the antennomere of three internally ovipositing female parasites in F.curtipes

圖4 鈍葉榕二種進(jìn)果榕小蜂觸角感器的微觀形態(tài)Fig.4 The surface morphology of different sensilla on the antennae of two internally ovipositing female parasites in F.curtipes

3 結(jié)論與討論

一般來說，毛形感器根據(jù)表面是否具孔分為壁孔型毛形感器、頂孔型毛形感器和無孔型毛形感器(Keil，1999;Liu and Kang，2005)，壁孔型和頂孔型為化學(xué)感受器官，對寄主信息物質(zhì)具有極高靈敏度，所以在寄主搜尋和識別過程中具有重要的作用;無孔型感器的淋巴腔內(nèi)通常含有管胞體，能感知空氣振動，有利于寄生蜂確定被測物質(zhì)的位置(Schmidt and Smith，1985)。因此，根據(jù)本研究中I 型毛形感器應(yīng)為機(jī)械感器，特別是位于楊氏金小蜂和Lipothymus sp.棒節(jié)端部“探索區(qū)”的，由于這兩種寄生蜂在進(jìn)入榕果內(nèi)部前，主要依靠觸角端部在榕果表面進(jìn)行敲擊，以此判斷榕果是否適合，因而這兩種榕小蜂端部的I 型感器較為發(fā)達(dá)，具有重要的感觸敲擊振蕩刺激功能。Ⅱ型感器與傳粉榕小蜂 Courtella armata和Elisabethiella baijnathi 觸角上著生的分支型感器較為相似(Ware and Compton，1992)，但其比后兩者所著生的感器更具剛性、表面無孔，且基部著生于一臼形窩內(nèi)(圖3 C1，C2)，這是機(jī)械感器的典型特征。由于II 型毛形感器輪狀排列，且彎向觸角主軸，其可能具有調(diào)節(jié)飛行方向的功能(Krishnan et al.，2012)。

刺形感器為機(jī)械感器，可對觸角的位置進(jìn)行感測(Schneider，1964)。根據(jù)其在三種進(jìn)果榕小蜂雌性觸角上的著生位置，推測刺形感器可以調(diào)節(jié)觸角的運(yùn)動和位置，如傳粉榕小蜂觸角橫掃果面的頻率和強(qiáng)度(Hossaert-McKey et al.，1994)，是本體感器。

板形感器是膜翅目寄生蜂觸角上的典型感受器官(Barlin and Vinson，1981;Steinbrecht，1997;Basibuyuk and Quicke，1999;van Baaren et al.，2007)，本研究中的3種寄生蜂的雌性觸角上存在2種板形感器，并且三者數(shù)量和分布間沒有差異。長形板形感器與多數(shù)膜翅目昆蟲觸角上的板形感器相似，圓形板形感受器類型于蜜蜂科、胡蜂科、錘腹姬蜂科、長腹蜂科觸角上的感器(Basibuyuk and Quicke，1999)，表面多孔的特征允許大量的揮發(fā)性物質(zhì)進(jìn)入觸角內(nèi)部，是一種典型的嗅覺器官，有利于寄生蜂檢測來自棲境的長距離信息物質(zhì)(Barlin and Vinson，1981;Ochieng et al.，2000)。

對于栓錐形乳突形感器的功能有兩種觀點(diǎn)，一種認(rèn)為該感器具有感知?dú)馕兜墓δ?，特別是對特殊的信息物質(zhì)(如信息素)更具選擇性(Steinbrecht，1997;C?nsoli et al.，1999;Keil，1999;van Baaren et al.，2007;Dweck，2009;Silva et al.，2010);另一種認(rèn)為該感器具有感知濕、熱的功能(Amornsak et al.，1998)。本研究中，我們贊同第一種觀點(diǎn)，栓錐形乳突形感器多分布于鞭節(jié)的腹面，數(shù)量少，并且明顯位于其它類型感器的下面，從而不利于接觸榕果的表面，所以該感器為嗅覺感器。

一般認(rèn)為，錐形感器具有嗅覺和味覺的功能，有的還兼有的機(jī)械功能(van Baaren et al.，2007;Onagbola and Fadamiro，2008)。本研究中，錐形感器I 型和Ⅱ型多數(shù)著生于觸角鞭節(jié)的端部，I 型明顯高于其它觸角感器(圖3 A1，B1，C1)，因三種進(jìn)果榕小蜂均具有明顯的利用觸角端部敲擊榕果表面的行為，從而推測I 型感器應(yīng)為味覺感器;Ⅱ型彎曲、平行于觸角主軸，其頂端接觸到榕果表面的幾率較少，所有不太可能是味覺器官，有可能是一種嗅覺感器來感知榕果表面低揮發(fā)性的近距離信息物質(zhì)。

角錐形感器僅著生于鈍葉榕傳粉榕小蜂雌性觸角梗節(jié)背側(cè)的，易于與榕果苞片接觸，具有類似于下顎骨瓣的作用(Weiblen，2002)，可防止進(jìn)果榕小蜂從苞片口滑脫，為機(jī)械感器。

除圓形板形感器和角錐形感器，三種榕小蜂均存在毛形感器I 型和Ⅱ型、刺形感器、長形板形感器、栓錐形乳突形感器、錐形感器I 型和Ⅱ型。從觸角感器的功能和分布來看，特別是寄主選擇過程中所涉及的嗅覺和味覺感器，三種進(jìn)果進(jìn)果榕小蜂之間并沒有明顯的差異(表1)。而與此同時，鈍葉榕傳粉榕小蜂雌性觸角上的感器類型和分布與其它榕小蜂昆蟲較為相似(Ware and Compton，1992;Li et al.，2009a，b)，而楊氏金小蜂和Lipothymus sp.與相同科的其它寄生蜂有著明顯的不同，尤其是感器的數(shù)量和分布(Slifer，1969;Pettersson et al.，2001;Onagbola and Fadamiro，2008;Dweck，2009)?？梢缘贸觯H緣關(guān)系較近的物種具有相似的觸角感器類型和分布，進(jìn)果的非傳粉榕小蜂-楊氏金小蜂和Lipothymus sp.觸角感器已趨同于傳粉榕小蜂。

另一方面，榕果苞片口是榕小蜂進(jìn)入榕果所必須克服的物理障礙。觸角作為首先接觸的器官，要求其必須衍生出相應(yīng)組織結(jié)構(gòu)以撬動、挖掘微小開口。鈍葉榕傳粉榕小蜂觸角也的確產(chǎn)生了與此相應(yīng)的結(jié)構(gòu)—脊骨突，位于觸角鞭節(jié)第1 索節(jié)處，這與其它傳粉榕小蜂較為相似(Weiblen，2002;Li et al.，2009a，b)，但鈍葉榕傳粉榕小蜂的脊骨突較為尖銳，可能與鈍葉榕榕果苞片口為密閉型有關(guān)。對于非傳粉榕小蜂，無論是進(jìn)果者(圖1B，C)還是非進(jìn)果者(Cruaud et al.，2011)，其雌性觸角均不具有脊骨突，這是典型的適應(yīng)性特征，也決定進(jìn)果楊氏金小蜂和Lipothymus sp.必須依賴鈍葉榕傳粉榕小蜂才能進(jìn)果的關(guān)鍵。

總之，鈍葉榕三種進(jìn)果榕小蜂雌性觸角具有相似的觸角感器類型、數(shù)量和分布，這與其相似的行為特征相一致(Gu et al.，2012)，特別是三種進(jìn)果榕小蜂具有相似的長形板形感器，但鈍葉榕傳粉榕小蜂明顯具有增粗、加厚的現(xiàn)象，這有利于提高感受器的靈敏度，增強(qiáng)對棲境內(nèi)長距離信息物質(zhì)的識別(Ware and Compton，1992;C?nsoli et al.，1999)。另一方面，鈍葉榕榕果發(fā)育具有高度異步性，要求同步從成熟的榕果內(nèi)羽化的三種進(jìn)果榕小蜂，必須離開母樹以尋找處于雌花期的榕果，但鈍葉榕傳粉榕小蜂壽命明顯低于楊氏金小蜂和Lipothymus sp.(Li，Unpublished data)，加之螞蟻捕食、線蟲和癭蚊寄生等威脅，鈍葉榕傳粉榕小蜂觸角具有較高靈敏度的板形感器是合理，應(yīng)為一種適應(yīng)性的演化特征。圓形板形感器唯一存在于鈍葉榕傳粉榕小蜂雌性觸角上，為何會出現(xiàn)此種類型的感器?這種感器是否與橫掃果面的行為有關(guān)?其中原因還有待進(jìn)一步探討。

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