林齡和季節(jié)交互對楊樹人工林土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)的影響

劉興婕,吳琪祺,李媛媛, *,阮宏華,丁學(xué)農(nóng),曹國華,沈彩芹

(1.南京曉莊學(xué)院食品科學(xué)學(xué)院,江蘇 南京 211171;2.南京林業(yè)大學(xué)生態(tài)與環(huán)境學(xué)院,江蘇 南京 210037;3. 江蘇省東臺市林場,江蘇 東臺 224200)

土壤節(jié)肢動物作為森林生態(tài)系統(tǒng)的重要功能組分[1-4],影響土壤有機質(zhì)分解及養(yǎng)分循環(huán)過程[2, 5-6],進而調(diào)控植物生長、植物群落多樣性及植被演替[7]。同時,土壤節(jié)肢動物群落受植物群落的反饋調(diào)控。研究表明,林分年齡能夠顯著影響土壤節(jié)肢動物群落的種類組成、結(jié)構(gòu)和多樣性[8]。而林齡對土壤動物類群影響也存在一定的地域差異性。在歐洲云杉(Piceaabies)林研究中,甲螨的數(shù)量在腐殖質(zhì)豐富的成熟林(林齡136 a)高于次生林(林齡24 a)[9],而其物種豐富度在25年生林中最高[10];在北方針葉林中,彈尾綱物種的數(shù)量和豐富度在幼齡林高于成熟林[11]。目前,大多數(shù)研究僅關(guān)注土壤動物特定功能種群隨林齡的變化情況,而土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)如何隨林齡變化尚不清楚。 降雨和氣溫的季節(jié)變化在調(diào)控土壤溫濕度時一方面直接影響土壤節(jié)肢動物[12-13],另一方面改變土壤微生境及養(yǎng)分狀況間接影響土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)[14]。有研究表明季節(jié)動態(tài)變化強烈影響土壤節(jié)肢動物群落[15-16],但也有研究表明林分年齡對土壤節(jié)肢動物的影響更為顯著[17]。因此,目前關(guān)于林齡、季節(jié)變化對土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)影響的認識仍然比較模糊。楊樹(Populusspp.)因生長迅速、提供木材并有助于改善鹽堿地土壤質(zhì)量在中國廣泛種植,對生態(tài)系統(tǒng)的固碳增匯具有重要的作用[18-19]。本研究以江蘇沿海地區(qū)楊樹人工林為對象,探討不同林齡(5、10和21年生)和采樣時間(5、8、11、2月)對土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)及多樣性的影響,旨在為人工林生物多樣性保護和生產(chǎn)力維持提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)域位于江蘇東臺黃海國家森林公園(102°07′～102°53′E,32°33′～32°57′N),屬于北亞熱帶海洋性季風(fēng)氣候。過去10年中年平均氣溫約15.4 ℃, 降雨量1 050.0 mm,相對濕度 76.0%。森林公園占地約3 000 hm2,大部分為楊樹(Populusdeltoides)純林,林齡3～23 a。 林下植被中,灌木類主要有竹葉花椒(Zanthoxylumarmatum)、三裂繡線菊(Spiraeatrilobata)、白馬骨(Serissaserissoides)、桑樹(Morusalba)、構(gòu)樹(Broussonetiapapyrifera);草本主要有淡竹葉 (Lophatherumgracile)、求米草(Oplismenusundulatifolius)、芒(Miscanthussinensis)、鵝觀草(Elymuskamoji)、一年蓬(Erigeronannuus)、小蓬草(Erigeroncanadensis)、光果田麻 (Corchoropsiscrenatavar.hupehensis);藤本主要有烏蘞莓(Causonisjaponica)、薯蕷(Dioscoreapolystachya)。

1.2 試驗設(shè)計

根據(jù)森林公園提供的管理記錄,選擇造林前管理措施和植被群落結(jié)構(gòu)組成相似,地勢平坦(高程差異小于5 m)的楊樹人工林,分別為5、10和21年生楊樹純林。每個林齡內(nèi)設(shè)置樣地20 m × 30 m,3個重復(fù)(重復(fù)樣地間的空間隔離500～600 m),共設(shè)置9個樣地。樣地內(nèi)林木胸徑大于5 cm的樹測定記錄樹高(m),5、10和21年生人工林的樹高分別為(15.65 ± 1.03)、(21.1 ± 1.05)和(26.5 ± 0.62)m。用數(shù)碼照片提取林冠蓋度,目測估計法調(diào)查灌木和草本的蓋度[20],5、10和21年生人工林冠蓋度分別為43%、55%和75%。

1.3 樣品采集及分析

2013年8月至2014年5月進行樣品采集,分別在2013年8和11月、2014年2和5月共采集4次。每個樣地內(nèi)隨機選取5個采樣點,用直徑為5 cm的土鉆采集0～20 cm土層土壤節(jié)肢動物樣品,所有土壤動物樣品裝入透氣的收集袋保存,迅速帶回實驗室。采用Tullgren漏斗法(Tullgren Funnel Unit,BURKARD,UK)分離收集土壤動物[21]。土壤節(jié)肢動物分類到目[22],多樣性指數(shù)選用豐富度(物種種數(shù))、Simpson優(yōu)勢度指數(shù)、Shannon-Wiener多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)[23-24]。

參照文獻[25-26]進行土壤理化性質(zhì)的測定,土壤含水率采用鮮土烘干法測定,pH采用電位法測定,土壤總氮和碳含量用元素分析儀(Elementar,Vario ELIII,Elementar Analysen Systeme GmbH,Hanau,Germany)測定,銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量分別采用納氏試劑比色法[25]和紫外分光光度法[26]測定。實驗地林分土壤基本理化性質(zhì)見表1。

表1 不同林齡楊樹人工林土壤性質(zhì)

1.4 數(shù)據(jù)處理

采用lme4 包混合線性模型[27]檢驗林齡和時間對土壤節(jié)肢動物密度、豐富度指數(shù)和均勻度指數(shù)的影響,模型如下:

Yijkl=Ai+Dj(k)+Ai×Dj(k)+πk+εl(ijk)。

式中:Y表示土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)量以及主要類群[前氣門亞目(Prostigmata)、甲螨亞目(Oribatida)、彈尾綱(Collembola)、膜翅目(Hymenoptera)和鞘翅目(Coleoptera)]的數(shù)量、土壤節(jié)肢動物類群的物種豐富度和均勻度指數(shù);A表示林齡;D表示采樣時間;π表示樣地隨機效應(yīng);ε表示隨機采樣誤差。公式中小寫字母的數(shù)值i(i= 1, 2, 3)表示3個林齡;j(j= 1, 2, 3, 4)表示4次采樣;k(k= 1, 2, …, 9)表示9個樣地;l(l= 1, 2, 3)表示3個重復(fù)。對原始數(shù)據(jù)作 lg(x+1)轉(zhuǎn)換以使數(shù)據(jù)符合或近似符合正態(tài)分布。非參數(shù)多元方差分析(PerMANOVA)檢驗林齡和時間對土壤節(jié)肢動物多樣性及群落結(jié)構(gòu)的影響[28]。所有的統(tǒng)計分析用 R 3.4.1進行。

2 結(jié)果與分析

2.1 土壤節(jié)肢動物類群組成及數(shù)量變化

分析發(fā)現(xiàn),在0 ～20 cm 土層中,主要為中小型土壤動物,在3個林齡楊樹人工林4次采樣中共捕獲土壤動物795只。土壤節(jié)肢動物優(yōu)勢類群排序為前氣門亞目、甲螨亞目、膜翅目、彈尾綱、雙翅目和鞘翅目。 林齡、采樣時間及兩者間的交互作用顯著影響土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)量(表2)。主效應(yīng)林齡的方差大于采樣時間的方差,且兩者交互作用的方差大于主效應(yīng)方差之和(表2)。

表2 林齡和采樣時間對楊樹人工林土壤節(jié)肢動物 數(shù)量的雙因素方差分析

從不同林齡來看,5、10和21年生楊樹人工林土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)分別為(9.3 ± 2.3)、(34.3 ± 7.3)和 (22.7 ± 3.7)只;總體平均而言,10年生人工林的土壤節(jié)肢動物個體數(shù)量最高,5年生人工林的最低。從季節(jié)變化看,2、5、8和11月土壤節(jié)肢動物個體數(shù)量分別為(12.4 ± 3.1)、(32.7 ± 10.2)、(24.6 ± 6.3)和(18.7 ± 2.2)只;各月土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)從大到小表現(xiàn)為:5月>8月>11月>2月。

研究發(fā)現(xiàn),5月時土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)10年生人工林的最高,5年生人工林的最低;8月,土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)隨林齡增加而增加(圖1)。2和11月時土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)受林齡影響不大。從不同優(yōu)勢類群來看,前氣門亞目物種個體數(shù)量變化和土壤節(jié)肢動物個體總個體數(shù)變化趨勢基本一致。2、5和8月甲螨亞目物種數(shù)量在10年生人工林中最高。膜翅目物種數(shù)量5月在10年生人工林中最高,8月在21年生人工林中最高。8月和11月彈尾綱物種個體數(shù)量隨林齡增加而增加,而在2和5月林齡作用減弱。林齡、時間及其交互作用均不影響鞘翅目物種數(shù)量。

均值與自舉法95%置信區(qū)間不重疊表示差異顯著(P<0.05)。下同。Difference is a statistically significant at α = 0.05 when 95% bootstrapped confidence intervals do not overlap other means. 圖1 楊樹人工林土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)和優(yōu)勢類群個體數(shù)隨林齡和季節(jié)的變化Fig. 1 The effects of stand age and sampling time on the total and main soil arthropods number in poplor plantctions

2.2 土壤節(jié)肢動物群落多樣性變化

分析發(fā)現(xiàn),林齡、時間及兩者間的交互作用顯著影響土壤節(jié)肢動物物種豐富度指數(shù),主效應(yīng)時間比林齡解釋更多的差異(表3、圖2)。從林齡變化來分析,土壤節(jié)肢動物物種豐富度指數(shù)在10年生人工林中的高于5年生的,20年生與10年和5年生人工林間沒有差異。從季節(jié)變化分析,土壤節(jié)肢動物物種豐富度指數(shù)在5月和8月顯著高于2月和11月。5月時10年生人工林的物種豐富度最高;2月和8月時10年和21年生人工林的物種豐富度高于5年生人工林的;11月時3個林齡間物種豐富度沒有顯著差異。林齡及其與時間的交互作用顯著影響均勻度指數(shù)(表3、圖2)。2月時10年和21年生人工林的物種均勻度指數(shù)高于5年生人工林的;5月和10月時10年生人工林的最低;8月時10年生人工林的最高。

圖2 楊樹人工林土壤節(jié)肢動物類群的物種豐富度和均勻度指數(shù)隨林齡和采樣時間的變化Fig. 2 The effects of stand age and sampling time on the richness and evenness of soil arthropods in poplar plantations

表3 非參數(shù)多因素方差分析楊樹人工林土壤節(jié)肢 動物群落結(jié)構(gòu)組成隨林齡和時間變化

表3 林齡和采樣時間對楊樹人工林土壤節(jié)肢動物 多樣性指標的雙因素方差分析

2.3 林齡和季節(jié)對土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)的影響

采用非參數(shù)多因素方差分析(PerMANOVA)方法,對楊樹人工林土壤節(jié)肢動物類群的群落結(jié)構(gòu)組成隨林齡和季節(jié)變化進行解析,結(jié)果表明林齡、時間及其交互作用顯著影響土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)組成,共解釋74%類群群落結(jié)構(gòu)組成差異 (表 3)。

非度量多維度(NMDS,脅迫系數(shù)為0.099)分析顯示,從林齡來看,10年生楊樹人工林土壤動物群落結(jié)構(gòu)組成位于圖的左上部與5年和21年生楊樹人工林分離,尤其是在2、5和8月。從采樣時間看,5月和8月位于圖的上方,2月和11月位于圖的下方(圖3)。表明10年生楊樹人工林土壤節(jié)肢動物類群的群落結(jié)構(gòu)組成不同于5年和21年生人工林的。楊樹人工林土壤節(jié)肢動物類群的群落結(jié)構(gòu)組成在5月和8月不同于2月和11月。

非度量多維度控制脅迫系數(shù)為0.099 The best NMDS solution was attained at a stress of 0.099圖3 非度量多維尺度分析楊樹人工林土壤節(jié)肢 動物群落結(jié)構(gòu)組成隨林齡和時間的變化Fig. 3 Nonmetric multidimensional scaling ordination (NMDS) showing two-dimensional representation of soil arthropod composition in poplar plantations

3 討 論

3.1 林齡的影響

土壤節(jié)肢動物數(shù)量和豐富度在中齡林最高,隨著林齡的增加而增加均有報道[9, 16, 29]。首先,林下植被類型和地表凋落物的形成時間影響土壤節(jié)肢動物食物的數(shù)量和質(zhì)量,成熟林地表凋落物層較厚且腐殖質(zhì)形成時間較久富含真菌菌絲,為食真菌物種如甲螨提供更多的食物[9, 30]。其次,土壤物理結(jié)構(gòu)和有機質(zhì)質(zhì)量影響土壤動物群落[2, 31-33],土壤質(zhì)量較差時林下植被對土壤水分和養(yǎng)分利用較多,留給土壤動物的資源較少,導(dǎo)致土壤動物數(shù)量減少[34]。本研究中,土壤水分和有效氮含量在10年生人工林中高于5年和21年生人工林,因此10年生人工林土壤節(jié)肢動物總數(shù)較高。由于優(yōu)勢物種的數(shù)量例如前氣門亞目和甲螨亞目在10年生人工林中急劇增加,從而導(dǎo)致10年生人工林中物種均勻度指數(shù)降低。再次,由于不同研究具體林齡的差異,本研究結(jié)果很難與之直接對比。正如中度干擾假說預(yù)測,本研究10年生人工林土壤節(jié)肢動物物種豐富度最高,可能是物種組成從演替初期先鋒物種組成逐漸發(fā)展到演替后期的結(jié)果[35]。

3.2 季節(jié)的影響

季節(jié)變化是大多數(shù)生態(tài)系統(tǒng)的一個重要特征,不同生態(tài)系統(tǒng)土壤動物群落結(jié)構(gòu)的季節(jié)變化特征已有研究[16, 36]。本研究結(jié)果表明,土壤節(jié)肢動物數(shù)量和物種豐富度在5月和8月較高,物種群落結(jié)構(gòu)組成在5月和8月也與2、11月顯著不同。橫斷山脈6個不同生境的土壤動物群落結(jié)構(gòu)組成表現(xiàn)明顯的季節(jié)變化,可能與降水和溫度的季節(jié)變化相關(guān)[13]。歐洲云杉(Piceaabies)林中土壤動物數(shù)量在朝南方向最高可能與較多的陽光照射提供更多的資源相關(guān)[37]。本研究進一步表明,季節(jié)比林齡對土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)組成的影響更大。這表明土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)組成在不同林齡的采樣周期內(nèi)變化較大,并可能與季節(jié)變化所引起的微氣候環(huán)境和食物資源相關(guān)。氣候變化是影響土壤節(jié)肢動物的關(guān)鍵因素,土壤節(jié)肢動物數(shù)量和多樣性直接或間接地受到氣候因素如降雨、紫外線以及土壤溫、濕度[12, 38]等因素的影響。本研究區(qū)域,降水和溫度從秋季到春季增加,并在夏季達到最高,土壤濕度可能是影響本研究土壤節(jié)肢動物關(guān)鍵因素[39]。

3.3 林齡和季節(jié)的交互作用

林齡、時間及兩者交互作用顯著影響土壤節(jié)肢動物的數(shù)量、多樣性和群落結(jié)構(gòu)組成,林齡的影響在溫暖潮濕的季節(jié)比寒冷干燥的季節(jié)更顯著。研究結(jié)果與荒漠草原[16]和干燥的熱帶森林[39]研究結(jié)果相一致。林齡和時間主效應(yīng)可以解釋土壤節(jié)肢動物數(shù)量、多樣性和群落結(jié)構(gòu)組成的差異,但是林齡和時間交互作用超過了主效應(yīng)之和,表明林齡對土壤節(jié)肢動物的影響依賴于季節(jié)的差異。楊樹人工林為落葉林,不同林齡林分冠層蓋度無差異,因此冬季林齡間小氣候差異較小。夏季林齡間土壤水分、養(yǎng)分和枯枝落葉量的差異較大[40-41],可能是導(dǎo)致10年生楊樹人工林土壤節(jié)肢動物數(shù)量、物種豐富度最高的重要因素,進而10年生人工林群落結(jié)構(gòu)也顯著不同于5年和21年生的。

綜上所述,林齡和季節(jié)顯著影響土壤節(jié)肢動物個體總數(shù)和物種豐富度,在10 年生人工林和夏季最高。林齡和季節(jié)也影響土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)組成,林齡對土壤節(jié)肢動物群落結(jié)構(gòu)組成的影響在溫暖潮濕的季節(jié)最為明顯。此外闡明林齡和季節(jié)變化影響土壤節(jié)肢動物群落變化的內(nèi)在機制,尤其是關(guān)于土壤節(jié)肢動物物種分類和功能群特征,尚需進一步研究。