小肽分子對植物養(yǎng)分信號調控和有害元素耐受作用的研究進展

摘要： 在自然和農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中，固著生活的植物時刻面臨各種生物和非生物脅迫，其中養(yǎng)分缺乏、養(yǎng)分失衡和重金屬毒害極大地限制了植物的生長發(fā)育，導致作物產量和品質大幅下降。及時高效感知養(yǎng)分狀態(tài)并做出適應性改變是植物賴以生存和繁衍生息的關鍵。經過長期的自然選擇，植物已進化出一整套適應養(yǎng)分匱缺和應對有害元素脅迫的分子機制，包括對養(yǎng)分信號的感知與信號的級聯(lián)傳遞，激活基因活性，重塑轉錄組、蛋白組和代謝組，最后導致生理生化和表型變化。植物感知養(yǎng)分信號分子調控網絡一直是植物營養(yǎng)領域的研究熱點。小肽通常指小于100 個氨基酸長度的功能性肽段，參與植物生長發(fā)育的調控、植物和微生物的互作以及生物和非生物逆境的應答。本文就植物內源性小肽分子在養(yǎng)分信號調控、有害元素耐受等方面的最新研究進展進行階段性總結和討論，重點圍繞小肽在大量元素氮、磷、硫和微量元素鐵以及有害元素鎘和砷等吸收平衡方面的作用展開，并對未來的研究方向進行展望。

關鍵詞： 養(yǎng)分信號； 小肽； 氮； 磷； 鐵； 硫； 鎘； 砷

在自然和農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中生活的植物，包括重要的糧食和經濟作物，它們在生長過程中不可避免地遭受到各種生物和非生物逆境的脅迫，導致生產力降低，影響作物產量和品質[1?2]。植物根際除了必需的礦質元素外，亞健康土壤中時常還伴隨大量有害元素，干擾和阻礙必需元素的吸收。當這些必需元素不能滿足植物生長發(fā)育之需或有害元素濃度超出植物耐受范圍，就導致了植物養(yǎng)分匱缺，生長發(fā)育受阻，甚至死亡[3?7]。為了應對養(yǎng)分逆境和有害元素脅迫，植物進化出了一系列適應機制，體現(xiàn)在表觀組、轉錄組、蛋白組、代謝組和表型組的適應性改變[8?17]。近10 年來，植物養(yǎng)分吸收平衡的分子調控網絡取得了一系列突破，植物耐受有害元素的適應性機制方面也取得了重要進展[3?18]。本文重點圍繞植物內源性小肽在氮、磷、硫和鐵等養(yǎng)分響應以及鎘和砷脅迫應答方面的研究進展進行階段性總結和討論 （圖1）。

1 植物小肽分子

小肽（small peptide），通常指5～60 個氨基酸長度的肽段。小肽功能多樣，往往起到“四兩撥千金”的效果。植物小肽參與了細胞增殖、根系和根瘤發(fā)育、花粉育性、氣孔開關、養(yǎng)分吸收調控、植物免疫等諸多過程[19?22]。小肽不僅在局部發(fā)揮作用，還可以作為長距離系統(tǒng)信號發(fā)揮功效。作為信號分子，小肽具有物種特異性和環(huán)境誘導性的特征，已經成為近年來的研究熱點。

從來源上可以將小肽分成3 類：I，由原前體蛋白經過蛋白酶降解、加工而來。這類小肽的前體蛋白的氨基端通常含有信號肽，長度一般為16～30個氨基酸，導引前體蛋白進入到內質網和高爾基體中進行切割加工，最終產生長度不等的活性肽，這些活性肽通常來自前體蛋白的近羧基端（C 端）[ 1 9 ]。II，由獨立的基因直接翻譯而來。這類小肽從來源上又可以細分為3 個亞類，第一個亞類來自于一個獨立完整的小肽編碼基因的蛋白閱讀框 （open readingframe， ORF），比如編碼50 個氨基酸的擬南芥小肽IMA1 基因[ 2 3 ]，這類小ORF （sORF） 通常位于基因間，一度被認為是“垃圾DNA”。隨著技術手段和分析能力的提升，目前在植物基因組中鑒定到這類海量的小ORF，但大多數的表達都具有發(fā)育和環(huán)境應答特異性，生理功能大多未知[21]。第二個亞類小肽也是來自正常的蛋白編碼基因（正常起始密碼子編碼的蛋白通常較大），但是該基因可產生一個到多個可變起始密碼子編碼的ORF （所產生的蛋白氨基酸數量在小肽范圍，比如小于60 個氨基酸）[24]。第三個亞類來自于所謂的非編碼RNA （non-coding RNA），這類RNA 又分成前體微小RNA （precursor miRNA，premiRNA）和長非編碼RNA （long non-coding RNA，lncRNA）。過去認為這些RNA 不編碼蛋白，但最近研究表明這些RNA 中的一部分也翻譯出小于50 個氨基酸的小肽。比如，蒺藜苜蓿前體微小R N AM t m i R N A 1 7 1 b 翻譯出一個2 0 個氨基酸的小肽MtmiPEP171b[25?26]。III，由位于編碼正常大小蛋白的5′?端或3′?端非翻譯區(qū) （untranslated region， UTR） 上的小ORF 翻譯而來[27?28]。迄今，植物中來自3′-UTR的小肽還未見報道。

從移動性和作用位點來看，小肽可以分為兩大類：分泌型和非分泌型小肽。分泌型小肽一般很少和細胞膜結合，具有短距離或長距離移動能力，長度一般為5～30 個氨基酸，有些也可達60 個氨基酸。分泌型小肽一般遵循受體?配體結合模式發(fā)揮功能，首先它們被膜定位的富含亮氨酸重復的受體樣蛋白激酶（LRR-RLK） 或LRR-RLK 及其關聯(lián)的共受體復合物識別，小肽和受體結合后激發(fā)下游信號級聯(lián)反應，啟動基因表達調控，最終調節(jié)植物生長發(fā)育[29?30]。非分泌型小肽通常在胞內發(fā)揮功能，作用模式多樣。研究發(fā)現(xiàn)非分泌型小肽也可以長距離移動。比如，嫁接試驗證明，IMA 小肽可以從地上部轉運到根中發(fā)揮調控作用，但是目前其長距離移動的分子機制還不清楚[23]。除了韌皮部長距離移動外，少數情況下非分泌型小肽也可以被釋放到胞外，在質外體發(fā)揮細胞—細胞間或長距離信號分子作用。例如，隨著傷害發(fā)生，非分泌型的系統(tǒng)素從傷害細胞釋放出來，隨蒸騰流經質外體空間轉運到非傷害部位引起抗性反應[31?32]。

2 小肽參與氮營養(yǎng)的信號調控

氮是植物需求量最大的必需元素。植物從土壤中獲取的氮主要有兩種形式，無機氮主要是硝酸鹽（NO3?） 和銨鹽（NH4+），有機氮主要以氨基酸和尿素為主[33?34]。在農業(yè)和自然生態(tài)系統(tǒng)中，特別是通氣良好的土壤中，硝酸鹽是植物利用的主要無機氮形式。由于植物吸收和淋溶導致土壤中的養(yǎng)分特別是硝酸鹽的分布具有較大的時空異質性，常常致使植物局部根系養(yǎng)分供應不足[33?34]。在長期演化過程中，植物進化出一整套氮營養(yǎng)調控分子網絡來適應氮需求[33?34]。非固氮植物感知氮缺乏信號后，主要通過激活下游氮吸收、轉運和利用基因的表達，增加氮的吸收利用效率，同時改變植物生長發(fā)育和對其他元素的需求，協(xié)同應對氮脅迫；而對于固氮植物，當氮供應不足時，根系和固氮菌互作增強，根瘤數量增加，固氮能力升高。研究表明，作為氮需求的系統(tǒng)性長距離信號，小肽在根系氮吸收和根瘤固氮方面發(fā)揮了重要調控作用，同時在不同氮營養(yǎng)狀態(tài)下的根系發(fā)育上也發(fā)揮了重要的調控作用[35?37]。迄今，參與氮營養(yǎng)狀態(tài)調控的小肽主要有3 類：CEP （C-terminalyencoded peptide）、CLE （clavata3/embryo-surroundingregion） 和IMA （iron man）[35?36， 38?42]。

胞外硝酸鹽狀態(tài)、胞內硝酸鹽和氮狀態(tài)都會觸發(fā)硝酸鹽吸收系統(tǒng)活性改變。目前已知硝酸鹽的吸收系統(tǒng)受到局部和系統(tǒng)性長距離需求信號的調控。CEP 是植物中第一個報道調控氮需求的系統(tǒng)性長距離小肽信號。通過生物信息學預測并結合質譜分析，Matsuzaki 等[43]和Ohyama 等[44]首次鑒定到C 端編碼小肽1 （CEP1）。CEP1 為翻譯后修飾類分泌小肽，全長15 個氨基酸。擬南芥基因組中，CEP 家族共包含15 個同源基因，CEP1 到CEP11 編碼含有15 個氨基酸的、C 末端含有保守CEP 結構域的分泌小肽，CEP12 到CEP15 編碼CEP 類似物，CEP1 到CEP5 主要在側根基部表達，CEP1/3/5/6/7/8/9 受缺氮誘導上調表達。當土壤中部分根系氮供應不足時，CEP1 在缺氮根中誘導合成，通過木質部導管向地上部轉移，到達莖部后，CEP1 被LRR-RLK 類受體CEPR1 和CEPR2 識別，這種受體?配體識別上調表達了CEPD 多肽CEPD1 和CEPD2。CEPD 通過韌皮部組織運輸到根部，并在處于氮富足區(qū)的根部特異性上調表達硝酸鹽轉運蛋白基因NRT2.1、NRT3.1 和NRT1.1，同時促進高氮區(qū)根系側根發(fā)育，增強根系對土壤中硝酸鹽的吸收，最后實現(xiàn)植株總體氮營養(yǎng)平衡[45?47]。綜上，通過缺氮誘導的根源CEP 小肽將胞外局部缺氮信號和植株整體的氮需求信號通過根—莖—根的信號級聯(lián)反應整合起來，最終激活高氮區(qū)氮吸收基因的表達和側根發(fā)育，增加了硝酸鹽的吸收，補償了由于局部缺氮導致的氮營養(yǎng)不足。由于CEPD 主要在地上部韌皮部表達，并通過韌皮部轉運到根部，而且CEPD 是非分泌型小肽，但NRT2.1 等吸收蛋白編碼基因在表皮表達，因此，CEPD 如何調控硝酸根吸收基因的表達還需要進一步闡明。在具固氮能力的豆科植物中，低氮誘導的苜蓿MtCEP 從根中移動到地上部，被地上部LRR-RLK 受體MtCRA2識別后促進了根瘤形成和結瘤數量，從而增加了固氮能力。與非固氮植物不同，MtCEP-MtCRA2 信號級聯(lián)反應抑制了側根發(fā)育但促進了主根生長[40， 48]。目前，CEP 小肽在氮吸收和固氮中的調控作用已在多個物種中得到證實，是進化上保守的氮需求調控的系統(tǒng)性長距離信號。

CLE 類小肽信號途徑抑制氮固定和氮吸收，并以氮營養(yǎng)依賴的方式抑制根系發(fā)育，是氮信號調控網絡中第二類重要的分泌型小肽信號[49]。CLE 類小肽是CLV3 （CLAVATA3） 小肽的同源物。擬南芥中，CLE1、CLE3、CLE 4 和CLE 7 同樣被缺氮誘導表達，過表達這些小肽抑制側根原基的發(fā)育及其在主根上的發(fā)生[49]。蛋白激酶CLAVATA1（CLV1） 是CLE 小肽受體；缺失CLV1 的突變體中，CLE3 不能抑制側根發(fā)育。由于CLV1 主要在韌皮部伴胞表達，而CLE3主要在根中柱鞘細胞中表達，暗示CLE3-CLV1 信號途徑需要細胞—細胞間或長距離信號傳遞[41， 49?50]。在豆科植物百脈根（Lotus japonicus） 中，CLE 被CLV1同源激酶受體HAR1 （hypernodulation aberrant root1）識別，CLE-HAR1 信號途徑參與了根—莖—根負反饋調節(jié)根瘤形成[51?53]。簡述如下，早期形成的根瘤或根瘤菌侵染或高氮都誘導根中CLE 表達，CLE 小肽隨后通過木質部移動到地上部，被地上部受體激酶HAR1 識別，CLE-HAR1 信號途徑通過級聯(lián)信號反應誘導了根中結瘤抑制因子的上調表達，從而抑制根瘤進一步形成，控制了結瘤數量，減少地上部光合作用產物向根和根瘤過度分配，達到“節(jié)能減碳”之目標（根瘤固氮是一個高耗能的反應）。綜上，通過根—莖—根負反饋信號，豆科植物通過CLE 小肽調節(jié)了氮狀態(tài)依賴的根瘤形成。該信號途徑在調控豆科植物的根瘤形成和數量控制上具有保守性[53?54]，已在多種植物中得到證實。

鐵是激活固氮酶必需的輔因子。根瘤中鐵的攝取和豐缺對根瘤功能和氮固定起重要調控作用。最近研究發(fā)現(xiàn)，在無外源氮供給條件下，接種缺失氮固定活性的根瘤菌或不接種根瘤菌都不影響百脈根地上部IMA 表達，但在根瘤共生過程中，百脈根基因組包含的8 個IMA 中的5 個都顯著上調表達，暗示根瘤共生固氮導致的內源氮狀態(tài)變化誘導了IMA 表達；同時突變表達量最高的LjIMA1 及其旁系同源LjIMA2 導致結瘤數量增加，但根瘤變小且固氮活性顯著下降；LjIMA1 和LjIMA2 局部性和系統(tǒng)性調控根瘤中鐵的積累，進而建立根瘤共生關系而固氮，但過多的鐵或過表達IMA 抑制根瘤形成和共生固氮；百脈根根據胞內氮狀態(tài)調控IMA 的表達，進而調控根瘤中鐵的攝取，影響氮固定和氮平衡[55]?？傊?，IMA 通過調節(jié)氮?鐵平衡來調控氮穩(wěn)態(tài)具有功能保守性，已在擬南芥和百脈根中得以證實，但具體的分子機制還有待進一步研究。

3 小肽參與磷營養(yǎng)介導的根構型重塑

磷在土壤中以有機和無機形式存在，無機形式以H2PO4?和HPO42?為主。然而，在自然生態(tài)系統(tǒng)，土壤中可以被植物直接吸收利用的無機磷酸鹽（Pi）濃度較低，很難滿足植物適宜生長之需。因此，缺磷（植物可利用的磷） 是植物生長和作物生產力的主要限制因子之一[17， 56]。為了應對低Pi 脅迫，植物已經進化出一系列適應機制，包括根冠比增加和根構型重塑，以最大限度地提高土壤對磷的吸收利用。這些適應性根構型變化主要包括增加側根形成、根毛密度和長度增加以及根尖分生組織 （root apicalmeristem， RAM） 衰竭導致主根長度減少[57?61]。缺磷誘導擬南芥CLE14 上調表達，在RAM 耗竭中發(fā)揮關鍵作用。RAM 耗竭是指具有分裂能力的細胞喪失增殖潛力的現(xiàn)象，導致根部最終分化成熟，限制了主根長度繼續(xù)增加。簡言之，土壤或生長介質中較低的無機磷濃度增加了根際鐵的活度，在LPR （lowphosphate root） 1 和LPR2 協(xié)作下，促進了鐵從周圍土壤或介質中流入RAM，誘導CLE14 在根分生組織的近端區(qū)域上調表達，CLE14 被CLV2 和PEPR2 受體識別后，觸發(fā)信號級聯(lián)反應，可能通過抑制轉錄因子AtPOL 和AtPLL1 的表達，從而抑制了轉錄因子SCARCROW （SCR）/SHORT-ROOT （SHR） 表達和PIN/生長素途徑，而SCR/SHR 和PIN/生長素途徑是調控根尖分生組織細胞分化的要素，這樣，CLE14-CLV2/PEPR2 信號途徑導致RAM 終止，失去了細胞增殖能力，從而有效抑制主根生長，以適應根際缺磷環(huán)境[62?63]。相反，在百脈根、二穗短柄草和苜蓿中，CLE 基因受高磷誘導，可能扮演磷充盈狀態(tài)的信號指示作用[64?65]。

除了CLE14 小肽外，根系生長因子RGF/GLV/CLEL （root growth factor/golven/cle-like ） 小肽家族也參與了植物磷響應，在控制根系生長中發(fā)揮著重要作用[ 4 3 ]。RGF 小肽的酪氨酸殘基硫酸化是該類小肽的一種關鍵蛋白翻譯后修飾 （post-translationalmodification， PTM），硫酸化修飾激活了RGF1/GLV11、RGF2/GLV5 和RGF3/GLV7 活性。RGF1 和RGF2 突變體的根系表型和低Pi 脅迫下的野生型根系表型具有相似性，表明這些小肽在Pi 缺乏誘導的根系發(fā)育中發(fā)揮作用。研究發(fā)現(xiàn)，缺磷誘導RGF1、RGF2 和RGF3 在根尖分生區(qū)表皮和皮層上調表達，這些小肽作為配體被其受體識別后，觸發(fā)下游信號級聯(lián)反應，操縱轉錄因子PLETHORA 沿根縱向上的梯度分布，從而調控根系生長發(fā)育。其中，RGF2 在Pi 缺乏時誘導根的垂直生長和根表皮、皮層和內皮層細胞的徑向分裂，而RGF1 抑制根分生組織中的徑向分裂，這樣在RGF1 和RGF2 協(xié)同作用下，才能保證根毛隨著根系生長而不斷更新迭代，這些特化的根毛極大增加了根系與土壤接觸面積，從而促進Pi 的吸收[62， 66?67]。

4 小肽調控硫穩(wěn)態(tài)

硫（S） 是植物必需的中量元素，是抗氧化系統(tǒng)谷胱甘肽的組成部分，在活性氧（reactive oxygen species，ROS） 的清除中發(fā)揮重要的解毒作用，同時以谷胱甘肽為基礎形成的植物螯合肽（phytochelatin， PC） 對重金屬及砷具有很高的親和性，可以對這些有害元素進行有效地解毒[68?69]。在通氣良好的環(huán)境下，無機硫主要以硫酸鹽（SO42?） 為主；硫酸鹽也是植物從土壤中吸收的硫主要來源。另外，除了根吸收外，植物也可以從大氣中吸收部分氣態(tài)硫（H2S） 和硫酸鹽[69]。

研究表明，CLE 小肽在硫誘導的擬南芥根系發(fā)育中發(fā)揮調控作用[70]。長期缺硫導致擬南芥幼苗側根密度降低，AtCLE2 和AtCLE3 表達下降。已有研究證明，AtCLE2 和AtCLE3 在側根發(fā)育以及光/暗和氮等其他非生物響應介導的碳分配中發(fā)揮作用。CLE小肽發(fā)揮作用的前提是被其受體識別，AtCLE2 和AtCLE3 激酶受體是CLV1。研究發(fā)現(xiàn)，長期缺硫條件下，clv1 突變體的側根密度日增長率比野生型植物更高；而且在硫缺乏條件下，clv1 突變體中AtCLE2 和AtCLE3 的表達量高于野生型，暗示依賴于CLV1 的反饋機制負調控CLE 表達和側根發(fā)育，但迄今，該機制還不清楚，有待進一步闡明。另外，除了擬南芥，在苜蓿中也鑒定到硫響應的CLE 基因[71]，雖然目前對其功能還缺乏認識，但這一發(fā)現(xiàn)表明其他物種可能與擬南芥具有相似的適應根系S 營養(yǎng)的機制。

miPEP408 是最近發(fā)現(xiàn)的一種由前體微小RNApri-miR408 編碼的小肽[ 7 2 ]。外源施用人工合成的miPEP408 小肽顯著增強微小miR408 轉錄本的表達，從而導致 miR408 靶基因的下調表達。其中一個靶基因為谷胱甘肽硫轉移酶（glutathione S-transferase，GSTU25） 基因。谷胱甘肽硫轉移酶在硫同化中發(fā)揮重要作用，還參與了細胞內氧化還原反應、解毒和抗氧化作用等過程。研究發(fā)現(xiàn)，過表達miPEP408 小肽基因和微小RNAmiR408 都增加了植物對低硫脅迫的敏感性，而通過CRISPR/Cas9 技術編輯突變miR408的株系顯著提高了對低硫的耐受性[72]。轉基因株系不僅導致形態(tài)學改變，而且影響了硫還原相關基因的表達以及硫酸鹽和谷胱甘肽的積累[72]。綜上，miPEP408是通過調控S 代謝途徑響應S 缺乏的關鍵調節(jié)因子。

5 小肽調控鐵穩(wěn)態(tài)

鐵是植物生長發(fā)育所必需的微量元素。地殼中鐵的含量雖然充足，但在中性和堿性土壤中鐵主要以溶解度極低的 Fe（III） 氧化物的形式存在，極大地降低了土壤中鐵的生物有效性，不能滿足植物生長發(fā)育對鐵的需求，導致作物減產和品質降低[11， 73]。而在低pH 或長期淹水條件下，植物會積累過量的鐵，并通過芬頓反應產生大量的活性氧，如果不能及時清除并維持活性氧在一定范圍內，植物將遭受氧化脅迫傷害，甚至死亡[74?77]。因此，精確調控鐵的吸收轉運，維持體內鐵穩(wěn)態(tài)是植物生長發(fā)育前提條件，也是國際植物鐵營養(yǎng)領域研究的核心問題。

過去30 年的研究已經證明，植物鐵的吸收和穩(wěn)態(tài)受控于一個主要的分子網絡，該網絡由bHLH 類轉錄因子和E3 泛素連接酶為核心組分[11， 16， 76?77]。在擬南芥中URI/bHLH121 位于網絡的上游位置，而下游核心轉錄因子FIT 及其互作Ib 家族bHLH 轉錄因子，直接調節(jié)鐵吸收基因AHA2、FRO2 和IRT1 的表達。FIT 和bHLH Ib 家族轉錄因子自身受缺鐵誘導，由IVb 家族bHLH 轉錄因子URI/bHLH121 和IVc 家族bHLH 轉錄因子bHLH34、bHLH104、bHLH105/ILR3 以及bHLH115 調控[78?80]。水稻中這些關鍵組分的同源基因同樣位于鐵吸收調控網絡的中心位置[16， 76]。目前研究認為，該網絡中來自擬南芥的E3泛素連接酶BRUTUS （BTS） 和BTS-LIKE （BTSL） 以及水稻中的同源蛋白HRZ1 和HRZ2 是鐵的受體，它們通過對底物靶蛋白的泛素化修飾，介導網絡中IVc 家族轉錄因子經26S 蛋白酶體而降解，進而調控下游基因表達，最終調控鐵吸收和穩(wěn)態(tài)[81?86]。

近年來，該網絡得到升級完善，增添了一個關鍵調控新成員，即IMA 小肽[23]。雖然IMA 小肽在被子植物中廣泛存在，但其生理功能目前只在擬南芥、水稻、小麥以及百脈根中得到證實，還遠未完善[16， 23， 55， 87?88]。目前已知擬南芥中有8 個成員，水稻中有2 個，小麥中有14 個，百脈根中有8 個。過表達擬南芥AtIMA1 在鐵充足的條件下引發(fā)鐵缺乏響應，導致鐵吸收基因上調表達，鐵和錳含量升高。另外，水稻OsIMA 在擬南芥中的過表達或擬南芥AtIMA 在番茄中過表達都導致鐵含量顯著積累，表明IMA 的功能在被子植物中高度保守。擬南芥中敲除所有8個AtIMA 小肽基因的八重突變體ima8x 表現(xiàn)出嚴重的發(fā)育遲緩和極度褪綠表型。如果不補充高濃度的外源鐵，突變體在土壤中將死亡[23]。同樣，在水稻中增加OsIMA1 和OsIMA2 的表達在正常鐵條件下可以增強大多數缺鐵響應基因的表達[87]。在小麥中，通過病毒介導系統(tǒng)，高表達TaIMA3A 的小麥植株顯著增強了鐵吸收基因TaNAS4D 和TaNRAMP5 的上調表達，導致鐵和錳積累增加[88]。在百脈根中，LjIMA調控根瘤中鐵的積累，從而調控氮依賴的根瘤形成和氮固定[55]。

IMA 是非分泌型小肽，目前所知其發(fā)揮調控作用的機制亦非通過受體?配體識別模式運行。近期在擬南芥和水稻中的研究表明，IMA 小肽和IVc 家族bHLH 轉錄因子競爭與BTS/HRZ 互作，從而干擾BTS/HRZ 對IVc 家族bHLH 轉錄因子的降解來發(fā)揮其調控作用。盡管IMA 小肽和IVc 家族bHLH 轉錄因子都可以和BTS/HRZ 泛素E3 連接酶互作而被降解，但是在正常條件下，IVc 家族bHLH 轉錄因子豐度遠大于IMA 小肽分子，即高豐度的IVc 家族bHLH轉錄因子將有更多機會與BTS 泛素E3 連接酶相互作用而被泛素化修飾，并通過26S 蛋白酶系統(tǒng)降解，從而失去對其下游靶基因的表達調控，避免攝取過量鐵。相反，在鐵缺乏的條件下，IMA 的表達顯著上調，產生大量的IMA 小肽，總體豐度遠高于IVc 家族bHLH 轉錄因子（它們的轉錄水平幾乎不受缺鐵調控），導致IMA 小肽獲得更多機會和BTS/HRZ 泛素E3 連接酶互作，這樣干擾了IVc 家族bHLH轉錄因子的降解，導致FIT 和Ib 家族bHLH 轉錄因子編碼基因的上調表達，誘導了鐵吸收基因的表達，最終增加鐵的獲取[16， 89?90]。

6 小肽緩解鎘毒害

鎘是對所有生物體有害的重金屬元素，影響植物的生長發(fā)育和作物生產力，最終通過食物鏈嚴重威脅人類健康[16， 91?93]。鎘極易借助其他陽離子如鐵、錳、鋅等的轉運蛋白進入植物體內，導致這些植物必需金屬元素的短缺。鎘脅迫導致明顯的類似于缺鐵的黃化癥狀，增加植物外源鐵供應或調控鐵缺乏響應基因的表達量可以提高植物鎘毒耐性[94]。研究表明，鎘處理顯著誘導了擬南芥小肽基因IMA1 和IMA3的表達量。過表達IMA 基因比過表達其它調控因子如bHLH39 和bHLH104 表現(xiàn)出更強的鎘耐性。進一步研究表明，過表達IMA 基因最大程度激活了擬南芥缺鐵響應系統(tǒng)，顯著誘導鐵吸收基因的上調表達，極大增加了植物體內鐵的積累，減小了鎘對擬南芥的毒害。移除生長介質中的鐵顯著增加了植株體內鎘的積累，加劇了植株根系的毒害。IMA 小肽介導的鎘耐受性依賴于外源鐵營養(yǎng)狀態(tài)。IMA 小肽在植物中具有高度保守性，在不同植物鐵穩(wěn)態(tài)的調節(jié)中都發(fā)揮作用[95]。小麥中上調表達TaIMA3A，激活了小麥缺鐵響應系統(tǒng)，誘導TaNAS4D 和TaNRAMP5上調表達，增加了鐵、錳和鋅的濃度，增強了小麥鎘耐受性[88]。因此，IMA 小肽有望成為廣譜增強植物鎘脅迫耐受性的候選基因。

除了IMA 小肽，研究證明長度為34 個氨基酸的水稻Ospep5 小肽可以提高水稻鎘耐受性。外源施加Ospep5 后， 可以有效緩解鎘脅迫對水稻幼苗的生長抑制， 顯著提高超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD） 活性， 同時顯著降低丙二醛（malondialdehyde，MDA） 含量、脯氨酸（Pro） 含量和鎘離子含量， 并且誘導耐鎘基因（OsHMA2、OsHMA3、OsCAL1） 的上調表達[96]。但是，Ospep5 在植物中是否具有保守性不太清楚。最近從水稻中鑒定了一個由前體微小RNA pri-miR156e 編碼的功能性小肽miPEP156e[97]。在鎘脅迫下，過表達miPEP156e 導致植物鎘吸收和ROS 積累降低，相反，miPEP156e 突變體中鎘和ROS 的積累增加，對鎘脅迫表現(xiàn)出更強的敏感性。進一步研究表明，miPEP156e 通過下調鎘轉運蛋白基因和上調ROS 清除基因的表達，來提高水稻對鎘的耐受性[97]。

7 小肽調控砷耐受性

砷具有高毒性和致癌性質，植物即使暴露在較低的砷濃度也會誘發(fā)激烈的生化反應，導致巨大的生理變化。因此，增加砷脅迫的耐受性對作物產量提升和保護人類健康都有重要的意義[3， 93， 98]。

miPEP408 除了參與低硫響應，同時也是應對砷毒性的關鍵調節(jié)因子。過表達miPEP408 小肽基因和微小RNAmiR408 都增加植物對砷毒害的敏感性，miR408 突變株系提高了對砷脅迫的耐受性。重金屬毒性通常導致各種ROS 的產生，植物中ROS 水平升高會導致各種細胞傷害。進一步研究證實，過表達miR408 和miPEP408 的株系中ROS 水平比野生型顯著升高，而突變體株系中ROS 水平比野生型明顯降低。究其原因是過表達miPEP408 和miR408 導致硫同化基因下調，谷胱甘肽、植物螯合素等積累下降，去除ROS 能力降低，增加對砷脅迫敏感性。因此，miPEP408 通過調節(jié)硫還原途徑解砷毒[72]。

8 問題與展望

植物小肽參與植物各種重要的生物學過程以及各種逆境響應，相關研究近年來方興未艾，經過30多年的探索，取得了一系列研究進展。鑒定到很多新的小肽家族，特別是來自前體微小RNA 編碼的小肽；小肽參與的分子調控進一步得到完善，比如前體微小RNA 編碼的小肽可以調控相應的微小RNA的表達和積累，而后者通過對靶基因的降解或翻譯從而調控靶基因介導的生物學過程，如通過調節(jié)硫還原過程影響植物對鎘和砷的耐受性；外源施用人工合成的內源性小肽或人為設計的互補性小肽可以調控生物學過程或逆境響應，特別是人為設計的互補性小肽有望成為未來智慧農業(yè)的重要調控措施。

雖然植物小肽的研究取得了一些重要進展，但仍然存在亟需解決的問題：1） 高通量低成本鑒定功能性小肽仍然是目前植物小肽研究的瓶頸問題。植物往往含有多糖、次生代謝物和酚類物質，這些都給小肽的分離、富集和穩(wěn)定性帶來了巨大挑戰(zhàn)。在植物必需的礦質元素中，比較確定有小肽參與調控的僅有氮、磷、硫和鐵，其他必需或有益元素的吸收、轉運和穩(wěn)態(tài)是否有小肽參與以及如何參與還不清楚。2） 來自同一家族的高度同源的小肽往往因為一個氨基酸的不同導致功能不同，甚至迥異，這為小肽功能性預測帶來了風險，往往需要生物化學和遺傳學的實驗證據來證實特定小肽的生理功能。例如，擬南芥CLE2 和CLE3 序列具有高度一致性，只有一個氨基酸不同，但兩者的表達譜和參與的生物學過程不同。3） 越來越多研究揭示，同一生物學過程或環(huán)境逆境往往受到多種因子正負調控或疊加調控或拮抗調控，該網絡中往往有多種小肽以及植物傳統(tǒng)激素參與其中，增加了調控的復雜性和精確性，但是目前對這些調控因子間的上下游關系還不完善，有待進一步研究。例如，參與氮養(yǎng)分信號調控的小肽有CEP、CLE 和IMA 3 類，但這些小肽之間是如何協(xié)同的分子機制還有待進一步闡明。4） 一些小肽的生理功能雖然已經得到證實，但是其受體及其下游信號級聯(lián)反應途徑還不明確，阻礙了對小肽調控功能的深入理解及其潛在的開發(fā)應用。5） 植物小肽的研究目前仍然局限于一些基因組信息比較全面、功能研究比較成熟的模式植物或作物，其他基因組復雜、遺傳轉化困難、生長周期長的作物或林木方面的研究還有待進一步展開。6） 土壤宏小肽組學方面的研究目前并不多見，有待加強，存在眾多的空白尚未填補?？傊?，小肽的研究是未來的研究熱點之一，一旦將小肽理論研究成果轉化為農用產品，應用到農業(yè)生產中，不僅起到肥料減施增效及保護生態(tài)環(huán)境的效果，而且可以提高糧食作物和果蔬的品質，以及林木的材質，為未來高質量農業(yè)生產服務。

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作者簡介：

蘭 平，博士，中國科學院南京土壤研究所研究員，博士生導師，擔任中國植物營養(yǎng)與肥料學會第十屆理事、中國植物學會首屆植物整合組學專委會委員，入選中國科學院人才計劃。主要從事植物逆境的生理學及植物營養(yǎng)學相關研究，重點探討小肽分子在植物應答礦質元素逆境方面的調控作用以及植物養(yǎng)分逆境應答的多組學研究，和合作者探索發(fā)現(xiàn)了IMA 小肽不僅是調控植物鐵吸收和穩(wěn)態(tài)的關鍵因子之一，而且其高表達顯著提高植物鎘耐性，相關結果發(fā)表在NaturePlants、Trend in Plant Science、Journal of Hazardous Materials 等國際學術期刊。主持國家自然科學基金面上項目等，榮獲第三屆植物營養(yǎng)與肥料科技獎一等獎。

基金項目：國家自然科學基金項目（32070279， 31370280）；江蘇省自然科學基金面上項目（BK20221560）；中國科學院南京土壤研究所“一四五”自主部署項目（ISSASIP2206）。